李曉楊，趙文娟，鄭薇薇，張宏宇

（華中農(nóng)業(yè)大學園藝植物生物學教育部重點實驗室，武漢 430070）

柑橘是我國南方最主要的水果之一，全國有20個省、市、自治區(qū)1000多個縣種植柑橘，產(chǎn)區(qū)大多氣候高溫多雨、溫暖濕潤，加之柑橘物候期長，使得柑橘病蟲害種類繁多、發(fā)生為害較重[1]。近年來隨著化學農(nóng)藥的廣泛使用，尤其對高毒化學農(nóng)藥的不合理使用，害蟲抗藥性不斷提高，使得原來的一些次要害蟲上升為主要害蟲[2,3]，螨類、粉虱、蚧類、薊馬和蚜蟲等“五小害蟲”發(fā)生為害日趨嚴重，對我國柑橘綠色無公害生產(chǎn)造成嚴重威脅[4]。其中，害螨在全國各地柑橘園中普遍發(fā)生較重，尤其以柑橘全爪螨PanonychuscitriMcGregor最為嚴重。柑橘全爪螨是世界性的柑橘害螨[5-7]，在我國廣泛分布于各柑橘種植區(qū)，其幼螨、若螨、成螨均能吸食柑橘葉片、嫩枝、幼果等部位的汁液，使受害部位由綠轉(zhuǎn)白，更可造成落葉、落花、落果，在生產(chǎn)上造成巨大損失[8]，是我國柑橘園最重要的害蟲之一。柑橘粉虱DialeurodescitriAshm是我國柑橘的主要害蟲，以成蟲、若蟲吸食植物汁液、分泌大量蜜露和誘發(fā)霉污病等影響柑橘生產(chǎn)[9,10]。黃胸薊馬ThripshawaiiensisMorgan是我國危害柑橘的主要薊馬種類之一，產(chǎn)卵于植物幼嫩組織內(nèi), 若蟲在植物花或嫩梢內(nèi)取食，蛹期入土化蛹，成蟲聚集于花或植物幼嫩器官內(nèi)[11]。

生物防治作為一種安全、無污染的防治手段日益受到重視。捕食螨是柑橘園小型害蟲的重要天敵之一，除捕食葉螨、癭螨、跗線螨外還可以捕食其他小型的無脊椎動物，如薊馬、蚧殼蟲、小蛾類的卵和線蟲等。捕食螨具有個體小、發(fā)育快、生殖潛能大、捕食能力強、易飼養(yǎng)和地理分布廣等優(yōu)勢，對害螨的生物防治具有重要的意義[12]。江原鈍綏螨AmblyseiuseharaiAmitaietSwirski隸屬植綏螨科Phytoseiidae，是華中地區(qū)橘園中的捕食螨優(yōu)勢種，主要以柑橘全爪螨為獵物，饑餓狀態(tài)下也可以取食蚧殼蟲蟲卵、柑橘粉虱卵和低齡若蟲[13,14]，分布于柑橘、茶樹等多種作物上，是極具潛能的生物防治天敵。利用捕食螨控制害螨是近年來柑橘害螨綠色防控的重要措施[15,16]，但在田間釋放之前，江原鈍綏螨的捕食能力仍需進一步的研究。

天敵捕食作用研究中常通過功能反應來討論其優(yōu)劣，對捕食者的評價應根據(jù)其環(huán)境適應能力、功能和數(shù)值反應以及時空同步下與獵物的關系來進行。功能反應即單個捕食者在單位時間內(nèi)在不同獵物密度下所能捕獲的獵物數(shù)量變化，是研究天敵對害蟲捕食能力的重要尺度之一[17]，分為四種基本類型[18]。目前已研究過的捕食螨功能反應大多屬于HollingⅡ型，如巴氏鈍綏螨AmblyseiusbarkeriHughes雌成螨、雄成螨和若螨在不同溫度下對橢圓食粉螨AleuroglyphusovatusTroupeau和柑橘全爪螨的功能反應均屬于HollingⅡ型[19]。胡瓜鈍綏螨NeoseiuluscucumerisOudermans、尼氏真綏螨EuseiusnicholsiEhara和巴氏鈍綏螨對柑橘全爪螨[20,21]、朱砂葉螨TetranychuscinnabarinusBoisduval[22]和西花薊馬Frankliniellaoccidentalis[23-25]、煙薊馬ThripstabaciLind[26]等的功能反應也都符合HollingⅡ型。少數(shù)植綏螨的功能反應屬于其他類型，例如，真桑鈍綏螨AmblyseiusmakuwaEhara的功能反應符合Ⅰ型[27]。數(shù)值反應是捕食者數(shù)量與獵物密度變化之間的關系，主要有3種方式：行為數(shù)值反應、發(fā)育數(shù)值反應和繁殖數(shù)值反應[28]。張艷璇[20]用數(shù)值反應和實驗種群生命表分析胡瓜鈍綏螨對柑橘全爪螨的控制能力，發(fā)現(xiàn)在21 ℃～31 ℃和1～9頭獵物密度條件下，隨著溫度升高胡瓜鈍綏螨的捕食量增大；同一溫度條件下，隨著獵物密度增加捕食量增大，均呈正相關關系。

前人的研究主要集中在江原鈍綏螨與柑橘全爪螨的相互關系上，重點是以柑橘全爪螨為獵物的發(fā)育、繁殖潛能及捕食功能等研究。本文綜合研究了江原鈍綏螨在不同溫度下對柑橘全爪螨、柑橘粉虱、黃胸薊馬的捕食功能反應，以及其對3種獵物的數(shù)值反應和選擇性，綜合上述研究分析其捕食功能，為有效地利用江原鈍綏螨防治害螨提供重要的理論依據(jù)和現(xiàn)實指導。

1 材料與方法

1.1 供試材料

1.1.1 供試昆蟲（螨） 試驗所用江原鈍綏螨的螨源采自湖北省宜昌市當陽農(nóng)戶的柑橘樹上，置于25 ℃，相對濕度RH 85%，光周期16L∶8D條件下以柑橘全爪螨為食進一步飼養(yǎng)純化而得。柑橘全爪螨采自華中農(nóng)業(yè)大學柑橘園的柑橘樹上，飼養(yǎng)并建立試驗種群，作為供試材料。黃胸薊馬采自華中農(nóng)業(yè)大學柑橘園的柑橘樹上，飼養(yǎng)并建立種群，取初孵若蟲進行試驗。柑橘粉虱采自華中農(nóng)業(yè)大學柑橘園的柑橘樹上，飼養(yǎng)并建立種群，取初孵若蟲進行試驗。

1.1.2 試驗儀器和材料 人工智能氣候培養(yǎng)箱、雙筒解剖鏡、0號小毛筆、大培養(yǎng)皿（直徑6 cm，高1.5 cm）、小培養(yǎng)皿（直徑3 cm，高1 cm）、濾紙、記號筆、海綿、黑色塑料薄膜。

1.2 江原鈍綏螨對不同獵物的功能反應

功能反應試驗在恒溫培養(yǎng)箱內(nèi)進行，供試溫度分別為16 ℃、20 ℃、24 ℃、28 ℃、32 ℃，RH 85%±5%，光周期16L∶8D。

試驗采用的方法是水盤法，在培養(yǎng)皿（直徑90 mm）內(nèi)，直徑由大到小，依次放入剪成圓形的海綿、濾紙、黑膜，海綿和濾紙用水充分浸透，用昆蟲針在黑膜邊緣扎小孔，培養(yǎng)皿內(nèi)保持一定水位，約為海綿厚度的1/2。

在各供試溫度下，每個小飼養(yǎng)水盤上放 1 頭經(jīng) 24 h 饑餓處理的江原鈍綏螨雌成螨，柑橘全爪螨（成螨/幼若螨/卵三種螨態(tài)分別處理）和柑橘粉虱（1齡若蟲）的密度設置為5、10、15、20、25、30頭；黃胸薊馬（1齡若蟲）密度設置為3、5、10、15、20、25頭，每個處理重復10次，對照組不放入捕食螨，24 h后記錄其捕食量。

1.3 江原鈍綏螨對不同獵物的數(shù)值反應

數(shù)值反應試驗在恒溫培養(yǎng)箱25 ℃，RH 85%±5%，光周期16L∶8D條件下進行，試驗前將雌成螨與同種的雄成螨放在同一小試管里，用供試獵物飼喂兩天，再饑餓24 h后轉(zhuǎn)移至試驗器皿中。每天觀察時將雌成螨當日所產(chǎn)卵取出，如有剩余獵物及時清除，然后加入規(guī)定的獵物數(shù)，記錄捕食者產(chǎn)卵量和死亡數(shù)。連續(xù)觀察10 d。柑橘全爪螨（成螨）密度設置為1、3、6、9、12、15頭；柑橘粉虱（1齡若蟲）密度設置為5、10、15、20、25、30頭；黃胸薊馬（1齡若蟲）密度設置為3、5、10、15、20、25頭。每個處理重復6次，對照組不放入捕食螨。

1.4 江原鈍綏螨對不同獵物的選擇性

1.4.1 江原鈍綏螨對柑橘全爪螨不同螨態(tài)的選擇性 往培養(yǎng)皿中挑入各螨態(tài)柑橘全爪螨各 20頭和經(jīng)饑餓24 h處理后的江原鈍綏螨雌成螨1頭，24 h后觀察記錄江原鈍綏螨雌成螨對獵物各螨態(tài)的日捕食量，每處理設10次重復，溫度設置為25 ℃，RH 85%±5%。（螨態(tài)根據(jù)柑橘全爪螨的日齡判斷，一般在25 ℃±1 ℃及相對濕度為75%～85%的條件下，卵期2 d，幼螨期、前若螨期和后若螨期各1 d）。

1.4.2 江原鈍綏螨對不同獵物的選擇性 往培養(yǎng)皿中挑入柑橘全爪螨成螨、黃胸薊馬（1齡若蟲）、柑橘粉虱（1齡若蟲）各20頭和經(jīng)饑餓24 h處理后的江原鈍綏螨雌成螨1頭，24 h 后觀察記錄江原鈍綏螨雌成螨對三種獵物的日捕食量，每處理設10次重復，溫度設置為25 ℃，RH 85%±5%。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

1.5.1 功能反應 功能反應是一個捕食者在單位時間內(nèi)對獵物的捕食量隨獵物的不同密度而變化。Holling根據(jù)對功能反應的研究提出了圓盤方程，其中HollingⅡ型圓盤方程為：Na＝aTN/(1＋aThN)[18]。式中，N為獵物的初始密度，Na為獵物被捕食數(shù)量，a為天敵瞬間攻擊系數(shù)，T為捕食者可利用以發(fā)現(xiàn)獵物的時間，本試驗中T為l d，Th為處理1頭獵物所需要的時間，a/Th用來評價捕食者的捕食能力，1/Th為日最大捕食量。

1.5.2 選擇性 天敵對害蟲（螨）嗜食性的高低用選擇系數(shù)Q來表示：Q＝R1/R2（其中R1表示某獵物被捕食數(shù)與被捕食總數(shù)之比；R2表示某獵物數(shù)與獵物總數(shù)之比。若Q＞1時，表示天敵對該獵物是嗜食的；若Q＜1時，表明是非嗜食的；而Q＝1時，表明天敵對該獵物是隨機捕食的[21]。所有數(shù)據(jù)分析利用Excel 2007和SPSS 19.0統(tǒng)計軟件完成。

2 結果與分析

2.1 江原鈍綏螨對不同獵物的功能反應

江原鈍綏螨雌螨在不同溫度下對不同密度的柑橘全爪螨各螨態(tài)、柑橘粉虱1齡若蟲、黃胸薊馬1齡若蟲的捕食功能反應結果所作散點趨勢圖見圖1～3。圖中結果表明：在同一溫度處理內(nèi)，江原鈍綏螨對3種獵物的捕食量隨獵物密度的增加而增加，但當獵物密度增加到一定限度后，江原鈍綏螨的捕食量增幅逐漸減緩；且在同一溫度、同一密度處理下，江原鈍綏螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)的捕食量為幼若螨＞成螨＞卵。在同一密度處理下，在16～28 ℃范圍內(nèi)，隨著溫度的升高，江原鈍綏螨對3種獵物的捕食量逐漸增大，28 ℃時獵物捕食量達到最大，溫度高于28 ℃捕食量開始減少，這表明溫度過高或過低均會影響江原鈍綏螨的捕食能力，28 ℃為江原鈍綏螨最佳捕食溫度。

圖1 不同溫度條件下江原鈍綏螨雌螨對柑橘全爪螨的捕食功能反應Fig.1 Functional responses of adult females of A.eharai on three stages of P.citri at the different temperatures

圖2 不同溫度條件下江原鈍綏螨雌螨對柑橘粉虱1齡若蟲的捕食功能反應Fig.2 Functional responses of adult females of A.eharai on the first instar larvae of D.citri at the different temperatures

圖3 不同溫度條件下江原鈍綏螨雌螨對黃胸薊馬1齡若蟲的捕食功能反應Fig.3 Functional responses of adult females of A.eharai on the first instar larvae of T.hawaiiensis at the different temperatures

江原鈍綏螨對柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬的功能反應均屬于 HollingⅡ型。用 HollingⅡ圓盤方程Na＝TN/(1＋aThN) 擬合的功能反應數(shù)據(jù)如表1所示。在16 ℃～32 ℃內(nèi)，江原鈍綏螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)、柑橘粉虱1齡若蟲和黃胸薊馬1齡若蟲均有較強的捕食能力；獵物密度在一定范圍內(nèi)，江原鈍綏螨的捕食量隨獵物密度的增大而增加，但當獵物增加到一定密度后，其捕食量則在一定范圍內(nèi)波動。在16 ℃～28 ℃范圍內(nèi)，江原鈍綏螨對這3種獵物的天敵瞬間攻擊系數(shù)、控制能力均隨著溫度上升而增大，獵物處理時間隨著溫度的上升而縮短，28 ℃時江原鈍綏螨對獵物的瞬間攻擊系數(shù)達到最大值，獵物處理時間最短，控制能力同樣顯示 28 ℃時江原鈍綏螨的捕食能力最強。當溫度上升到 32 ℃，江原鈍綏螨對獵物的瞬間攻擊系數(shù)和控制能力均明顯下降，這表明溫度過高或過低均會影響江原鈍綏螨的捕食能力，當溫度達到28 ℃時，江原鈍綏螨捕食能力最強。

表1 江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬的功能反應方程和參數(shù)Table 1 Functional responses equation and parameters of adult females of A.eharai on P.citri, D.citri and T.hawaiiensis

2.2 江原鈍綏螨對不同獵物的數(shù)值反應

江原鈍綏螨對柑橘全爪螨（成螨）、柑橘粉虱（1齡若蟲）和黃胸薊馬（1齡若蟲）的繁殖數(shù)值反應見表2。表中結果顯示江原鈍綏螨的日均產(chǎn)卵量在低獵物密度下隨著獵物密度的增加而顯著增加；在高獵物密度下，隨著獵物的密度增加，日均產(chǎn)卵量增加的速率逐漸減慢，沒有顯著性增加。江原鈍綏螨在捕食柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬時的日均產(chǎn)卵量與獵物密度均能用HollingⅡ型模型擬合，其方程分別如下。柑桔全爪螨：Na＝1.1210N/(1＋0.7143N)（R2＝0.9476）；柑橘粉虱：Na＝0.0890N/(1＋0.0299N)（R2＝0.9907）；黃胸薊馬：Na＝0.2391N/(1+0.1158N)（R2＝0.978）。

表2 不同江原鈍綏螨密度下捕食柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬的日均產(chǎn)卵量Table 2 The reproduction number of P.citri, D.citri and T.hawaiiensis under different density of A.eharai

2.3 江原鈍綏螨對獵物的選擇性

2.3.1江原鈍綏螨對柑橘全爪螨不同螨態(tài)的選擇性 江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)選擇捕食作用數(shù)據(jù)見表 3。江原鈍綏螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)的嗜食性顯著不同。江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨的幼螨和若螨的選擇系數(shù)Q分別為2.21和l.40，均大于1，而對柑橘全爪螨的卵和成螨的選擇系數(shù)分別為0.14和0.25，均小于 1。結果表明，柑橘全爪螨的幼螨、若螨是江原鈍綏螨的嗜食螨態(tài)，且幼螨為最嗜好蟲態(tài)。當柑橘全爪螨各螨態(tài)同時存在時，江原鈍綏螨會優(yōu)先捕食柑橘全爪螨幼螨和若螨。

表3 江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)的選擇捕食作用Table 3 Prey stage preference of adult females of A.eharai to P.citri

2.3.2 江原鈍綏螨對不同獵物的選擇性 江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨成螨、柑橘粉虱1齡若蟲、黃胸薊馬1齡若蟲這3種獵物的選擇捕食作用數(shù)據(jù)見表4。結果表明，江原鈍綏螨雌成螨對不同獵物的嗜食性顯著不同。在3種獵物中江原鈍綏螨對柑橘全爪螨最嗜食，選擇系數(shù)為3.29（Q＞1）。而江原鈍綏螨雌成螨對柑橘粉虱和黃胸薊馬的選擇系數(shù)分別為0.09和0.63，均小于1。在這3種獵物都存在的情況下，江原鈍綏螨的主要捕食對象為柑橘全爪螨，其次為黃胸薊馬。

表4 江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬的選擇捕食作用Table 4 Prey preference of adult females of A.eharai to P.citri, T.hawaiiensis and D.citri

3 討論

本研究表明，江原鈍綏螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)、柑橘粉虱、黃胸薊馬的功能反映均符合Holling II型圓盤方程，這與前人研究中江原鈍綏螨雌成螨對煙粉虱卵的捕食功能反應一致[14]。大多數(shù)捕食螨對葉螨的捕食功能反應均符合 Holling II 型圓盤方程，如加州新小綏螨NeoseiuluscalifornicusMcGregor對蘋果全爪螨PanonychusulmiKoch[29]、朱砂葉螨[30]，巴氏鈍綏螨對二斑葉螨TetranychusurticaeKoch[31]、柑橘全爪螨[21]。江原鈍綏螨對柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬這三種獵物均具有較強的捕食能力。

本研究發(fā)現(xiàn)溫度是影響江原鈍綏螨捕食效能的重要因素，在溫度16 ℃～28 ℃，江原鈍綏螨對這三種獵物的控制能力均隨溫度升高而增大，在28 ℃時達到最大值，其后控制能力隨溫度升高而下降。說明江原鈍綏螨在 28 ℃時具有較高的捕食效能，溫度過高會減弱江原鈍綏螨對獵物的捕食效能，這可能是因為高溫下江原鈍綏螨活性降低，前人的研究也表明當溫度達到32 ℃會引起江原鈍綏螨死亡[13]。季潔等[14]研究了江原鈍綏螨對煙粉虱卵的捕食能力，在16 ℃～28 ℃，其捕食能力隨溫度升高而增大，但當溫度達到32 ℃時，捕食量明顯下降，該結果與本研究結果基本一致。張艷璇[20]研究了胡瓜鈍綏螨對柑橘全爪螨的捕食能力，在27 ℃～28 ℃時胡瓜鈍綏螨的捕食能力最高。凌鵬等[21]研究了巴氏鈍綏螨對柑桔全爪螨的捕食能力，在28 ℃時巴氏鈍綏螨的捕食能力最高。以上研究表明捕食螨捕食效能均受溫度影響。

江原鈍綏螨對獵物的選擇性試驗結果表明，在柑橘全爪螨、柑橘粉虱和黃胸薊馬這3種獵物共同存在的情況下，江原鈍綏螨會優(yōu)先捕食柑橘全爪螨。通過本試驗的研究結果，可以發(fā)現(xiàn)江原鈍綏螨主要捕食柑橘全爪螨，同時也能捕食一些柑橘粉虱和黃胸薊馬。可以推測，當柑橘全爪螨缺乏時，江原鈍綏螨會捕食柑橘粉虱和薊馬來維持種群的穩(wěn)定，從而穩(wěn)定自身種群數(shù)量，達到長期控制柑橘全爪螨為害的目的。江原鈍綏螨雌成螨對柑橘全爪螨各螨態(tài)的取食具有選擇性，其幼若螨是江原鈍綏螨的嗜好螨態(tài)?？赡苁怯捎谟兹趄齻€體小，行動遲緩，所需的處理時間短；而成螨個體大，行動較快，所需的處理時間長；卵有堅硬而相對光滑的卵殼保護，不利于江原鈍綏螨的取食。江漢華等[32]、陳守堅等[33]通過研究分別發(fā)現(xiàn)，江原鈍綏螨在對柑橘全爪螨取食時，均偏好柑橘全爪螨的幼若螨，與本試驗的選擇性結果基本一致。大部分捕食螨對害螨的卵、幼螨、若螨有嗜食性，對成螨無嗜食性，如加州新小綏螨對蘋果全爪螨卵、幼螨和第1若螨有嗜食性，對蘋果全爪螨的第2若螨和雌成螨無嗜食性[29]；巴氏鈍綏螨對柑橘全爪螨幼螨和若螨有嗜食性[20]；巴氏鈍綏螨對二斑葉螨的卵和若螨表現(xiàn)為嗜食，對雌成螨表現(xiàn)為非嗜食[31]。