劉騰 段佰川 劉建波 董熙平,?

寒武紀化石胚胎的肌肉組織

劉騰1段佰川2劉建波1董熙平1,?

1.北京大學地球與空間科學學院, 北京 100871; 2.自然資源部第一海洋研究所海洋地質(zhì)與成礦作用重點實驗室, 青島 266061; ?通信作者, E-mail: dongxp@pku.edu.cn

利用同步加速器輻射 X 射線斷層顯微技術(SRXTM), 研究湖南省王村化石庫的化石胚胎。所研究的標本保存了頭部和尾部表皮下的柵欄狀結(jié)構(gòu), 對這些結(jié)構(gòu)進行三維重建后, 發(fā)現(xiàn)柵欄結(jié)構(gòu)為環(huán)形, 呈兩側(cè)對稱狀排列。將頭部和尾部的柵欄結(jié)構(gòu)分別解釋為可能的咽部和尾刺基部的肌肉組織。對可能的肌肉組織結(jié)構(gòu)的進一步研究表明,最早的胚后階段可能是小型底棲動物, 生活在泥砂縫隙之間, 并且可能是活躍的捕食者。

化石胚胎; 軟組織解剖學; 肌肉組織;; 寒武紀

自從 Zhang 等[1]首次報道貴州寒武系苗嶺統(tǒng)烏溜階高臺組卵裂期的化石胚胎以后, 人們才相信海洋無脊椎動物的胚胎可以保存為化石。Bengtson 等[2]將和描述為化石胚胎, 由此開創(chuàng)古胚胎學的研究。海洋無脊椎動物化石胚胎的發(fā)現(xiàn)為比較胚胎學和后生動物演化的研究打開新的窗口。然而, 只有在確定它們的親緣關系, 并且保存了重要的胚胎學特征的前提下, 才能認識到這些化石的潛在意義。

是一個特例, 從其預孵化階段的特征可知, 它是一種蠕蟲狀的具有豐富環(huán)紋的直接發(fā)育的(幼體與成體的形態(tài)和結(jié)構(gòu)基本上相同)兩側(cè)對稱動物, 末端具有環(huán)口的吻刺, 尾部具有放射狀排列的尾刺[3]。迄今為止的系統(tǒng)發(fā)育研究結(jié)果表明, 其分類位置屬于 Scalidophora 干群或 Scalidophora全群(包括 Kinorhyncha, Loricifera, Priapulida 以及它們的干群)[3-7]。

相較于直接觀察那些因破損而顯露內(nèi)部結(jié)構(gòu)的標本, 采用同步加速器輻射 X 射線斷層顯微技術(synchrotron radiation X-ray tomographic micros-copy, SRXTM)能夠揭示更多的內(nèi)部結(jié)構(gòu), 例如頭部前三圈吻刺數(shù)(靠近口錐計數(shù))分別是8, 8 和 9, 總數(shù)為 25, 與現(xiàn)生曳鰓動物前三圈吻刺的總數(shù)一致。不同之處是, 現(xiàn)生曳鰓動物前三圈吻刺數(shù)是 8, 9 和 8。來自 SRXTM 的數(shù)據(jù)還顯示, 尾端(末端顯露 3 對尾刺)的內(nèi)腔向內(nèi)延伸, 形成一個軸向管, 可以向口部方向追索逾 200μm。對此最可能的解釋是對尾端肛門開口的消化道, 這是線蟲、鎧甲動物、動吻動物和泛節(jié)肢動物(panarthropods)的共同特征, 但不是線形動物或大多數(shù)現(xiàn)生曳鰓動物的特征[4]。

SRXTM 還有助于分析未在表面暴露的胚胎學形態(tài)特征。例如, 兩個最具特征的種, 尾刺數(shù)量貌似存在差異:有兩對尾刺,有 3 對尾刺。然而,胚胎的斷層掃描切片顯示第 3 對未暴露的尾刺, 說明其與具有相似性[4], 從而證實可以代表屬的基本特征[7]。

SRXTM 的重要用途之一是揭示化石內(nèi)部的軟組織構(gòu)造特征。肌肉等軟組織在海生無脊椎動物化石中保存的案例時有報道[8-12], 但能夠保存完整三維結(jié)構(gòu)的并不常見。有此類保存特征的化石胚胎標本可以為親緣關系的厘定和比較胚胎學研究提供更加真實可靠的證據(jù), 同時, 具有完整三維結(jié)構(gòu)的肌肉組織能夠為研究化石類群的運動方式和所處生態(tài)環(huán)境提供有力的證據(jù)。Cheng 等[13]報道軀干分節(jié)的可能的肌肉組織, 但由于缺少細節(jié)構(gòu)造, 說服力尚不充分。

本文報道我們最近發(fā)現(xiàn)的頭部和尾部三維保存的肌肉組織的特征, 對進一步理解該化石類群的軟組織解剖學結(jié)構(gòu)和古生態(tài)學意義具有重要作用。

1 材料和方法

本文描述的材料來自華南湘西王村剖面寒武系芙蓉統(tǒng)排碧階比條組, 對采集的標本進行環(huán)境掃描電子顯微鏡(ESEM)和 SRXTM 分析。前人通過研究產(chǎn)自該層位的以及來自西伯利亞、澳大利亞和美國的其他種的化石胚胎標本, 已經(jīng)充分報道其內(nèi)部的基本結(jié)構(gòu)[4-5,7]。為了尋找內(nèi)部軟組織或器官, 2016 年 5 月, 我們在瑞士保羅謝爾研究所瑞士光源的 X02DA TOMCAT 線站, 使用 SRXTM 掃描 19 個標本。同步輻射的閃爍體是一個 20 μm 的LuAG:Ce 晶體(化學式為 Lu3Al5O12), 物鏡放大 20 倍, X 射線的光子能量為 14KeV, 單次曝光時間為 200ms。拍攝時, 標本旋轉(zhuǎn) 180°, X 射線穿透標本, 并等距獲取 1501張連續(xù)斷層投影。

所有標本都有內(nèi)部結(jié)構(gòu), 但只有 1 個標本保存內(nèi)部軟組織——可能的肌肉組織。使用賽默飛世爾科技公司出品的 AVIZO 8.0 軟件處理顯微斷層圖像, 并渲染為三維模型, 從各個角度對其進行分析。使用 Adobe Photoshop CS 軟件制作圖件。圖示的標本存放在北京大學地質(zhì)博物館(GMPKU), 標本號為GMPKU3139。

2 結(jié)果

2.1 總體形態(tài)

如圖 1 所示, 該標本呈球形, 直徑約為 370μm。部分卵膜被破壞, 顯露具環(huán)紋的胚胎, 頭部和尾部結(jié)構(gòu)均未暴露。SRXTM 分析結(jié)果表明, 具環(huán)紋的蠕蟲緊密盤繞成 S 形, 頭部和尾部并列, 且朝向相反。將尾部向下時, 頭部在尾部的左側(cè), 故為左型盤繞。吻刺幾乎在同一表面上, 形狀為三角形或菱形, 因此 Dong[14]認為這個胚胎標本處于預孵化階段的早期。

圖1 Markuelia hunanensis總體形態(tài)的斷層表面模型

(a)胚胎的總體結(jié)構(gòu), 顯示軀干為左型盤繞; (b)和(c)柵欄結(jié)構(gòu)的側(cè)視圖, 口錐向上; (d)為(c)中柵欄結(jié)構(gòu)的整體形態(tài); (e)為(a)的橫切切片(與口錐垂直)中的柵欄結(jié)構(gòu)(箭頭所指); (f)柵欄結(jié)構(gòu)的延伸突起(箭頭所指), 口錐向右。黃色顯示柵欄結(jié)構(gòu)的位置和形態(tài), 綠色顯示尾部柵欄結(jié)構(gòu)的位置和形態(tài); 藍色代表翻吻上的吻刺, 其中深藍色為較大的吻刺; 紅色代表尾刺。比例尺分別代表: (a)70 μm; (b)49 μm; (c)54 μm; (d)43 μm; (e)57 μm; (f)47 μm

(a)尾部的一般形態(tài), 尾刺向上; (b)、(c)和(e)柵欄結(jié)構(gòu)的位置和形態(tài), (c)和(e)中尾刺為水平方向, (c)和(e)中標本與(a)和(b)中標本的方向正交; (d)切片尾部的柵欄結(jié)構(gòu)(箭頭所指), 與(c)中尾刺延伸方向相反; (f)為(e)中柵欄結(jié)構(gòu)的整體形態(tài)。綠色顯示柵欄結(jié)構(gòu)的位置和形態(tài), 紅色代表尾刺。比例尺分別代表: (a)和(b)51μm; (c)43μm; (d)76μm; (e)42μm; (f)35μm

2.2 頭部

胚胎的前部以外部定位的吻刺為特征。與預孵化階段晚期的標本不同, 吻刺尚未排列整齊, 大多緊挨卵膜, 顯示與其他已發(fā)現(xiàn)的標本整體上相似的形態(tài)。胚胎頭部有 16 個可辨識的吻刺, 這一特征與其他標本一致, 表明該胚胎處于預孵化的早期階段[7]。

如圖 2 所示, 標本頭部有一個未完全閉合的環(huán)狀結(jié)構(gòu), 位于蠕蟲表皮(cuticle)與內(nèi)部團塊之間。內(nèi)部團塊的結(jié)構(gòu)模糊不清, 可能代表頭部翻吻內(nèi)側(cè)的內(nèi)翻結(jié)構(gòu)。環(huán)狀結(jié)構(gòu)位于吻刺環(huán)下方數(shù)微米處, 幾乎與吻刺環(huán)平行。與吻刺類似, 環(huán)狀結(jié)構(gòu)稍顯變形, 主要是由擠壓變形引起的, 但環(huán)狀結(jié)構(gòu)總體上完整。環(huán)狀結(jié)構(gòu)在背側(cè)較密集, 在腹側(cè)較稀疏, 顯示出背側(cè)與腹側(cè)之間的差異。環(huán)狀結(jié)構(gòu)的平均直徑為 206μm, 平均高度為 50μm, 平均厚度為 29μm, 顯示明顯的大致平行于蠕蟲頭部縱軸的環(huán)狀紋理。這些紋理總體上呈柵欄狀, 由平均直徑約為 10μm的短纖維組成。在環(huán)狀結(jié)構(gòu)的側(cè)面有兩個凸起結(jié)構(gòu), 長度約為 50 μm, 朝軀干方向延伸。

2.3 尾部

如圖 3 所示, 胚胎的后端具有典型的 6 枚尾刺。側(cè)面的刺由 Dong 等[7]于 2010 年定義, 比背側(cè)或腹側(cè)的刺更強壯。6 枚尾刺都是彎曲的, 但彎曲程度不同。值得注意的是, 這里也具有柵欄結(jié)構(gòu), 擁有與頭部環(huán)狀結(jié)構(gòu)相似的微細紋理, 表明這兩種結(jié)構(gòu)是相同的組織。然而, 除紋理以及均位于表皮下方外, 沒有觀察到這兩種結(jié)構(gòu)的其他相似之處。尾部的柵欄結(jié)構(gòu)松散排列, 主要沿軀干的長軸方向延伸。

3 討論

3.1 頭部和尾部柵欄結(jié)構(gòu)的生物學解釋

我們認為頭部和尾部的柵欄結(jié)構(gòu)均代表肌肉組織。這些柵欄結(jié)構(gòu)主要由直徑約 10μm 的縱向纖維組成, 其纖維直徑與scalidophoran的肌肉纖維[15]相當。柵欄結(jié)構(gòu)位于體壁下方, 與一些現(xiàn)生曳鰓動物的位置相同, 并且可與一些動吻動物[16]進行比較。

柵欄結(jié)構(gòu)更可能分別代表咽部肌肉組織和收縮肌。頭部的柵欄結(jié)構(gòu)對應于咽部的肌肉組織, 位于吻刺下方, 與具有外翻翻吻(introvert)的胚胎咽部位置相符; 頭部柵欄結(jié)構(gòu)的環(huán)狀形態(tài)與咽部的肌肉組織相似。咽部肌肉實質(zhì)上是內(nèi)縮的咽部表皮之下的體壁肌肉, 包括環(huán)肌和縱肌, 以環(huán)肌為主(圖 2)。尾部的柵欄結(jié)構(gòu)對應于尾部的肌肉, 如圖 3(a)和(b)所示, 柵欄結(jié)構(gòu)的纖維狀細條沿著體軸延伸, 應該解釋為縱肌, 它在尾部的位置表明其似乎與尾部及尾刺的運動有關; 最粗壯的側(cè)向尾刺似乎對應最長的收縮肌。

3.2 頭部和尾部的柵欄結(jié)構(gòu)對理解生活模式的意義

理解化石生物的生活模式(如運動和攝食行為)是十分困難的, 特別是那些只保存胚胎階段的生物(如)。然而, 特異保存的肌肉組織使我們有機會窺探古代蠕蟲的生活模式。頭部的柵欄結(jié)構(gòu)被解釋為咽部的肌肉組織, 可以控制頭部的吻刺運動; 肌肉組織的兩個側(cè)向突出物同樣可能起到短的收縮肌的功能[17]。尾部的縱肌可能代表尾部的收縮肌, 與尾刺的收縮和運動有關, 其側(cè)向伸長的位置對應最粗壯的側(cè)向尾刺, 可能表明這兩個側(cè)刺在運動中主要起錨的作用。

盡管可能與成體的肌肉系統(tǒng)不同, 但從的胚胎中復原的可能的肌肉組織表明其已經(jīng)具備相對較強的運動能力。胚胎階段發(fā)育完好的肌肉系統(tǒng)為化石生物在孵化之后的運動奠定了基礎。尾刺起到錨的功能以及縱肌的存在, 表明孵化后的可能生活在松軟沉積物上, 或只在松軟沉積物中。這一結(jié)果可以與其他研究[18-21]相比較。頭部吻刺的運動可能與該生物的捕食和移動行為密切相關, 表明其可能是一種活躍的捕食者。

致謝 感謝中國科學院南京地質(zhì)古生物研究所張華僑研究員和美國弗吉尼亞理工大學肖書海教授的有益建議。

[1] Zhang X G, Pratt B R. Middle Cambrian arthropod embryos with blastomeres. Science, 1994, 266: 637–639

[2] Bengtson S, Yue Z. Fossilized metazoan embryos from the earliest Cambrian. Science, 1997, 277: 1645– 1648

[3] Dong X P, Donoghue P C J, Cheng H, et al. Fossil embryos from the Middle and Late Cambrian period of Hunan, South China. Nature, 2004, 427: 237–240

[4] Donoghue P C J, Bengtson S, Dong X P, et al. Syn-chrotron X-ray tomographic microscopy of fossilised embryos. Nature, 2006, 442: 680–683

[5] Donoghue P C J, Kouchinsky A, Waloszek D, et al. Fossilized embryos are widespread but the record is temporally and taxonomically biased. Evolution & Development, 2006, 8: 232–238

[6] Dong X P, Donoghue P C J, Cunningham J A, et al. The affinity and phylogenetic significance of.Evolution & Development, 2005, 7(5): 468–482

[7] Dong X P, Bengtson S, Gostling N J, et al. The ana-tomy, taphonomy, taxonomy and systematic affinity of: Early Cambrian to Early Ordovician scalidophorans. Palaeontology, 2010, 53: 1291–1314

[8] Eriksson M E, Terfelt F. Exceptionally preserved Cam-brian trilobite digestive system revealed in 3D by synchrotron-radiation X-ray tomographic microscopy. PLOS One, 2012, 7: e35625

[9] Eriksson M E, Terfelt F, Elofsson R, et al. Internal soft-tissue anatomy of Cambrian “Orsten” arthropods as revealed by synchrotron X-ray tomographic mic-roscopy. PLOS One, 2012, 7: e42582

[10] Zhang X G, Pratt B R. The first stalk-eyed phos-phatocopine crustacean from the Lower Cambrian of China. Current Biology, 2012, 22: 2149–2154

[11] Zhang Huaqiao, Xiao Shuhai, Liu Yunhuan, et al. Armored kinorhynch-like scalidophoran animals from the early Cambrian. Scientific Reports, 2015, 5: 16521

[12] Eriksson M E, Terfelt F, Elofsson R, et al. Baring it all: undressing Cambrian an “Orsten” phosphatoc-opine crustaceans using synchrotron radiation X-ray tomographic microscopy. Lethaia, 2016, 49: 312–326

[13] Cheng Gong, Peng Fan, Duan Baichuan, et al. Internal structure of Cambrian fossil embryore-vealed in the light of synchrotron radiation X-ray to-mographic microscopy. Acta Geologica Sinica, 2001, 85(1): 81–90

[14] Dong Xiping. Developmental sequence of Cambrian embryo. Chinese Science Bulletin, 2007, 52(7): 929–935

[15] Schmidt-Rhaesa A. Handbook of zoology, gastrotri-cha, cycloneuralia and gnathifera: 1. nematomorpha, priapulida, kinorhyncha, loricifera. Berlin: Walter de Gruyter, 2013

[16] Herranz M, Boyle M J, Pardos F, et al. Comparative myoanatomy of Echinoderes (Kinorhyncha): a com-prehensive investigation by CLSM and 3D reconstru-ction. Frontiers in Zoology, 2014, 11(1): 1–26

[17] Storch V, Higgins R P, Malakhov V V, et al. Micro-scopic anatomy and ultrastructure of the introvert ofand(Pria-pulida). Journal of Morphology, 1994, 220: 281–293

[18] Han Jian, Zhang Zhifei, Liu Jianni. The trace fossils of priapulids from the early Cambrian Chengjiang deposits and implications for their locomotory styles. Journal of China University of Geosciences, 2007, 18: 392–393

[19] Huang D, Vannier J, Chen J Y. Recent priapulidae and their Early Cambrian ancestors: comparisons and evo-lutionary significance. Geobios, 2004, 37(2): 217–228

[20] Maas A, Waloszek D, Haug J T, et al. A possible larval roundworm from the Cambrian “Orsten” and its bearing on the phylogeny of Cycloneuralia. Memoirs of the Association of Australasian Palaeontologists, 2007, 34: 499–519

[21] Vannier J, Calandra I, Gaillard C, et al. Priapulid worms: pioneer horizontal burrowers at the Pre-cambrian-Cambrian boundary. Geology, 2010, 38(8): 711–714

Musculature of Cambrian Fossil Embryo

LIU Teng1, DUAN Baichuan2, LIU Jianbo1, DONG Xiping1,?

1. School of Earth and Space Sciences, Peking University, Beijing 100871; 2. Key Laboratory of Marine Geology and Metallogeny, First Institute of Oceanography, Ministry of Natural Resource, Qingdao 266061; ? Corresponding author, E-mail: dongxp@pku.edu.cn

The authors used synchrotron radiation X-ray tomographic microscopy (SRXTM) to study fossil embryos offrom the Wangcun Lagerst?tte. The studied specimen shows the preservation of palisade-shaped structures underneath the cuticle of the head and tail. The 3D reconstruction of these structures reveals that the palisade-shaped structures are ring-like in shape with bilaterally symmetrical elongation on both sides. We interpreted the palisade-shaped structures as possible musculatures of the pharynx in the head and at the base of the spines in the tail, respectively. Further investigation of the musculatures suggests that these animals may have been small benthic species that live between crevices in the soft sediment, and may be active predators.

fossil embryos; soft-part anatomy; musculature;; Cambrian

10.13209/j.0479-8023.2020.118

國家自然科學基金(41372015, 41406057)資助

2020–02–05;

2020–03–14