譚一羅，蘇文英，樊繼偉，秦裕營，周振玲，楊和川

(連云港市農業(yè)科學院，江蘇 連云港 222000)

羊肚菌是羊肚菌屬(Morchella)真菌的總稱，隸屬于子囊菌門(Ascomycota)、盤菌綱(Discomycetes)、盤菌目(Pezizales)、羊肚菌科(Morchellaceae)[1]。羊肚菌別名美味羊肚菌、羊肚子、蜂窩蘑等，因其菌蓋有不規(guī)則凹陷和褶皺且形似羊肚得名。羊肚菌在全球都廣泛分布，在我國主要分布于四川、云南、甘肅、河南、河北、湖南、黑龍江、新疆、江蘇等地。

羊肚菌具有極高的食用價值和藥用價值，富含多糖、蛋白質、氨基酸、脂肪酸、微量元素等，《本草綱目》記述羊肚菌有“干寒無毒，益腸胃，化痰利氣，補腦提神”等功效，因此，羊肚菌在功能性食品和醫(yī)藥保健品研發(fā)上具有廣泛的應用前景。隨著羊肚菌人工栽培的迅速發(fā)展，羊肚菌藥理活性受到廣泛關注。本文綜述近年來羊肚菌藥理活性研究進展，包括羊肚菌的化學成分和藥理作用，為羊肚菌活性成分提取及醫(yī)藥保健品的研發(fā)提供理論基礎。

1 化學成分

1.1 多糖

食用菌多糖有抗腫瘤、抗病毒、增強免疫力、抗疲勞等多種藥理活性，是食用菌活性成分的研究重點。羊肚菌中的可溶性糖還是一種非揮發(fā)性的呈味物質，與羊肚菌獨特風味密切相關[2]。羊肚菌多糖是一種復合雜多糖，構成其雜多糖的單糖種類、比例與羊肚菌品種、來源、分離和純化方法有關[3]。徐娜[4]分別采用超聲法、微波法和超聲微波協(xié)同法3種方法進行粗多糖提取，從尖頂羊肚菌粗多糖中分離出中性多糖和酸性多糖，中性多糖在純化后分離出2種組分(NMCP-1和NMCP-2)，研究發(fā)現(xiàn)，NMCP-2由葡萄糖，半乳糖，甘露糖和木糖組成。范三紅等[5]從羊肚菌中分離到2個多糖組分：MEP-2和MEP-3，其中MEP-2是由甘露糖、葡萄糖、半乳糖、阿拉伯糖組成，MEP-3由甘露糖、鼠李糖、葡萄糖、半乳糖組成。

1.2 氨基酸和蛋白質類

羊肚菌蛋白質含量受產區(qū)、品種、生育期、土壤條件等影響較大。子實體粗蛋白含量為7.87%～38.11%，含有人體7種必需氨基酸，尤其是呈味氨基酸和藥用氨基酸豐富，且鮮甜味氨基酸占比高[6-8]。張航等[9]研究了云南新鮮羊肚菌16種氨基酸含量，結果表明，必需氨基酸占總氨基酸的35.8%～38.0%，其中谷氨酸和天冬氨酸含量最高。張強等[10]研究表明，液態(tài)發(fā)酵的羊肚菌菌絲體蛋白含有的必需氨基酸占氨基酸總量的38.09%，且菌絲體蛋白具有清除自由基的活性，是保健品開發(fā)的潛在基料。Kamal等[11]發(fā)現(xiàn)，羊肚菌具有多種酶活性，包括β-葡萄糖苷酶、纖維素酶、多酚氧化酶等，且與羊肚菌生長階段有關。

1.3 脂類和維生素

羊肚菌脂肪含量低，以不飽和脂肪酸為主，尤其是亞油酸。張勇等[12]研究表明，每100 g栽培羊肚菌子實體含4.30 g粗脂肪；每100 g野生羊肚菌子實體含4.73 g粗脂肪。熊炳全等[6]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌有9種脂肪酸組分，僅油酸和亞油酸占比達到83.5%，不飽和脂肪酸含量高，飽和脂肪酸總量僅為14.27%。熊宏苑等[13]檢測了云南羊肚菌維生素B1、B2的含量，發(fā)現(xiàn)每100 g羊肚菌樣品維生素B1含量為0.048 1 mg，維生素B2含量為0.055 7 mg。黃世群等[14]研究表明，羊肚菌營養(yǎng)成分豐富，含有維生素B1、維生素B2、煙酸和煙酰胺(含量由高至低)。

1.4 常量和微量元素

羊肚菌含有多種營養(yǎng)元素，且元素含量與羊肚菌品種差異有關。研究表明，羊肚菌富含鉀、磷、鈉、鎂、鈣等常量元素[15-17]。劉偉等[18]研究發(fā)現(xiàn)，梯棱羊肚菌和六妹羊肚菌富含鐵、錳、鋅、銅、硒等微量元素，其中硒元素含量受標本來源影響較大，常量元素中鉀元素含量存在差異。

2 藥理作用

2.1 抗氧化作用

Zhang等[19]研究表明，羊肚菌蛋白水解物和糖基化衍生物能增加細胞抗氧化能力，激活Nrf2信號通路，抑制過氧化氫誘導的細胞凋亡。Tang等[20]對羊肚菌多糖進行了乙?；揎棧l(fā)現(xiàn)乙?；揎椖軌蛟鰪娧蚨蔷嗵强寡趸芰?。由于食用菌具有較強的富集能力，富集硒、鋅等元素的食用菌多糖更有利于食用菌藥理活性的發(fā)揮。張躍飛[21]研究發(fā)現(xiàn)，富硒培養(yǎng)后的菌絲體多糖比非富硒多糖具有更強的抗氧化活性。冮潔等[22]以衰老小鼠為模型，發(fā)現(xiàn)多糖能降低小鼠肝臟中丙二醛(MDA)含量，同時提高超氧化物歧化酶(SOD)和過氧化氫酶(CAT)活力，且其抗氧化活性在質量濃度范圍內呈劑量效應關系。此外，羊肚菌的蛋白質也具有一定抗氧化能力。范三紅等研究[23]發(fā)現(xiàn)，采用超聲法提取的清蛋白具有清除1,1-二苯基-2-苦基肼(DPPH)自由基和羥自由基活性，且與清蛋白濃度正相關。

2.2 抗腫瘤

盧可可等[24]研究表明，褐赭色羊肚菌的游離酚和結合酚對人肝癌細胞(HepG2)增殖均有抑制作用。鄭少杰等[25]建立體外消化模型模擬研究黑脈羊肚菌經消化處理后的細胞毒性和抗增殖活性，發(fā)現(xiàn)在不產生細胞毒性范圍內，經胃液處理1 h后對人結腸癌細胞(Caco-2)的抑制率達到96%。李敬等[26]從羊肚菌中分離純化出2種水溶性多糖(MEP1-1和MEP2-3)，MEP1-1具有較強的宮頸癌細胞(HeLa)抑制活性，IC50為29 μg·mL-1；MEP2-3的人肺癌細胞(A549)抑制活性更強，IC50為81 μg·mL-1。

2.3 保肝護腎

張靖[27]研究發(fā)現(xiàn)，牛肝菌和羊肚菌的復合提取物能夠抑制酒精中毒小鼠肝臟的脂質過氧化，達到保護肝臟的效果。董雨菡[28]研究發(fā)現(xiàn)，酶提羊肚菌多糖能夠顯著抑制高血脂模型小鼠中甘油三酸酯、低密度脂蛋白等指標變化，改善模型小鼠的氧化應激損傷，且病理學分析顯示有保護腎臟的作用。Meng等[29]研究表明，羊肚菌提取物可以通過調節(jié)抗氧化和抗炎癥相關信號通路來減輕小鼠急性酒精損傷。

2.4 保護心血管系統(tǒng)

羊肚菌具有降血糖、降血壓、降血脂的作用，因此，對人體心血管系統(tǒng)保護有重要意義。王亞輝等[30]利用高血壓模型大鼠，采用不同劑量的活性提取物開展灌胃試驗，發(fā)現(xiàn)大鼠在灌胃低、中劑量組提取物后心指數(shù)分別增加了7.66%和9.75%，且血管緊張素Ⅱ含量和心率均有不同程度降低，說明該活性提取物具有良好的降血壓作用。張雪松等[31]發(fā)現(xiàn)，過氧化氫改性后的羊肚菌多糖對糖苷酶的抑制效果明顯提高，說明過氧化氫改性能提高多糖降血糖能力。

2.5 調節(jié)免疫

Yao等[32]分離出一種新的羊肚菌多糖(MIPW50-1)，研究表明，MIPW50-1具有促進巨噬細胞吞噬、刺激TNF-α(腫瘤壞死因子-α)等細胞因子分泌的作用。孟欣[33]對六妹羊肚菌多糖進行分離純化，發(fā)現(xiàn)羊肚菌多糖可增強小鼠巨噬細胞免疫力。舒芳等[34]對梯棱羊肚菌的凝集素進行外源表達，發(fā)現(xiàn)羊肚菌凝集素具有血凝活性和促小鼠脾淋巴細胞增殖活性。

2.6 神經保護

熊川等[35]構建氧化壓力損傷的腎上腺嗜鉻細胞瘤(PC12)模型，發(fā)現(xiàn)多糖能夠重塑SOD、CAT等抗氧化酶活性以降低細胞損傷、抑制細胞凋亡，說明多糖具有神經保護作用。彭天祥研究[36]發(fā)現(xiàn)，羊肚菌多糖具有預防、輔助治療神經退行性疾病的潛力，能夠通過調節(jié)Bax/Bcl比例和Caspase蛋白家族活化進而抑制細胞凋亡。曹紅燁等[37]以東莨菪堿誘導的阿爾茨海默癥大鼠為模型，發(fā)現(xiàn)羊肚菌總提物能夠改善大鼠的學習記憶能力。

2.7 抗疲勞

近年來，抗疲勞產品市場潛力巨大。小鼠灌胃胞外多糖和胞內多糖后其負重游泳時間明顯延長，說明多糖能有效緩解運動應急疲勞[38-39]。鄭紅波[40]開展多糖對運動心肌損傷小鼠的影響研究，發(fā)現(xiàn)心肌損傷小鼠的恢復率和恢復的促進作用與多糖濃度呈正相關。徐景鋒[41]研究表明，高劑量的羊肚菌水提物對疲勞小鼠肝糖原、肌糖原含量有明顯提升，負重力竭時間延長率最高達62.8%。李海濱[42]以成年男性運動員為研究對象，發(fā)現(xiàn)羊肚菌能夠提升運動員骨骼肌的自由基代謝能力。

2.8 保護胃黏膜

羅霞等[43]以乙醇誘導的胃黏膜損傷大鼠為模型研究羊肚菌對胃黏膜的保護作用，結果表明，水提液能通過促進胃蛋白酶和胃液分泌以減少胃黏膜損傷。魏巍等[44]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌的胃黏膜保護效果與品種有關，并篩選出3株效果較好的羊肚菌菌株。

3 展望

羊肚菌營養(yǎng)豐富、藥理活性多樣，在食品、保健和藥品等方向具有廣闊的市場和極大的應用前景。在藥理學上，羊肚菌具有多種生物活性成分和生理功能，尤其是抗腫瘤、保護心血管系統(tǒng)、免疫調節(jié)、保護胃黏膜等作用極具藥物開發(fā)潛力。目前羊肚菌藥理作用的研究多局限于細胞水平，在臨床藥物研發(fā)上，其活性機制還有待深入研究；同時，羊肚菌活性成分的提取工藝和標準在未來的研究中同樣值得關注。羊肚菌化學成分復雜，所以還需要關注其活性成分及衍生物的研究，以期為深入研究羊肚菌活性成分的構效關系、醫(yī)藥保健品開發(fā)奠定理論基礎。