馮 煥 姜 暉 王雪梅

功能磁共振成像在腫瘤學(xué)領(lǐng)域的應(yīng)用

馮 煥1,2姜 暉1,2王雪梅1,2

（1.生物電子學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室（東南大學(xué)） 南京 210096 2. 東南大學(xué)生物科學(xué)與醫(yī)學(xué)工程學(xué)院 南京 210096）

功能磁共振成像（fMRI）作為一種非侵入性和非電離輻射成像，可對全身各系統(tǒng)疾病進(jìn)行成像診斷，如心血管疾病、神經(jīng)退行性疾病、腫瘤、創(chuàng)傷和炎癥等。腫瘤是全球第二大死亡原因，各國科學(xué)家都致力于攻克腫瘤。通過fMRI對腫瘤進(jìn)行成像，可實(shí)現(xiàn)腫瘤的分型、分級和分期，對制定治療方案、評估療效及預(yù)后等有重大作用。該文總結(jié)和探討六種fMRI，包括彌散加權(quán)成像（DWI）、彌散張量成像（DTI）、灌注加權(quán)成像（PWI）、磁敏感加權(quán)成像（SWI）、磁共振波譜成像（MRS）和血氧水平依賴的功能磁共振成像（BOLD-fMRI），以及多模態(tài)正電子發(fā)射斷層掃描/磁共振成像（PET/MRI）在腫瘤學(xué)領(lǐng)域的應(yīng)用，并對其在相關(guān)治療領(lǐng)域的應(yīng)用前景進(jìn)行 展望。

功能磁共振成像 多模態(tài)成像 腫瘤 正電子發(fā)射斷層成像/磁共振成像

0 引言

電磁學(xué)、影像學(xué)與生物醫(yī)學(xué)在不斷發(fā)展完善的同時也在推動生物電磁學(xué)向前發(fā)展。借助生物體自身電磁場和外加電磁場，與生物電磁有關(guān)的成像技術(shù)包括磁共振成像[1]（Magnetic Resonance Imaging, MRI）、電阻抗成像[2-3]（Electrical Impedance Tomography, EIT）和太赫茲波成像[4]等。目前常用的生物成像方法主要為X射線成像、計(jì)算機(jī)斷層掃描成像（Computed Tomography, CT）、超聲成像（Ultrasonic Imaging, US）、MRI、正電子發(fā)射斷層成像（Positron Emission Tomography, PET）和光熱成像。不同于X射線、CT和PET的電離輻射成像，MRI和US屬于非電離輻射成像[5]，即無需使用核素和射線，對人體更加安全。US利用多普勒效應(yīng)進(jìn)行成像，更適合于檢測運(yùn)動流體。而MRI則利用生物體中的質(zhì)子進(jìn)行成像，可對全身系統(tǒng)進(jìn)行成像診斷。

腫瘤[6]作為中國乃至全世界第二大死亡原因，世界各國都投入了巨大的財力、物力和人力等資源支持其研究。目前判斷是否為腫瘤以及分型、分級和分期最精準(zhǔn)的方式為病理檢查。病理組織切片雖能反映細(xì)胞組織形態(tài)的變化，卻無法提供代謝相關(guān)信息。而腫瘤的代謝變化一般早于組織解剖的變化。MRI除具有無創(chuàng)檢查，安全性高，對時間、空間和軟組織分辨率高的優(yōu)勢外，還可利用磁共振波譜成像檢測組織代謝物的變化，從而為腫瘤的早期診斷、分型、分級和分期、評估和預(yù)測療效提供重要信息和判斷依據(jù)，從而幫助醫(yī)生為患者制定更為個性化的治療方案。

因此，本文旨在對六種功能磁共振成像（functional MRI, fMRI）和多模態(tài)正電子發(fā)射斷層掃描/磁共振成像（PET/MRI）的原理、特點(diǎn)和其在腫瘤方面的應(yīng)用研究進(jìn)行總結(jié)和梳理，并對其未來發(fā)展趨勢和前景進(jìn)行展望。

1 功能磁共振成像

MRI是一種基于原子核（通常是氫核）在射頻脈沖磁場下[7]產(chǎn)生核磁共振現(xiàn)象，利用空間信息編碼信號，重建人體圖像的成像方式。無外加磁場情況下，人體內(nèi)質(zhì)子隨機(jī)排列，自旋產(chǎn)生的磁化矢量可相互抵消，宏觀磁化矢量和為零。施加一個與質(zhì)子同頻率的外界磁場，質(zhì)子由低能態(tài)躍遷到高能態(tài)，人體被磁化，產(chǎn)生縱向的宏觀磁化矢量。由于不同組織質(zhì)子密度和弛豫速度不同[8]，MRI可利用此特性來區(qū)分不同組織。

fMRI在MRI的基礎(chǔ)上進(jìn)一步發(fā)展。傳統(tǒng)磁共振成像主要呈現(xiàn)組織、器官等靜態(tài)結(jié)構(gòu)的解剖信息，很少包含代謝等過程的生理信息[9]，已無法滿足臨床需求。fMRI可評估組織和器官的代謝等活動過程，提供更加豐富的信息。當(dāng)前，fMRI主要分為擴(kuò)散加權(quán)成像（Diffusion Weighted Imaging, DWI）、彌散張量成像（Diffusion Tensor Imaging, DTI）、灌注加權(quán)成像（Perfusion Weighted Imaging, PWI）、磁敏感加權(quán)成像（Susceptibility Weighted Imaging, SWI）、磁共振波譜（Magnetic Resonance Spectroscopy, MRS）成像和血氧水平依賴的功能磁共振成像（Blood Oxygen Level Dependent functional Magnetic Resonance Imaging, BOLD-fMRI）。

1.1 擴(kuò)散加權(quán)成像及彌散張量成像

擴(kuò)散是指分子的無規(guī)則運(yùn)動，即布朗運(yùn)動。DWI主要依據(jù)人體不同組織間水分子擴(kuò)散速率的差異進(jìn)行成像[10]。擴(kuò)散速度與細(xì)胞的關(guān)系如圖1所示[11]，正常生理狀態(tài)下，人體內(nèi)水分子根據(jù)組織和結(jié)構(gòu)特征進(jìn)行擴(kuò)散；發(fā)生病變后，同一區(qū)域內(nèi)細(xì)胞體積增大或細(xì)胞數(shù)量增多[11]，水分子的運(yùn)動會受到一定影響，稱之為擴(kuò)散受限。這種變化可借助表觀擴(kuò)散系數(shù)（Apparent Diffusion Coefficient, ADC）進(jìn)行分 析[12]，如發(fā)生腦梗后，如圖2所示[13]，水分子擴(kuò)散受限的區(qū)域在ADC圖上呈現(xiàn)低信號。

圖1 擴(kuò)散速度與細(xì)胞的關(guān)系

圖2 急性梗塞

除ADC外，（彌散敏感系數(shù)）值、分子的各向異性和T2穿透效應(yīng)等因素也會影響DWI序列的彌散信號。信號強(qiáng)度以灰度的形式反映于圖像中。通過對比DWI和ADC圖像信號的差異，醫(yī)生可分析患者病情。DWI除應(yīng)用于中樞神經(jīng)系統(tǒng)疾病[14]，如腦卒中、顱內(nèi)腫瘤、多發(fā)性硬化等研究外，在區(qū)分良惡性腫瘤、腫瘤分型、分級和分期、評估和預(yù)測療效等[15]方面也扮演著越來越重要的角色。

DTI是在DWI的基礎(chǔ)上，利用水分子的各向異性進(jìn)行成像。均勻介質(zhì)中，分子向各個方向運(yùn)動的機(jī)會均等。非均勻介質(zhì)中，分子會在擴(kuò)散方向上有所側(cè)重。大腦中水分子沿神經(jīng)束縱向擴(kuò)散[14]，而非自由擴(kuò)散。腦白質(zhì)在神經(jīng)纖維[16]平行方向的擴(kuò)散速度快于垂直方向。通過彩色標(biāo)記，可反映腦白質(zhì)的空間方向性。相比于DWI的二維成像，DTI可增加擴(kuò)散梯度，研究水分子的三維擴(kuò)散[10]，獲取更多有關(guān)病灶部位的空間信息。

1.2 灌注加權(quán)成像

PWI主要通過施加外界磁場，利用對比劑對血管及灌注狀態(tài)進(jìn)行高時間分辨率[15]成像。對比劑可增強(qiáng)血管內(nèi)部的磁敏感性，引起體內(nèi)磁場變化和質(zhì)子自旋失相，并縮短弛豫時間（1或2）。對磁化率效應(yīng)敏感的回波平面成像（Echo Planar Imaging, EPI）技術(shù)可將對比劑濃度變化轉(zhuǎn)化為弛豫時間變化，獲得時間-濃度曲線，定量分析腦血容量（Cerebral Blood Volume, CBV）、腦血流量（Cerebral Blood Flow, CBF）、平均通過時間（Mean Transit Time, MTT）等參數(shù)，評價組織血流灌注狀態(tài)。根據(jù)對比劑性質(zhì)的不同，PWI可分為使用外源性對比劑（通常為釓噴酸葡胺, Gadopentetate Dimeglumine, Gd- DTPA）的動態(tài)增強(qiáng)成像和利用自身動脈血標(biāo)記的動脈自旋標(biāo)記（Arterial Spin Labeling, ASL）成像[17]。除Gd-DTPA外，順磁性細(xì)胞外對比劑包括釓特酸葡胺、釓雙胺；特異性對比劑主要有高特異性的釓塞酸二鈉和特異性稍低的釓貝普胺。動態(tài)增強(qiáng)又可分為動態(tài)敏感性灌注加權(quán)成像（Dynamic Susceptibility Perfusion Weighted Imaging, DSC-PWI）和動態(tài)對比增強(qiáng)灌注加權(quán)成像（Dynamic Contrast Enhanced Perfusion Weighted Imaging, DCE-PWI）。外源性成像研究多聚焦于腦卒中、腦腫瘤血液供應(yīng)、心臟、腎臟和肝臟血流灌注及腫瘤分級、組織學(xué)評估[18]等方面。

1.3 磁敏感加權(quán)成像

SWI是一種利用磁敏感物質(zhì)的內(nèi)在特性，增強(qiáng)靜脈與周圍組織對比度的成像方式[18]。去氧血紅蛋白和氧合血紅蛋白是人體中最常見的磁敏感物質(zhì)。順磁性的去氧血紅蛋白中，F(xiàn)e2+含有4個未成對電子，易造成局部磁場不均勻，縮短橫向弛豫時間2。反磁性的氧合血紅蛋白無未成對電子，對質(zhì)子弛豫時間無影響。目前，SWI廣泛應(yīng)用于靜脈中的去氧血紅蛋白、鐵沉積[19]、出血、微出血和鈣化等方面的臨床研究。利用SWI中磁矩圖和相位圖的信息，可定性分析組織磁場的變化[20]。聯(lián)合定量磁敏感成像（Quantitative Susceptibility Mapping, QSM）技術(shù)可進(jìn)一步獲得更為量化的信息。

1.4 磁共振波譜成像

MRS是一種利用磁共振化學(xué)位移，定量分析體內(nèi)代謝物質(zhì)含量變化的技術(shù)。用于MRS研究的物質(zhì)，質(zhì)子數(shù)一般為奇數(shù)，主要有1H、13C、19F、23Na和31P。目前臨床上應(yīng)用的主要為1H-MRS和31P-MRS。1H-MRS常用于腦部、乳腺和前列腺，用于檢測脂肪、氨基酸、酮體等物質(zhì)的代謝產(chǎn)物，包括N-乙酰天門冬氨酸（NAA）、肌酸（Cr）、膽堿（Cho）和肌醇（mI）等。31P-MRS通過檢測磷酸單酯（PME）、無機(jī)磷（Pi）、磷酸二脂（PDE）、磷酸肌酸（PCr）、三磷酸腺苷等物質(zhì)了解機(jī)體能量代謝過程。13C-MRS主要標(biāo)記物為丙酮酸、乳酸和谷氨酰胺，目前在臨床應(yīng)用極少。體內(nèi)19F的濃度極低，因此19F-MRS采用靜脈注射氟辛基溴化物（PFOB）或全氟-15-冠乙醚（PFCE）增強(qiáng)圖像對比。23Na-MRS可檢測生物體內(nèi)Na+濃度及其分布，主要用于研究Na-K泵的相關(guān)信息。

發(fā)生病變時，因病變組織的代謝變化早于解剖變化[9]，MRS診斷比傳統(tǒng)MRI更具優(yōu)勢。通過分析代謝物質(zhì)或中間產(chǎn)物的變化，MRS可用于疾病的早期診斷、觀察疾病進(jìn)展、監(jiān)測治療、了解疾病的發(fā)病機(jī)制[9]。

1.5 血氧水平依賴的功能磁共振成像

2 功能磁共振成像在腫瘤領(lǐng)域的應(yīng)用

腫瘤已成為全球范圍內(nèi)除心腦血管外的第二大死亡原因。數(shù)據(jù)顯示[25]，國內(nèi)心血管疾病死亡率占居民死亡40%以上，且心血管患病率和死亡率仍處在上升階段。最新癌癥統(tǒng)計(jì)數(shù)據(jù)顯示[26]，2015年全國新發(fā)惡性腫瘤329.9萬例，233.8萬人死于腫瘤，占全部死亡人數(shù)的23.9%。在老齡化速度加快、環(huán)境惡化、生活壓力增大等多重因素作用下，腫瘤的發(fā)病率和死亡率分別以3.9%和2.5%的平均年復(fù)合增長率增長。

在中國及全球腫瘤發(fā)病率和死亡率如此嚴(yán)峻的情況下，采用無創(chuàng)無輻射的成像方式進(jìn)行早期診斷，確定腫瘤分型、分級和分期，評估療效及預(yù)后，對患者和醫(yī)生都具有重要意義。MRI雖多用于神經(jīng)系統(tǒng)疾病，如腦卒中、阿爾茲海默、帕金森、多發(fā)性硬化等，但功能和技術(shù)的不斷完善，使其在腫瘤領(lǐng)域的作用愈來愈凸顯。各fMRI成像原理和特點(diǎn)不同使其在腫瘤領(lǐng)域的應(yīng)用范圍也不盡相同。目前臨床上使用較多的DWI和PWI，其他幾種功能成像也在腫瘤領(lǐng)域積極探索。

2.1 DWI在腫瘤成像中的應(yīng)用

DWI的信號強(qiáng)度能夠反映出組織密度[27]，可用以區(qū)分良惡性病變，確定腫瘤分型、分級和分期，評估療效及預(yù)后，也便于在隨訪中檢測可能存在的殘留/復(fù)發(fā)/轉(zhuǎn)移的腫瘤。

研究表明，DWI對胸腹腔腫瘤如肺癌和肝癌等之外的腫瘤具有良好的檢測效果[28]。正常組織發(fā)生病變后，病變組織中水分子擴(kuò)散受限，因此，ADC值一般低于正常組織或良性病變。功能磁共振圖像參數(shù)結(jié)果見表1[29]，良性軟組織腫瘤和惡性軟組織腫瘤的ADC信號值雖會有部分重疊，依舊能觀察到惡性軟組織腫瘤的ADC顯著低于良性病變組織。

表1 功能磁共振圖像參數(shù)結(jié)果

Tab.1 Results of parameters for fMRI

①值來源于卡方檢驗(yàn)和雙樣本檢驗(yàn)。

②值來源于調(diào)整后的年齡和性別的多元數(shù)據(jù)回歸分析。

T. Mickael等[31]利用ADC對腎透明細(xì)胞癌（ccRCC）和其他腎癌亞型分析后發(fā)現(xiàn)，相比于整體ADC，排除囊腫和壞死區(qū)的ADC可更精準(zhǔn)地識別ccRCC。診斷胸腹腔病變時，DWI信號受到心臟搏動、胃腸蠕動和呼吸等方面影響，會產(chǎn)生偽影或模糊[32]，一定程度上影響了診斷的準(zhǔn)確性。

圖3 良惡性嗜鉻細(xì)胞瘤患者的ADC

圖4 箱型圖比較不同組織病理區(qū)域ADC值的差異

除區(qū)分腫瘤類型和良惡性病變外，研究者們也研究了ADC與預(yù)后的關(guān)系。低ADC值代表預(yù)后效果可能不理想[29]。腫瘤患者在接受治療后，如果該方案有效，腫瘤會發(fā)生如細(xì)胞活性降低、壞死，腫瘤體積縮小等變化，水分子運(yùn)動范圍擴(kuò)大，腫瘤DWI信號降低，ADC值升高；若對治療方案無響應(yīng)，則可能引起腫瘤惡化或進(jìn)一步擴(kuò)散。不同ADC cut-off總生存率Kaplan-Meier曲線如圖5所示[33]，胃癌患者的生存率與ADC值存在相關(guān)性。Ⅲ期胃癌患者ADC≤1.36×10–3mm2/s，生存率遠(yuǎn)低于Ⅱ期（1.36×10–3mm2/s≥ADC＞1.80×10–3mm2/s）和Ⅰ期（ADC＞1.80×10–3mm2/s）的患者。

圖5 不同ADC cut-off總生存率Kaplan-Meier曲線

2.2 PWI在腫瘤成像中的作用

腫瘤細(xì)胞增殖和分化較快，需要更多的氧氣和營養(yǎng)物質(zhì)，因此腫瘤周圍的毛細(xì)血管更加豐富。PWI利用毛細(xì)血管灌注情況對腫瘤進(jìn)行判斷。早期研究發(fā)現(xiàn)PWI信號強(qiáng)度與CBV有關(guān)。血管內(nèi)皮生長因子（Vascular Endothelial Growth Factor, VEGF）、微血管密度（Microvessel Density, MVD）等因素[28]也會影響CBV。研究表明，CBV與膠質(zhì)瘤級別呈現(xiàn)一定相關(guān)性。低級別膠質(zhì)瘤的CBV較低，而高級別膠質(zhì)瘤的CBV較高[34]。然而PWI區(qū)分良惡性腦膜瘤的結(jié)果卻不完全一致。Shi Ruihua等[35]發(fā)現(xiàn)良性腦膜瘤的rCBV為9.61±4.76，顯著高于惡性腦膜瘤的3.61±0.25，且最大rCBV均值與MVD呈正相關(guān)。而Zhang Hao等[36]研究發(fā)現(xiàn)，良惡性腦膜瘤的CBV雖無顯著差異，如圖6所示[36]，但可進(jìn)一步通過瘤周水腫區(qū)來區(qū)分。原因可能為惡性腦膜瘤水腫區(qū)有新生血管，灌注增加，CBV高于良性水腫區(qū)。圖6a為良性腦膜瘤（WHO Ⅰ級）的rCBV。腫瘤實(shí)質(zhì)ROI 1（白色）表示rCBV高于周圍腦組織，瘤周水腫ROI 2（灰色）比正常白質(zhì)ROI 3（黑色）更“熱”。圖6b為良性腦膜瘤（WHO Ⅰ級）的rMTE，腫瘤實(shí)質(zhì)和瘤周水腫的顏色與正常腦組織相似，沒有清晰的界面。圖6c為惡性腦膜瘤（WHO Ⅲ級）rCBV，腫瘤實(shí)質(zhì)ROI 1（白色）表示rCBV高于周圍腦組織；瘤周水腫ROI 2（灰色）也比正常白質(zhì)中的ROI 3（黑色）更“熱”。圖6d為惡性腦膜瘤（WHO Ⅲ級）的rMTE，大多數(shù)腫瘤實(shí)質(zhì)顯示出比正常腦組織稍“熱”的顏色，反映了長時間的rMTE。

圖6 組織病理學(xué)證實(shí)的腦膜瘤

早期PWI腫瘤研究多集中在腦部、頭頸、乳腺、肝臟和腎臟等血管較為豐富的組織，現(xiàn)在也應(yīng)用于宮頸癌、腸系膜腫瘤等研究。傳統(tǒng)MRI檢測上腸系膜腫瘤敏感性、特異性和準(zhǔn)確性分別為24%、93%和50%[37]，DCE-PWI的檢測敏感性、特異性和準(zhǔn)確性顯著優(yōu)于傳統(tǒng)MRI，分別為100%、92%和97%。另有研究發(fā)現(xiàn)，DWI與DCE-PWI聯(lián)合診斷乳腺癌的準(zhǔn)確性顯著高于DCE-PWI單一檢測模式[38]。

除參數(shù)CBV可幫助診斷腫瘤外，定量參數(shù)容積轉(zhuǎn)運(yùn)常數(shù)trans也可幫助評估治療效果。Jon-Vidar Gaustad等[39]系統(tǒng)分析了trans與腫瘤缺氧之間的關(guān)系后發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過抗血管生成藥物治療后，腫瘤周圍毛細(xì)血管生成減少、灌注減少、缺氧情況加劇、trans減小、腫瘤生長受到抑制。同時，trans也可以預(yù)測腫瘤轉(zhuǎn)移和患者生存。trans值越小，發(fā)生淋巴結(jié)和肺轉(zhuǎn)移的可能性越大，腫瘤惡化進(jìn)展的可能性也越高；相反，trans值越大，無進(jìn)展生存率和整體生存率都較高。

2.3 SWI在腫瘤成像中的作用

SWI通過反映腫瘤內(nèi)部出血、鈣化情況[40]和腫瘤血管結(jié)構(gòu)等信息，幫助實(shí)現(xiàn)腫瘤分級。Xing Wei等[41]對32位ccRCC患者進(jìn)行回顧分析后發(fā)現(xiàn)，相比CT和傳統(tǒng)MRI，SWI不僅能夠更好地顯示ccRCC的出血情況，也能更準(zhǔn)確地反映出血模式。SWI對ccRCC出血模式的判斷與病理分析結(jié)果一致，對ccRCC的檢測敏感性和準(zhǔn)確性都達(dá)到了100%。

此外，出血情況與膠質(zhì)瘤的惡性程度也存在一定關(guān)系。腫瘤分級越高，出血風(fēng)險也越大[42-45]。高級別（Ⅲ級和Ⅳ級）膠質(zhì)瘤的出血風(fēng)險高于低級別膠質(zhì)瘤（Ⅰ級和Ⅱ級）。48歲男性，多形性膠質(zhì)母細(xì)胞瘤病史，如圖7所示[40]。圖7a為快速自旋回波（Fast Spin Echo，F(xiàn)SE）T2W圖像，圖中顯示右額葉異質(zhì)腫物高信號及浸潤性水腫周圍高強(qiáng)度，腫瘤壓迫右側(cè)腦室，由右至左移位。圖7b顯示軸向SE T1W對比增強(qiáng)，腫瘤異質(zhì)性對比增強(qiáng)。圖7c為SWI最小強(qiáng)度投影算法（minimum Intensity Projection algorithm, minIP）圖像，顯示腫瘤周邊微出血，提示腫瘤級別高。在SWI圖中，顯示膠質(zhì)母細(xì)胞瘤（Glioblastoma, GBM）周圍存在微出血的情況，提示此GBM的級別為高級別。

圖7 48歲男性，多形性膠質(zhì)母細(xì)胞瘤病史

除出血外，鈣化也是評估腫瘤的重要因素。少突膠質(zhì)細(xì)胞瘤中，鈣化在磁矩圖中表現(xiàn)為低信號，在相位圖上呈現(xiàn)高密度[46]，與鈣化在CT中呈現(xiàn)高密度的圖像相吻合。M. Zulfiqar等[47]回顧分析了經(jīng)病理證實(shí)的71位患者M(jìn)RI圖像。以CT數(shù)據(jù)為基準(zhǔn)，經(jīng)過Fisher檢驗(yàn)后，SWI檢測瘤內(nèi)鈣化的敏感性和準(zhǔn)確性均顯著優(yōu)于傳統(tǒng)MRI（=0.015、=0.048）。Dou Shewei等[48]發(fā)現(xiàn)，相比于CT、傳統(tǒng)MRI和DWI，SWI能夠更好地診斷出前列腺癌（PCa）如圖8所示[48]。圖8c和圖8d均未顯示前列腺癌和出血。圖8e和圖8f箭頭證明了前列腺癌的微異常。

圖8 81歲男性，外周區(qū)前列腺癌

研究發(fā)現(xiàn)，新診斷的GBM患者[49]，圖像中低信號的比例越高，輔助治療的應(yīng)答效果越好。

2.4 MRS在腫瘤成像中的作用

MRS可通過定量分析組織代謝判斷疾病進(jìn)展，這一技術(shù)在腦腫瘤和前列腺癌的診斷中得到了較為廣泛的應(yīng)用。1H-MRS的腦腫瘤臨床應(yīng)用較為成熟。NAA作為神經(jīng)元的主要標(biāo)志物，通過檢測神經(jīng)元的狀態(tài)判斷疾病進(jìn)展。NAA濃度降低表明神經(jīng)元的功能受損，可用于診斷腦腫瘤、腦卒中和神經(jīng)退行性疾病等。Cho參與細(xì)胞膜磷脂代謝，含量升高意味著膠質(zhì)增生、細(xì)胞增殖和跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)增多。mI是星形細(xì)胞的標(biāo)志物，可調(diào)節(jié)胞內(nèi)滲透壓。此外，機(jī)體處于缺血缺氧狀態(tài)時，能夠檢測到乳酸（Lac）峰。高級別腦腫瘤中脂質(zhì)和乳酸鹽的含量水平也相對較高。S. J. Nelson等[50]發(fā)現(xiàn)新診斷GBM患者的總體生存率與Cho、Lac和脂質(zhì)含量水平相關(guān)。除1H-MRS外，31P-MRI和23Na-MRI也在不斷發(fā)展。31P-MRS[51]獲取更大的體素時雖然需要使用雙共振技術(shù)來保證成像質(zhì)量，但它的優(yōu)勢是可以區(qū)分膽堿和乙醇胺類化合物。23Na雖然只有一個共振，但可利用此特點(diǎn)來獲取空間信息，且弛豫時間1和2均小于50ms，可快速實(shí)現(xiàn)對采集信號的最大化。

MRS中，（Cho+Cr）/Cit（枸櫞酸鹽）的比例是區(qū)分前列腺病變的重要指標(biāo)，診斷標(biāo)準(zhǔn)（4分量表）如圖9所示[52]。圖9a為1分，正常，（Cho/Cr）/Cit≤1/3，Cit峰值至少比Cho/Cr峰值高2倍；圖9b為2分，可能為良性，1/2≤（Cho/Cr）/Cit，Cit峰值小于或等于Cho/Cr峰值的2倍；圖9c為3分，可能為惡性，1＜（Cho/Cr）/Cit＜3，Cho/Cr的峰值低于2倍的Cit峰值，但高于Cit峰值；圖9d為4分，惡性，3≤（Cho/Cr）/Cit，若存在Cit峰值，Cho/Cr的峰值至少高于Cit峰值2倍。（Cho+Cr）/Cit的峰值比例在前列腺癌中明顯高于前列腺良性病變和正常組織[52]。G. M. Villeirs等[52]發(fā)現(xiàn)MRS聯(lián)合T2W1 MRI對高級別前列腺癌的檢測敏感性為92.7%，高于低級別前列腺癌的67.6%的檢測敏感性。

在乳腺癌中，1H-MRS應(yīng)用受限主要有兩方面原因：①總膽堿的測量會受到乳腺脂肪組織[51]的影響；②在乳腺中可能會出現(xiàn)梯度誘導(dǎo)產(chǎn)生的聲側(cè)帶。除了常用的1H-MRS，31P-MRS和23Na-MRS也用于研究乳腺癌。31P-MRS在磁感應(yīng)強(qiáng)度1.5T下產(chǎn)生的信號較弱，已不能滿足臨床早期診斷的需求，7T儀器的誕生和應(yīng)用[53]又給研究者帶來了新希望。O. Zaric等[54]在磁感應(yīng)強(qiáng)度7T下，利用23Na-MRS對健康者和乳腺癌患者進(jìn)行掃描成像。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，惡性癌變?nèi)橄俳M織中Na+濃度為(69±10)mmol/kg，而良性組織中濃度為(47±8)mmol/kg。此發(fā)現(xiàn)為臨床利用Na+區(qū)分良惡性病變組織提供了依據(jù)。

MRS也在其他腫瘤如子宮內(nèi)膜癌、癌肉瘤和肝癌等中進(jìn)行了探究。子宮內(nèi)膜癌中膽堿的峰值顯著高于子宮肌層組織和侵襲性肉瘤[55-56]。癌變肝臟組織與良性組織的膽堿/脂質(zhì)比具有明顯差異[57]。同時也發(fā)現(xiàn)，相比于單一的傳統(tǒng)MRI評估，MRS可小幅度提高檢測肝癌的敏感性和特異性。

2.5 BOLD在腫瘤成像中的作用

BOLD-fMRI多聚焦于血氧水平和腫瘤缺氧研究。研究表明，缺氧可認(rèn)為是實(shí)體瘤不良預(yù)后的指標(biāo)，也可導(dǎo)致放化療、手術(shù)和靶向治療的失敗[58]。腫瘤缺氧研究一般以為基線，。高血容量的缺氧腫瘤不僅可提高基線，也更易對卡波金氣體（95%O2和5%CO2的混合氣體）產(chǎn)生響應(yīng)，引起和放射敏感性發(fā)生較大變化。而低血容量缺氧腫瘤則相反，對和放射敏感性的影響可忽略不 計(jì)[59]。張培賢等[60]發(fā)現(xiàn)利用BOLD定量參數(shù)，可幫助醫(yī)生明確放化療對鼻咽癌的治療效果，提供確切的參考。

BOLD雖可間接測量腫瘤血管、顯示血流變化，但其也易受到偽影的影響，導(dǎo)致圖像失真。此外，BOLD的圖像質(zhì)量還會受到核心體溫、藥物[61]如咖啡因、左旋多巴等因素的影響。進(jìn)行研究時，受試者還需吸入100%的O2或卡波金氣體，其中有25%～35%的患者因發(fā)生呼吸窘迫導(dǎo)致臨床檢查失敗。這些亟待解決的問題都延遲了其轉(zhuǎn)化到臨床的速度。

3 PET/MRI多模態(tài)成像

目前PET/CT已在臨床得到實(shí)際應(yīng)用，對于腫瘤定位、定性診斷、腫瘤分期、腫瘤活檢部位的選擇、放化療計(jì)劃的制定等具有重要指導(dǎo)意義[62]，但其存在腫瘤診斷假陽性和假陰性的問題[63]，成像質(zhì)量也會受到呼吸、腹部臟器運(yùn)動的影響。CT診斷中使用的X射線會產(chǎn)生電離輻射，對人體產(chǎn)生一定危害。而非電離輻射MRI不僅對軟組織的分辨率高于CT，MRI與PET相融合的技術(shù)難題也已通過光電二極管得到解決，這些都促進(jìn)了PET/MRI的發(fā)展。相比于PET/CT，PET/MRI在時間和空間[64]上高度適配，可在同一時間對同一區(qū)域進(jìn)行成像，避免單獨(dú)成像時拍攝部位不一致的問題，從而提供質(zhì)量更佳的多功能圖像，揭示更詳細(xì)的腫瘤信息[65]。

當(dāng)前PET/MRI腫瘤研究多聚焦于腫瘤肝膽轉(zhuǎn)移和前列腺癌。研究表明，PET/MRI在評估腫瘤肝膽轉(zhuǎn)移方面具有重要作用，但對肺轉(zhuǎn)移的檢測效果較差[64]。相比單一的PET或MRI模式，整合PET/ MRI能夠提高前列腺癌分期的能力。這種方式在歐洲相對常見，美國臨床中雖也有應(yīng)用，但尚未真正納入臨床規(guī)范中[64]。此外，PET/MRI在乳腺癌、胰腺導(dǎo)管癌和頭頸癌等腫瘤中也有所研究。MRI可改善乳腺癌成像特征，而PET對遠(yuǎn)端轉(zhuǎn)移有較高的診斷性能[66]，兩者強(qiáng)強(qiáng)聯(lián)合提高了在乳腺癌的應(yīng)用潛力。Eun-Jung Kong等[67]發(fā)現(xiàn)PET/MRI可將乳腺癌高分辨率影像和代謝影像相結(jié)合，精準(zhǔn)診斷尺寸＜1cm的浸潤腫瘤。氟脫氧葡萄-PET/MRI（FDG- PET/MRI）在胰腺導(dǎo)管癌上應(yīng)用較少，原因可能為FDG在此類腫瘤中的活性較低。借助PET/MRI高軟組織分辨率的優(yōu)勢，頭頸癌成像研究也在進(jìn)行中，但當(dāng)前研究結(jié)果并不完全統(tǒng)一[68]。A. Varoquaux 等[69]發(fā)現(xiàn)在圖像融合質(zhì)量、病灶大小及數(shù)目等方面，PET/MRI與PET/CT表現(xiàn)相當(dāng)；但K. Kubiessa等[70]卻發(fā)現(xiàn)PET/ MRI診斷頭頸癌惡性腫瘤的能力并不比PET/CT突出。這一差異的主要原因可能是樣本量和研究數(shù)量都相對較少，還需進(jìn)行更大樣本量和更深層次的研究探索。

Buchbender等[71-72]以大量病例為基礎(chǔ)，闡述了PET/MRI在腫瘤分期中的潛在應(yīng)用價值。對于T分期的實(shí)體瘤，PET/MRI診斷準(zhǔn)確性更高，特別是對于頭頸鱗癌。對于N分期的實(shí)體瘤，PET/MRI與PET/CT診斷能力相當(dāng)，但超順磁性納米顆粒的出現(xiàn)為PET/MRI提供了新機(jī)會。M分期腫瘤，PET/ MRI在腦部、肝臟和骨頭病變的檢測中具有更高的準(zhǔn)確性。

技術(shù)的進(jìn)步已成功推動PET/MRI向前發(fā)展，但若像PET/CT一樣能夠成為臨床診斷標(biāo)準(zhǔn)，還需解決掃描協(xié)議、臨床監(jiān)管[73]、風(fēng)險控制、費(fèi)用成本等方面的問題。

4 結(jié)論與展望

fMRI在MRI的基礎(chǔ)上，進(jìn)一步利用水分子、血紅蛋白等物質(zhì)對病灶部位進(jìn)行代謝、血流灌注、出血和鈣化等生理層面信息的成像。根據(jù)fMRI的灰度圖和相關(guān)參數(shù)如ADC、trans、等對腫瘤進(jìn)行早期診斷、分型、分期、制定治療方案并評估療效評估。PET/MRI聯(lián)用也為腫瘤臨床應(yīng)用提供了新機(jī)會。然而，fMRI也存在一些如胸腹部偽影、衰減校正、掃描時間長、臨床標(biāo)準(zhǔn)規(guī)范不明確、某些腫瘤臨床研究較少等問題。未來，隨著軟硬件技術(shù)、新型磁納米顆粒造影劑如雙模態(tài)造影劑等的發(fā)展和臨床研究力度的加大，上述問題可能會得到逐步改善或解決，fMRI或多模態(tài)成像有望為腫瘤患者提供更為方便精準(zhǔn)的服務(wù)。

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Application of Functional Magnetic Resonance Imaging in the Field of Oncology

1,21,21,2

（1. State Key Laboratory of Bioelectronics Southeast University Nanjing 210096 China 2. School of Biological Science & Medical Engineering Southeast University Nanjing 210096 China）

As a non-invasive and non-ionizing radiation imaging, functional magnetic resonance imaging (fMRI) can be used for imaging diagnosis of systemic diseases, such as cardiovascular diseases, neurodegenerative diseases, tumors, trauma, inflammation and so on. Tumor is the second leading cause of death in the world, and scientists from all over the world are committed to tackling tumors. fMRI imaging of tumors can achieve the classification, grading and staging of tumors, which plays an important role in the formulation of treatment plans, evaluation and prediction of curative effect. This paper summarizes and discusses 6 types of fMRI, including diffusion weighted imaging (DWI), diffusion tensor imaging (DTI), perfusion weighted imaging (PWI), susceptibility weighted imaging (SWI), magnetic resonance spectroscopy (MRS), and blood oxygen level dependent functional magnetic resonance imaging (BOLD-fMRI). The application research of multimodal imaging positron emission tomography/magnetic resonance imaging (PET/MRI) in the field of oncology and the application prospects in related therapeutic fields are discussed.

Functional magnetic resonance imaging, multimodal imaging, cancer, positron emission tomography/magnetic resonance imaging (PET/MRI)

R445.2

10.19595/j.cnki.1000-6753.tces.201255

江蘇省重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃（BE2019716）和國家自然科學(xué)基金（91753106）資助項(xiàng)目。

2020-09-21

2020-10-10

馮 煥 女，1995年生，碩士研究生，研究方向?yàn)樯飩鞲泻投嗄B(tài)成像。E-mail: 220181844@seu.edu.cn

王雪梅 女，1968年生，教授，博士生導(dǎo)師，研究方向?yàn)樯镫娮优c生物傳感、多模態(tài)生物成像、納米醫(yī)學(xué)和精準(zhǔn)醫(yī)療。E-mail: xuewang@seu.edu.cn（通信作者）

（編輯 崔文靜）