牛洪濤，胡 慧,2，張志春，趙冬曉，趙 靜，王 娜，郭慧芳*

（1. 江蘇省農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所，南京 210014；2. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院，南京 210095）

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda隸屬于鱗翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，是一種外來(lái)入侵害蟲(chóng)，具有食性雜、遷飛能力強(qiáng)、繁殖倍數(shù)高、多蟲(chóng)態(tài)共存等特點(diǎn)，已給全球多國(guó)造成巨大的農(nóng)業(yè)損失[1,2]。該害蟲(chóng)原產(chǎn)于美洲熱帶和亞熱帶地區(qū)，2016年早期入侵非洲，隨后蔓延至整個(gè)非洲大陸，并擴(kuò)散到亞洲[3,4]。2019年1月，草地貪夜蛾侵入到我國(guó)云南[5]；5月，在江蘇省宜興、溧陽(yáng)首次發(fā)現(xiàn)其蹤跡，隨后擴(kuò)散蔓延至全省大部分農(nóng)業(yè)縣區(qū)。在江蘇省，草地貪夜蛾主要為害玉米，但對(duì)水稻、小麥等作物也存在潛在威脅[6]。針對(duì)草地貪夜蛾的防治，主要依靠化學(xué)農(nóng)藥和種植抗性玉米品種，但國(guó)外已有關(guān)于草地貪夜蛾對(duì)化學(xué)農(nóng)藥[7,8]和轉(zhuǎn)基因玉米[9]產(chǎn)生抗性的報(bào)道。因此，探尋利用潛在天敵進(jìn)行生物防治，對(duì)該害蟲(chóng)的可持續(xù)防控具有重要意義。

在自然環(huán)境中，草地貪夜蛾天敵種類繁多，如寄生性昆蟲(chóng)、捕食性天敵和昆蟲(chóng)病原微生物等，能為草地貪夜蛾的生物防治提供物種資源[10-14]。雖然草地貪夜蛾剛?cè)肭治覈?guó)，但也發(fā)現(xiàn)了眾多具有生防潛力的天敵資源[12-14]。目前共發(fā)現(xiàn)寄生性天敵12 種，捕食性天敵10 種，昆蟲(chóng)核型多角體病毒 5 種，昆蟲(chóng)病原真菌4種[15]。最近，Li等[16]發(fā)現(xiàn)大灰食蚜蠅Eupeodes corollae對(duì)低齡草地貪夜蛾具有較高的捕食作用。吳正偉等[17]發(fā)現(xiàn)一株分離自紅樹(shù)林的黏質(zhì)沙雷氏菌ZJ9，對(duì)草地貪夜蛾具有很好的殺蟲(chóng)活性。因此，明確草地貪夜蛾本地天敵的種類及其控害能力，可為草地貪夜蛾的可持續(xù)防控提供重要資源。

江蘇省農(nóng)業(yè)生態(tài)和種植布局適宜草地貪夜蛾棲息和定殖，不但是其 “北遷南回”的過(guò)渡地帶，也是往北遷飛的“蟲(chóng)源地”。玉米是江蘇省第三大糧食作物，其中沿海的連云港、鹽城、南通三市是重要的夏玉米產(chǎn)區(qū)，中西部地區(qū)的南京、淮安玉米生產(chǎn)也比較穩(wěn)定。8—9月，江蘇的春玉米、早播夏玉米多處于抽穗期到乳熟期，草地貪夜蛾為害較輕；晚播夏玉米多處于草地貪夜蛾喜食的苗期至喇叭口期，加之前期蟲(chóng)量的積累，為害較重。本文在進(jìn)行田間草地貪夜蛾為害調(diào)查的同時(shí)，針對(duì)田間潛在的天敵和昆蟲(chóng)病原微生物，進(jìn)行了田間草地貪夜蛾卵塊、幼蟲(chóng)及感染草地貪夜蛾的采集，一方面可明確草地貪夜蛾在江蘇省內(nèi)的為害情況，另一方面尋找對(duì)草地貪夜蛾具備控害能力的本地天敵類群，為利用本地自然天敵防控草地貪夜蛾提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 調(diào)查時(shí)間與地點(diǎn)

2020年8—9月，調(diào)查江蘇省沿海地區(qū)連云港、鹽城、南通三地的連云、大豐、響水、啟東、如東、啟隆，中西部地區(qū)南京六合、淮安盱眙共8個(gè)市縣，主要玉米種植區(qū)的草地貪夜蛾為害及其天敵資源。

1.2 草地貪夜蛾為害調(diào)查

選取玉米長(zhǎng)勢(shì)較好且草地貪夜蛾發(fā)生為害較為明顯的玉米田塊，調(diào)查草地貪夜蛾的為害情況，記錄受害株數(shù)，計(jì)算為害率，為害率（%）＝草地貪夜蛾為害株數(shù)/調(diào)查玉米總株數(shù)×100。

草地貪夜蛾幼蟲(chóng)和為害特征：頭部有黃褐色倒“Y”字斑紋，尾部有四個(gè)黑點(diǎn)組成正方形標(biāo)志的幼蟲(chóng)；低齡幼蟲(chóng)取食玉米葉片形成半透明薄膜“窗孔”，高齡幼蟲(chóng)取食造成葉片大范圍孔洞、缺刻[18]。

1.3 天敵調(diào)查

1.3.1 捕食性天敵 采用直接觀察法，5點(diǎn)取樣，每點(diǎn)調(diào)查20株，每采集樣點(diǎn)共調(diào)查百株。調(diào)查后，將采回的樣品分裝于70%酒精的離心管內(nèi)，記錄相關(guān)采樣信息，將其帶回試驗(yàn)室后進(jìn)行挑選、制作干標(biāo)本，以便后續(xù)鑒定。

1.3.2 寄生性天敵 除在田間調(diào)查已經(jīng)明顯可見(jiàn)的寄生狀態(tài)外，還將采集到的草地貪夜蛾在室內(nèi)以六孔板或養(yǎng)蟲(chóng)盒分隔飼養(yǎng)至天敵可識(shí)別，記錄所獲得的寄生性天敵的種類及草地貪夜蛾的被寄生率。收集的天敵昆蟲(chóng)，保存于70%乙醇的離心管內(nèi)備用。

1.4 昆蟲(chóng)病原微生物調(diào)查

采用直接觀察法，將典型被微生物感染的草地貪夜蛾置于滅菌的離心管；對(duì)采集的幼蟲(chóng)以人工飼料單頭飼養(yǎng)至化蛹，期間每天觀察存活情況，記錄典型癥狀死亡蟲(chóng)數(shù)，并將其保濕放置5～10 d，計(jì)算感染率。感染率（%）＝草地貪夜蛾感染蟲(chóng)數(shù)/采集總蟲(chóng)數(shù)×100。

2 結(jié)果與分析

2.1 草地貪夜蛾的為害

通過(guò)調(diào)查發(fā)現(xiàn)草地貪夜蛾在調(diào)查的江蘇省各市縣玉米田，均有為害，且對(duì)玉米植株的為害率均在50%以上（表1）。其中，南通啟東的為害率最高，為100%；鹽城大豐的最低，為51.09%。連云港連云區(qū)、南通啟隆、鹽城響水、淮安盱眙、南京六合和南通如東的為害率分別為57.78%、63.81%、74.17%、75.73%、87.93%和 90.77%。調(diào)查結(jié)果還表明，玉米苗期、喇叭口期、抽雄期草地貪夜蛾均能為害，而且能為害雄穗和雌穗（圖1）。

表1 不同調(diào)查地點(diǎn)草地貪夜蛾為害玉米情況Table 1 The damage of S. frugiperda to maize at different locations of Jiangsu province

圖1 草地貪夜蛾對(duì)玉米不同生長(zhǎng)期的為害情況Fig. 1 Damage of S. frugiperda in different growing periods of maize

2.2 天敵類群及分布

通過(guò)直接和室內(nèi)飼養(yǎng)觀察發(fā)現(xiàn)，玉米田存在多種草地貪夜蛾天敵類群（圖2、3），主要包括寄生性天敵寄生蜂（圖2A～C：棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂Campoletis chlorideae；圖2D；姬蜂科Microgatrinae；圖2E，F(xiàn)：小腹繭蜂亞科Braconidae）、寄生蠅（圖3I）、赤眼蜂Trichogramma（圖3L）；捕食性天敵瓢蟲(chóng)科的異色瓢蟲(chóng)Harmonia axyridis（圖3C）、黑襟毛瓢蟲(chóng)Scymnus(Neopullus)hoffmanniWeise（圖3D）；昆蟲(chóng)病原微生物包括昆蟲(chóng)病原真菌有白僵菌Beauveria（圖 3B）、綠僵菌Metarrhizium（圖 3K）、萊氏野村菌Nomuraea rileyi（圖3J）；還有細(xì)菌（圖3G）和病毒（圖3H）。

圖2 江蘇省不同采集地點(diǎn)發(fā)現(xiàn)的草地貪夜蛾寄生蜂種類Fig. 2 The species of S. frugiperda parasitoids at different locations of Jiangsu province

圖3 江蘇省草地貪夜蛾的天敵類群和昆蟲(chóng)病原微生物Fig. 3 Natural enemies and entomopathogenic microorganisms of S. frugiperda in Jiangsu Province

江蘇省各采集點(diǎn)天敵種類情況，見(jiàn)表2。其中昆蟲(chóng)病原真菌、瓢蟲(chóng)科捕食性天敵異色瓢蟲(chóng)較為普遍，在各采集點(diǎn)均有發(fā)現(xiàn)；其次為寄生蜂；然后是細(xì)菌、病毒等。

表2 江蘇省各采集點(diǎn)天敵種類情況Table 2 Species of natural enemies at different locations of Jiangsu province

2.3 田間天敵的控害作用

通過(guò)室內(nèi)飼養(yǎng)觀察發(fā)現(xiàn)，寄生蜂和病原微生物對(duì)草地貪夜蛾具有較好的控制作用，其自然控制率與各地采集的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)化蛹率呈負(fù)相關(guān)，線性回歸方程為y＝-1.1028x＋88.544，R2＝0.8235（圖 4）。各采集地的天敵控害能力具體分析如下。

圖4 自然控害與化蛹率相關(guān)性Fig. 4 Correlation between natural damage control and pupation rate

采集的田間草地貪夜蛾幼蟲(chóng)被寄生率在 0～24.55%，主要為寄生蜂（圖 5）。其中，在鹽城響水采集的草地貪夜蛾被寄生率最高，為24.55%；其次為南通如東，被寄生率為9.09%；然后是連云港連云區(qū)和南京六合，分別為2.13%和0.72%。在鹽城大豐、淮安盱眙、南通啟東、南通啟隆采集的草地貪夜蛾中，未發(fā)現(xiàn)寄生現(xiàn)象。

圖5 天敵昆蟲(chóng)對(duì)草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的寄生率Fig. 5 Parasitism rate of natural enemy insects on the larvae of S. frugiperda

采集的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)中病原微生物感染率較高，在2.33%～56.41%，主要是真菌感染（圖6）。其中，在淮安盱眙采集的草地貪夜蛾被感染率最高，為56.41%；鹽城大豐感染率最低，為2.33%。在鹽城響水、南通如東、連云港連云區(qū)、南通啟東、南通啟隆、南京六合等地采集的草地貪夜蛾，微生物感染率分別為31.82%、27.27%、18.09%、30.00%、17.21%和15.22%。

圖6 自然微生物對(duì)草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的感染率Fig. 6 Infection rate of natural microorganisms to the larvae of S. frugiperda

3 討論

草地貪夜蛾是為害玉米的新入侵害蟲(chóng)，理清本地天敵資源及其自然防控作用，對(duì)于制訂利用天敵生物進(jìn)行生態(tài)控制和生物防治的措施尤為重要。本文通過(guò)對(duì)江蘇省玉米田草地貪夜蛾及其自然天敵進(jìn)行調(diào)查，明確了草地貪夜蛾在江蘇省的為害、天敵種類及其自然控害情況。在調(diào)查的江蘇省各市縣玉米田，草地貪夜蛾均有為害，且對(duì)玉米植株的為害率均在50%以上。同時(shí)，對(duì)草地貪夜蛾具有防控潛力的本地天敵資源也非常豐富，包括寄生蜂（棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂，姬蜂科一種，小腹繭蜂亞科一種）、病原真菌（白僵菌、綠僵菌、萊氏野村菌）、瓢蟲(chóng)（異色瓢蟲(chóng)、黑襟毛瓢蟲(chóng)）；另外還發(fā)現(xiàn)寄生蠅、細(xì)菌、病毒侵染的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)。這些本地天敵可為草地貪夜蛾的可持續(xù)防控提供重要自然資源。

寄生性天敵在控制草地貪夜蛾的種群數(shù)量上擁有巨大的潛力[14,19,20]。已報(bào)道的草地貪夜蛾寄生蜂，多達(dá)170余種[14]。本文在江蘇省各采集點(diǎn)也獲得了部分寄生性天敵，包括寄生蜂3種（棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂，姬蜂科1種，小腹繭蜂亞科1種），寄生蠅1種。其中在鹽城響水玉米田采集的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)，寄生蜂的寄生率最高，為24.55%；其寄生蜂的種類為棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂。棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂在南京六合、南通如東等地也有發(fā)現(xiàn)，說(shuō)明其在江蘇省分布較為廣泛。草地貪夜蛾的寄生性天敵在省內(nèi)分布也有地域性差異，如在南通如東發(fā)現(xiàn)姬蜂科、小腹繭蜂亞科等寄生蜂種類；在南通啟隆發(fā)現(xiàn)赤眼蜂；在南通啟東、南通如東發(fā)現(xiàn)了寄生蠅。了解這些本地寄生性天敵特性，有望為草地貪夜蛾的生物防治提供潛在的資源。

昆蟲(chóng)病原微生物是防控草地貪夜蛾的另一類重要自然資源[17,21-24]。在我國(guó)防治草地貪夜蛾的產(chǎn)品中，球孢白僵菌、金龜子綠僵菌、蘇云金桿菌已先后獲得產(chǎn)品登記（中國(guó)農(nóng)藥信息網(wǎng)，http://www.chinapesticide.org.cn/hysj/index.jhtml）。昆蟲(chóng)病原微生物在江蘇各采集點(diǎn)，同樣構(gòu)成了自然控害的主力。在江蘇各采集點(diǎn)的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)均有微生物感染死亡現(xiàn)象；除鹽城大豐感染率為 2.33%外，其他采集點(diǎn)的感染率均在15.22%以上；淮安盱眙感染率最高，為 56.41%；其中多為真菌感染。另外，還發(fā)現(xiàn)感染細(xì)菌或病毒的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)。在開(kāi)發(fā)真菌的同時(shí)，細(xì)菌[17]和病毒[23]的控害潛力也應(yīng)受到重視。在實(shí)際應(yīng)用中，昆蟲(chóng)病原微生物要應(yīng)對(duì)復(fù)雜的自然環(huán)境，要獲得在室外條件下的防效，需對(duì)菌株進(jìn)一步優(yōu)化篩選[24]。

異色瓢蟲(chóng)具備防控草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的潛力，可用于對(duì)草地貪夜蛾的防控實(shí)踐。有關(guān)異色瓢蟲(chóng)的控害能力，孔琳等[25]報(bào)道了異色瓢蟲(chóng)對(duì)草地貪夜蛾低齡幼蟲(chóng)的捕食能力；趙英杰等[26]報(bào)道了異色瓢蟲(chóng)對(duì)草地貪夜蛾2齡幼蟲(chóng)的捕食功能反應(yīng)。在江蘇省各采集點(diǎn)，發(fā)現(xiàn)在玉米植株上，異色瓢蟲(chóng)普遍存在，是玉米田的優(yōu)勢(shì)捕食性天敵。另外，發(fā)現(xiàn)黑襟毛瓢蟲(chóng)是另一普遍存在的捕食性天敵。其個(gè)體小（體長(zhǎng)約2.0 mm），可以進(jìn)入玉米心以及兩片玉米葉間的狹小縫隙，這對(duì)于取食草地貪夜蛾低齡幼蟲(chóng)非常有利。因此，進(jìn)一步明確黑襟毛瓢蟲(chóng)對(duì)草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的捕食能力，可為草地貪夜蛾的防控提供新的天敵資源。

通過(guò)對(duì)玉米田草地貪夜蛾發(fā)生及其天敵控害情況調(diào)查發(fā)現(xiàn)，江蘇省草地貪夜蛾發(fā)生為害較為普遍，同時(shí)本地自然天敵資源也很豐富；而且寄生性天敵（棉鈴蟲(chóng)齒唇姬蜂等）、捕食性天敵（異色瓢蟲(chóng)等）、昆蟲(chóng)病原微生物（白僵菌、綠僵菌、萊氏野村菌）等具有較好的防控潛力，其自然控制率與草地貪夜蛾化蛹率密切相關(guān)，能為利用自然天敵防控草地貪夜蛾提供重要資源。同時(shí)，由于調(diào)查點(diǎn)、玉米品種、玉米生長(zhǎng)期等條件局限性，田間還有眾多的潛在天敵等待發(fā)現(xiàn)。另外，本文涉及的天敵種類較多，大部分種類只進(jìn)行了初步的鑒定，后面更準(zhǔn)確鑒定除借助分子生物學(xué)手段外，還需要我們廣大分類專家提供幫助。

致謝：非常感謝北京市農(nóng)林科學(xué)院虞國(guó)躍研究員給予瓢蟲(chóng)鑒定的支持！感謝河南農(nóng)業(yè)大學(xué)楊賽賽和福建農(nóng)林大學(xué)李駿給予寄生蜂鑒定的指導(dǎo)！