李秉鈞，顏 耀，王小虎，孫雪蓮，馬祥慶

(1.福建農(nóng)林大學林學院，福建 福州 350002； 2.福建省杉木種質(zhì)創(chuàng)新工程研究中心，福建 福州 350002)

根是林木功能器官中不可缺少的組成部分，細根是生長在植物根系最前端且直徑小于2 mm的根，細根在吸收土壤中的水分和養(yǎng)分起到了重要作用，是對土壤環(huán)境變化響應最為敏感的部位[1]，具有重要的生態(tài)學和生物學意義[2]。細根結(jié)構(gòu)的差異會影響到林木對水分、養(yǎng)分的吸收和利用效率。近年來，隨著對林木細根研究的深入，人們發(fā)現(xiàn)細根在陸地生態(tài)系統(tǒng)的生物化學循環(huán)過程中發(fā)揮著重要作用[3]。細根本身的生物量很小，只占了根系總生物量的3%～30%[4]，但卻有著強大的自養(yǎng)和異養(yǎng)呼吸功能，甚至可達到林木在土壤中全部呼吸量的60%以上[5]。細根的周轉(zhuǎn)也是森林生態(tài)系統(tǒng)中調(diào)節(jié)土壤碳庫分配的重要部分[6-7]，細根平均每年需消耗森林生態(tài)系統(tǒng)中植被凈初生產(chǎn)力(NPP)的40%～50%[8-9]，其年凈生產(chǎn)力能夠占到森林總凈生產(chǎn)力的 30%～80%[10]。根據(jù)Pregitzer等[11]提出的根序分級法，可以將細根進行分級。研究發(fā)現(xiàn)不同根序的細根在結(jié)構(gòu)和功能上存在明顯差異[12-14]，低級根序細根由于皮層組織較為發(fā)達，其主要作用是吸收水分和營養(yǎng)元素，而高級根序具有次生生長能力，主要功能是起運輸作用[15-16]。因此，細根在整個林木生態(tài)系統(tǒng)中具有不可替代的重要作用，開展林木細根的研究對于提高森林生產(chǎn)力具有重要意義。

鑒于細根的結(jié)構(gòu)和功能在植物生長過程中的不可替代作用，近年來關(guān)于植物細根方面的研究在農(nóng)林業(yè)領(lǐng)域已成為國內(nèi)外學者關(guān)注的重點，也取得了一些實質(zhì)性的研究成果，但目前的研究以農(nóng)作物和草本植物研究較多，有關(guān)林木細根結(jié)構(gòu)和功能的研究相對較少。本文在查閱國內(nèi)外林木細根結(jié)構(gòu)和功能研究成果的基礎(chǔ)上，分別從土壤養(yǎng)分、水分、溫度和土層、海拔以及人為營林措施等6個方面，綜述環(huán)境因子對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響研究進展，并提出存在的主要問題及今后研究的方向。

1 土壤養(yǎng)分對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

林木細根的生長受土壤養(yǎng)分的調(diào)控，土壤作為細根直接接觸的生長環(huán)境，其養(yǎng)分含量在植物細根碳水化合物分配過程中起到?jīng)Q定性作用，這也使得林木細根的解剖結(jié)構(gòu)和功能因土壤養(yǎng)分含量的不同而產(chǎn)生差異[17-18]。當土壤中養(yǎng)分的有效性增加時，細根的形態(tài)和解剖結(jié)構(gòu)會發(fā)生一系列變化，這些變化會使得細根從土壤中吸收養(yǎng)分和水分的效率增加，從而更好地生長發(fā)育[19-20]。

1.1 氮肥

N在北方溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中屬于碳和養(yǎng)分的限制性因子，施加氮肥的主要作用就是增加土壤N有效性，隨著土壤N有效性的提高，林木體內(nèi)激素含量會發(fā)生改變，這也直接影響到林木細根的解剖結(jié)構(gòu)[21]。土壤中N含量較高時，根系分生組織中的細胞分裂素會提高，抑制了細根分生組織平周分裂作用而導致細根的皮層厚度減小[22]。同時根系中生長素和細胞分裂素也會因為土壤N有效性的提高而增加，顯著促進其木質(zhì)部發(fā)育[23]。當土壤中N有效性較高時，細根皮層厚度降低，而在低 N 有效性下細根皮層厚度增加，主要原因是土壤中N有效性決定了根系中很大部分催化細胞生理活動的酶和調(diào)節(jié)細胞分裂生長的激素濃度及其比例，由此導致了林木細根皮層厚度的增加或減少[24]。N有效性不僅影響林木細根皮層厚度，還影響了細根皮層通道細胞的數(shù)量。Hishi等[25]在研究日本扁柏時發(fā)現(xiàn)：土壤N有效性會降低細根外皮層上的通道細胞數(shù)量，高N有效性土壤中，細根外皮層上的通道細胞數(shù)量顯著少于低N有效性土壤中細根外皮層上的通道細胞數(shù)量，這也導致其吸收養(yǎng)分和水分的效率及菌根侵染比例顯著低于低N有效性土壤中的細根。

N有效性不僅影響了林木細根皮層厚度和通道細胞數(shù)量，還決定了細根維管束直徑的大小。當土壤中N有效性較高時，根中柱橫截面面積或直徑增加，反之則減少[26]。陳海波等[27]研究表明：水曲柳1年生苗木在高N有效性環(huán)境下，細根維管束直徑顯著高于低N有效性下的水曲柳，說明維管束和導管直徑和數(shù)量會隨土壤N有效性的提高而增加，這改變也使得細根在水分和養(yǎng)分的運輸過程中效率會有明顯地增加。閆國永等[28]研究發(fā)現(xiàn)：細根維根比可以直觀反映出皮層厚度和維管束直徑變化的比例以及細根C、N含量的差異。林木維根比與其組織吸收的養(yǎng)分呈反比，即隨著維根比的增加，細根組織吸收的養(yǎng)分減少，這也導致細根中N元素含量減少，而C濃度則不斷增加，使得細根組織中C/N呈上升趨勢。王文娜[29]在對6個施氮肥溫帶樹種細根解剖結(jié)構(gòu)的研究中發(fā)現(xiàn)：N元素對6個溫帶樹種細根解剖結(jié)構(gòu)影響主要體現(xiàn)在細根導管直徑和導管數(shù)量，兩者均顯著提高，這也導致中柱直徑不斷增加，說明N有效性對于細根的運輸功能有促進作用。

施氮能影響細根的形態(tài)結(jié)構(gòu)，包括平均長度、直徑、比根長及表面積。丁國泉等[30]研究表明：施氮能降低日本落葉松細根的平均根長和表面積，增加細根的直徑和比根長，這與King等[31]對火炬松和美國黃松幼苗的研究結(jié)果一致。施氮對林木細根的化學組成也有顯著影響。苗宇等[32]研究發(fā)現(xiàn)，臺灣榿木施氮后，細根低級根的全碳降低，而低級細根的N含量顯著升高，導致了施氮后低級根序細根的C/N顯著降低；而林木高級根由于結(jié)構(gòu)性碳含量較高，結(jié)構(gòu)較為穩(wěn)定，施氮對其全氮含量影響遠小于低級根，效果不顯著，這也導致高級根的運輸能力、碳氮比、壽命和抗脅迫能力均顯著高于低級根。

1.2 磷

土壤中的磷含量一般低于氮含量，主要原因是由于土壤中的磷可稀釋性高，同時移動性較差，這也導致林木對土壤中磷元素的吸收易處于較低水平[33]。林木可通過改變根系自身內(nèi)部結(jié)構(gòu)來增加對土壤中有限磷養(yǎng)分的吸收與消耗，維持正常的生長，而根系解剖結(jié)構(gòu)是根系發(fā)育水平的直接體現(xiàn)，決定了植物生理功能作用。Terzaghi等[34]研究表明，磷濃度的差異可以改變林木細根的解剖結(jié)構(gòu)及化學組成，細根的磷元素水平受氮元素的影響，氮元素含量越多，磷元素的吸收效率越高，二者呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系。樊明壽等[35]研究表明，磷能影響林木細根內(nèi)皮層細胞解體，當土壤處于低磷條件下，根內(nèi)皮層細胞解體，形成通氣組織的時間早于根系生物量、根冠比、比根長的變化時間，同時皮層細胞在解體過程中磷元素被釋放出來，以緩解林木對磷元素不足環(huán)境的脅迫。

林木細根可通過改變自身的解剖結(jié)構(gòu)來適應低磷環(huán)境。李秧秧等[36]研究表明，植物在適應低磷環(huán)境的過程中，細根解剖結(jié)構(gòu)中的維管柱徑向加粗，木質(zhì)化程度和導管數(shù)量均會顯著提高，對于林木根系的運輸能力會顯著提高，增加對土壤中磷的吸收。此外，磷脅迫對能通過促進林木細根根毛的形成，增加吸收磷的根表面積，進而提高細根對磷的吸收效率[37]。韋茹萍等[38]研究表明缺磷處理下的杉木根毛長度和密度顯著增加。

2 土壤水分對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

2.1 干旱脅迫

干旱是制約林木生長的一個重要環(huán)境因素，而林木根系解剖結(jié)構(gòu)是其對外界環(huán)境適應的直接體現(xiàn)，最終影響其抗旱能力[38-39]。大量研究表明，缺水環(huán)境能增加細根從外界吸收水分的表面積和體積，使得細根能在缺水環(huán)境中生長發(fā)育[40-41]。林木細根的解剖結(jié)構(gòu)受干旱脅迫的影響發(fā)生明顯改變，使得林木更好地適應干旱環(huán)境，其中最為明顯的就是林木細根吸收水分的皮層組織和運輸水分的導管。有研究發(fā)現(xiàn)[42]，抗旱植物細根皮層細胞層數(shù)顯著低于其他陸生植物，同時其周皮厚度較厚，這使得植物吸收水分的距離減少，從而促進根系吸收水分的效率。干旱脅迫對林木細根解剖結(jié)構(gòu)的影響還體現(xiàn)在細根木質(zhì)部導管的數(shù)量、直徑及面積。張翠梅等[43]研究表明，隨著干旱脅迫時間的延長，細根根系維管束直徑和維管束面積會隨著干旱脅迫時間的延長呈現(xiàn)增大的趨勢。姚瑤等[44]研究發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫會導致臭柏一級和二級細根維管束直徑增加，對于臭柏吸收水分和養(yǎng)分效率有促進作用，這也使得臭柏適應干旱脅迫的能力提高，這與張翠梅等[43]研究結(jié)果相一致。徐建華等[45]研究表明，細根內(nèi)皮層細胞內(nèi)切向壁的次生加厚程度會因為植物所生長環(huán)境中水分濃度的差異而不同，旱生植物細根皮層細胞次生加厚程度就遠大于水生植物和中生植物，這說明干旱脅迫能使植物細根皮層細胞的次生結(jié)構(gòu)加厚。

大量的研究表明干旱脅迫對林木細根功能和化學組成有顯著影響。鐘波元等[46]研究發(fā)現(xiàn)，隔離降水使杉木幼苗細根碳含量顯著降低，同時顯著增加了氮和磷含量，這也導致細根的C/N和C/P顯著降低，而且根序級別較高的細根淀粉含量增加，可溶性糖與淀粉之比降低，從而增加細根非結(jié)構(gòu)性碳的貯存比例，以更好地適應缺水環(huán)境；隔離降水使低級根序細根的生物量顯著降低，而高級根序細根生物量差異不顯著，并使細根的比表面積和比根長顯著增加，同時降低細根的組織密度。這與 Sandrin 等[47]對地中海森林冬青櫟進行的隔離降水研究結(jié)果一致。馬澤清等[48]研究發(fā)現(xiàn)，干旱地區(qū)根系大部分會呈現(xiàn)出細根化，并與菌根結(jié)合獲取資源，同時干旱地區(qū)林木細根根表面積、根長度、根體積較大，對水分和養(yǎng)分具有較高的吸收效率。吳敏等[49]研究表明，栓皮櫟細根在干旱環(huán)境中可溶性糖含量極顯著增加，說明干旱脅迫會促使林木將細根中的淀粉水解來增加其體內(nèi)可溶性糖含量。

2.2 水淹脅迫

水淹脅迫會導致林木在厭氧條件下根系解剖結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，而通氣組織則是林木根系在水淹條件下重要的適應形狀[50]。大多數(shù)植物根系皮層是由薄壁組織組成，皮層的薄壁細胞間具有細胞間隙。在水淹脅迫下皮層薄壁細胞會死亡解體，形成較大的空腔，而后空腔內(nèi)聚集滿空氣后形成通氣組織[51]。朱桂才等[52]研究表明，林木根系為適應水淹環(huán)境，會生成發(fā)達的氣腔，同時組織細胞疏松，排列不規(guī)則，用于貯藏氧氣，保證根系在水中的存活。于斌等[53]研究表明，林木細根中會因為水淹脅迫而產(chǎn)生裂生性氣腔，同時皮層細胞也會由于拉伸演變成氣腔，氣腔作用對于林木適應水淹脅迫具有重要意義。

水生植物由于生長環(huán)境長時間處于水淹脅迫中，從而導致其細根解剖結(jié)構(gòu)與陸生植物存在顯著差異。關(guān)超等[54]研究發(fā)現(xiàn)，紅樹林植物細根平均直徑小于陸地木本植物的平均直徑，且皮層厚度和維管束直徑與根直徑均呈顯著的線性關(guān)系。

3 土壤溫度對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

細根對土壤溫度變化的響應較為敏感[55]。由于全球氣候變暖，土壤溫度增加明顯，細根的解剖結(jié)構(gòu)及其功能也隨著土壤溫度增加而產(chǎn)生變化。細根的解剖結(jié)構(gòu)可反映出林木生理活動水平，也是根系生長和功能的重要特征之一，目前有關(guān)土壤增溫對林木細根解剖結(jié)構(gòu)影響的研究較少。陳廷廷等[56]研究表明，土壤增溫對林木細根解剖結(jié)構(gòu)的影響主要表現(xiàn)在根直徑、皮層厚度、皮層層數(shù)、維管束直徑和維根比的變化。土壤增溫能使細根直徑和維管束直徑顯著減少，皮層層數(shù)和維根比顯著增加，而皮層厚度變化不明顯。而熊德成等[57]研究發(fā)現(xiàn)，土壤溫度的增加會導致杉木細根數(shù)量和根長顯著增加，同時對底層(30～40 cm)土壤中的林木細根平均直徑也有顯著影響。

土壤溫度變化對林木細根化學組成也有影響。土壤增溫能顯著提高林木細根中的氮含量，但對碳含量影響不大，土壤增溫顯著降低林木細根的碳氮比[58]，主要原因是在更高溫度下，細根具有更高的活性，細根呼吸作用加強，土壤具有更高的氮有效性，導致活細根吸收氮濃度升高[59-60]。土壤增溫使細根非結(jié)構(gòu)性碳顯著下降，宋濤濤等[61]研究表明，林木各根序細根C元素含量和淀粉濃度均隨著土壤溫度的增加而減少；可溶性糖穩(wěn)定性較高，并沒有隨著溫度的改變而發(fā)生顯著變化。Karst等[62]研究表明，黑云杉幼苗根系經(jīng)過增溫處理后，細根呼吸作用強度提高，需要消耗更多的C元素來維持呼吸作用，使得根系非結(jié)構(gòu)性碳呈現(xiàn)顯著降低趨勢，這也與宋濤濤等[61]研究結(jié)果一致。以上分析可看出，土壤溫度是影響林木細根解剖結(jié)構(gòu)的重要因素，但有關(guān)土壤溫度降低對林木細根解剖結(jié)構(gòu)和功能的影響方面的研究較少，有待進一步加強這方面的研究。

4 土層對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

在森林生態(tài)系統(tǒng)中，通常會將林木生長的土壤按不同深度進行劃分，如凋落物層和土壤表層(1～10 cm)、亞表層(10～20 cm)、底層(20～30 cm)等。大量研究發(fā)現(xiàn)，土層深度差異也會對林木細根結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生影響。隨著土壤深度的增加，林木根系直徑呈上升趨勢，而比根長和根長密度下降，說明林木根系的形態(tài)結(jié)構(gòu)會隨土壤層次變化而改變[63]。Wang等[64]選取胡桃楸、水曲柳和黃波羅3種樹種研究其在不同深度土壤中細根形態(tài)結(jié)構(gòu)的變化規(guī)律，結(jié)果表明這3個樹種在不同深度土壤中的根尖直徑呈現(xiàn)不同的變化趨勢：在深層土壤中，3種樹種的細根中柱直徑和中柱直徑與根直徑的比率均較高，這會提高林木根系進入深層土的能力。深土層細根的運輸效率高于淺土層細根，主要原因是深土層細根木質(zhì)部的中柱、導管及導管數(shù)量均顯著高于淺土層細根。肖麗娟等[65]在凋落物層和土壤層進行落葉松細根功能的研究中發(fā)現(xiàn)，林木不同根序細根的解剖結(jié)構(gòu)與凋落物土壤層深度有著顯著的關(guān)系，凋落物層中細根的維管柱半徑低于土壤層，細根皮層厚度、皮層厚度與中柱半徑比值則高于土壤亞表層和土壤底層；而土壤表層和亞表層低根序細根總導管橫截面積與維管柱面積的比值大于凋落物層，但其導管平均直徑則低于凋落物層。林木細根的平均直徑會隨土壤層深度的增加而增加，比根長則呈現(xiàn)出相反趨勢，而組織密度差異不顯著。而且林木細根中的C、N含量也會隨著土層深度的增加而減少，但C/N則呈現(xiàn)上升趨勢。可見，土層對林木植物細根結(jié)構(gòu)和功能的影響主要是通過不同土層中的養(yǎng)分和水分差異而起作用的。

5 海拔對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

海拔梯度引起的環(huán)境異質(zhì)性對林木細根的結(jié)構(gòu)和功能有顯著影響。海拔梯度的差異使得林地土壤理化性質(zhì)、植被分布及其降雨量產(chǎn)生明顯變化[66-67]。李愛琴等[68]在對杉木成熟林細根形態(tài)與功能的海拔梯度變異研究中發(fā)現(xiàn)，杉木成熟林的細根生物量、根長密度、比表面積、體積均隨著海拔梯度的升高呈現(xiàn)出先減少后增加的趨勢；隨著海拔的增加，杉木細根C、N含量呈現(xiàn)出先增加后減少的趨勢，C/N則表現(xiàn)出先減少后增加再減少的趨勢；杉木細根 N 含量與生物量、根長密度和體積密度顯著正相關(guān)，C/N 與生物量、根長、比表面積和體積呈極顯著負相關(guān)。胡瑞芝等[69]在對不同海拔華北落葉松細根的研究中發(fā)現(xiàn)，華北落葉松細根的比根長、比表面積、組織密度等均隨著海拔的增加而呈現(xiàn)出先減少后增加的趨勢，這也與李愛琴等[68]研究結(jié)果一致；同級根序細根的解剖結(jié)構(gòu)表現(xiàn)出維管束直徑和維根比隨海拔升高先減小后增加的趨勢；皮層厚度表現(xiàn)出隨海拔高度升高先增加后減小的趨勢。而不同級別根序在各個海拔梯度細根的維管束直徑和維根比表現(xiàn)出隨序級的升高而增大；皮層厚度1級和2級根無顯著變化，而3級根顯著減小。

6 營林措施對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的影響

營林措施對林木細根結(jié)構(gòu)和功能有一定的影響。間伐是森林經(jīng)營的重要措施，在森林經(jīng)營中得到廣泛應用[70]。間伐不僅可以擴大林分開闊度和林地光照，還能提高土壤水分含量、溫度及營養(yǎng)元素含量[71-75]，而這些因素的改變均可能影響林木細根的解剖結(jié)構(gòu)[76-77]。賀竟等[78]以30年生杉木人工林為研究對象，研究4種間伐強度對杉木細根解剖結(jié)構(gòu)和化學組成的影響，結(jié)果表明，杉木細根解剖結(jié)構(gòu)與間伐有關(guān)，同時受間伐強度的影響；與空白組對比，間伐后杉木低級根皮層厚度和皮層比顯著增加，而高級根的維管束直徑在間伐后則會減?。淮送?，杉木細根的皮層比例和維管束直徑受間伐強度調(diào)控，強度弱的間伐對杉木細根的皮層比例有促進作用，卻會降低高級根維管束直徑，隨著間伐強度的增加，杉木低級根的維根比呈現(xiàn)上升趨勢，而高級根的皮層比例也會增加，同時顯著降低高級根維管束直徑。此外，間伐還會影響林木細根解剖結(jié)構(gòu)的元素計量。間伐能顯著增加林木細根中氮含量，同時降低碳含量，促進細根的生長速率[79]。間伐可以增加氮元素和磷元素通過林木細根周轉(zhuǎn)進入土壤的量[80]。劉運科等[81]研究表明，間伐對粗枝云杉人工林林分細根生物量及碳儲量有顯著影響。

7 問題與展望

由于細根在林木植物生長發(fā)育過程中的重要作用，近年來關(guān)于林木細根結(jié)構(gòu)和功能對環(huán)境因子的響應方面已有大量研究，取得了較大的研究進展，特別是一些根系結(jié)構(gòu)觀測等研究手段的進一步改善，如激光顯微技術(shù)等儀器的應用，能更好對植物的細根結(jié)構(gòu)進行觀察。比如可利用激光共聚焦掃描顯微鏡對水稻根系進行掃描[82]；或者應用激光共聚焦掃描技術(shù)精準測定毛竹維管束的截面形態(tài)及變異規(guī)律[83]。隨著這些先進研究儀器和技術(shù)的應用，人們對林木細根結(jié)構(gòu)和功能的研究一定會有新的飛躍。

從以上的綜述中可看出，雖然目前有不少有關(guān)林木細根結(jié)構(gòu)和功能對環(huán)境因子的響應方面的研究，但研究還存在一些問題，主要表現(xiàn)在以下方面：不同林木根系功能性狀在進化過程中與環(huán)境因子的協(xié)同進化機制及其生物地理格局還不清楚；不同林木細根的結(jié)構(gòu)與功能性狀的相互關(guān)系還有待于進一步研究；林木為適應環(huán)境脅迫形成的細根可塑性改變的分子調(diào)節(jié)機制不清楚；有關(guān)林木細根結(jié)構(gòu)和功能的研究手段有待改進。針對這些不足，今后應加強以下方面研究：①加強林木根系在進化過程中與環(huán)境因子的協(xié)同進化機制研究，探討林木細根功能性狀的協(xié)同進化格局；②加強林木細根內(nèi)部結(jié)構(gòu)與功能性狀改變的內(nèi)在機制研究，進一步探究林木根系結(jié)構(gòu)和功能發(fā)揮的相互關(guān)系；③加強林木對環(huán)境因素脅迫的根系可塑性變化的分子調(diào)控機制研究，更好地揭示林木根系對不同環(huán)境因子脅迫的生理生態(tài)學響應，篩選抗逆性強的林木品種；④加強環(huán)境因子對林木根系結(jié)構(gòu)和功能影響研究方法的研究，更多地應用現(xiàn)代技術(shù)手段研發(fā)林木根系結(jié)構(gòu)觀測設(shè)備，提升現(xiàn)有林木根系結(jié)構(gòu)的觀測和研究水平，更深入地揭示林木根系結(jié)構(gòu)和功能對環(huán)境因子響應的內(nèi)在機制，指導當前的林業(yè)生產(chǎn)。