黃 丹，葉 茂，朱國(guó)繁，孫明明，張忠云，張勝田，卞永榮，錢(qián)家忠，胡 鋒，蔣 新

抗生素/抗性細(xì)菌/抗性基因在土壤-植物系統(tǒng)中遷移轉(zhuǎn)化及阻控消減的研究進(jìn)展①

黃 丹1,2，葉 茂1*，朱國(guó)繁1,3，孫明明4，張忠云1，張勝田5，卞永榮1，錢(qián)家忠3，胡 鋒4，蔣 新1

(1中國(guó)科學(xué)院土壤環(huán)境與污染修復(fù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(南京土壤研究所)，南京 210008；2中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京 100049；3 合肥工業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境工程學(xué)院，合肥 230009；4南京農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，南京 210095；5生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學(xué)研究所，南京 210042)

土壤和植物是人類和動(dòng)物生活中最重要的環(huán)境組成，但其正受到日益嚴(yán)重的人為資源污染，而進(jìn)入環(huán)境的抗生素是主要的污染源之一?？股氐倪^(guò)度使用和排放增加了土壤–植物生態(tài)系統(tǒng)和人類健康面臨的抗生素污染及耐藥性風(fēng)險(xiǎn)。闡明抗生素及其復(fù)合抗性污染物在土壤–植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為及生態(tài)毒理學(xué)機(jī)理，對(duì)管控生態(tài)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)及保障食品安全具有重要的意義。本文綜述了近年來(lái)國(guó)內(nèi)外關(guān)于土壤–植物系統(tǒng)中抗生素的遷移轉(zhuǎn)化規(guī)律、抗生素/抗性細(xì)菌/抗性基因的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)以及復(fù)合抗性污染物阻控消減技術(shù)的研究進(jìn)展，以期為土壤–植物系統(tǒng)中抗生素抗性污染風(fēng)險(xiǎn)的管控和消減提供科學(xué)支撐。

抗生素；抗性細(xì)菌/抗性基因；土壤-生態(tài)系統(tǒng)；遷移轉(zhuǎn)化；阻控消減

抗生素是一類具有消除或抑制微生物(例如細(xì)菌、真菌或原生動(dòng)物)生長(zhǎng)的天然、半合成或人工合成化合物[1-3]。根據(jù)抗生素的化學(xué)結(jié)構(gòu)或作用機(jī)制可以將其分為不同的亞組，如糖類、多肽類、多烯類、大環(huán)內(nèi)酯類、四環(huán)素類、嘌呤類、磺胺類等[2]。一些細(xì)菌對(duì)抗生素具有抗性，這種抗性分為內(nèi)在抗性和獲得性抗性[4]。這些對(duì)抗生素具有抗性的細(xì)菌被稱之為抗生素抗性細(xì)菌(antibiotic resistance bacteria，ARB)。細(xì)菌的抗生素抗性機(jī)制主要包括3個(gè)類別：改變抗生素的靶位點(diǎn)、減少細(xì)胞對(duì)抗生素的攝取或增加外排以及酶促失活或修飾[5]。而抗生素抗性基因(antibiotic resistance genes，ARGs)往往存在于細(xì)胞的移動(dòng)基因元件(mobile genetic elements，MGEs)上，如轉(zhuǎn)座子、整合子或質(zhì)粒[6]，因此可通過(guò)水平基因轉(zhuǎn)移在相同或不同種的細(xì)菌中進(jìn)行傳播和擴(kuò)散[7]。許多研究表明，MGEs可以將ARGs向已知的人類共生細(xì)菌和病原體中轉(zhuǎn)移[8-9]，這種基因轉(zhuǎn)移在腸道微生物組中最易發(fā)生[10]。ARGs的進(jìn)化和傳播主要來(lái)源于抗生素的選擇性壓力，尤其是人類在臨床和農(nóng)業(yè)環(huán)境中使用的抗生素藥物[10-12]。

土壤和植物是人類和動(dòng)物生活中最重要的環(huán)境組成，土壤-植物系統(tǒng)不但可以為人類和動(dòng)物提供優(yōu)良的環(huán)境條件，還是人類和動(dòng)物生存的物質(zhì)保障。近年來(lái)，大量的抗生素在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中被用作獸藥、畜禽飼料添加劑，以及水果和作物生產(chǎn)中的殺菌劑[1]，而過(guò)量使用的抗生素會(huì)通過(guò)各種直接或間接途徑進(jìn)入到土壤-植物系統(tǒng)中[2, 13]。目前，抗生素已經(jīng)成為一種新型大分子污染物，進(jìn)入到土壤環(huán)境中的抗生素及其代謝產(chǎn)物能在土壤中維持較長(zhǎng)時(shí)間的活性，并在土壤-植物(作物)系統(tǒng)中引起全新的生態(tài)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)。不但會(huì)造成土壤環(huán)境的化學(xué)污染，還極有可能會(huì)誘導(dǎo)產(chǎn)生抗生素抗性細(xì)菌(ARB)/抗性基因(ARGs)。土壤中的抗生素/ARB/ARGs會(huì)逐漸遷移進(jìn)入植物體系，最終通過(guò)食物鏈直接或間接地引起人類病原細(xì)菌耐藥性風(fēng)險(xiǎn)的增加，威脅人類公共健康安全。因此，深入探究抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的遷移、轉(zhuǎn)化、定殖、積累等行為及其潛在的生態(tài)毒理學(xué)機(jī)制，有利于管控抗生素抗性污染及提高食品質(zhì)量。本文將從農(nóng)田土壤–植物系統(tǒng)中抗生素的遷移轉(zhuǎn)化路徑、抗生素/ARB/ARGs的生態(tài)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)，以及抗性風(fēng)險(xiǎn)的阻控和消減技術(shù)角度，綜述近年來(lái)該領(lǐng)域的研究進(jìn)展，并提出未來(lái)研究展望。

1 抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的遷移轉(zhuǎn)化

1.1 抗生素/ARB/ARGs在土壤–植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為

通過(guò)各種途徑進(jìn)入土壤中的抗生素會(huì)發(fā)生復(fù)雜的遷移轉(zhuǎn)化過(guò)程(圖1)，首先大部分抗生素會(huì)被吸附，這一過(guò)程會(huì)影響抗生素在農(nóng)田土壤中的環(huán)境行為和生物有效性?？股卦谕寥老到y(tǒng)中可通過(guò)物理和化學(xué)吸附吸附在土壤顆粒上。物理吸附主要是指抗生素通過(guò)范德華力和氫鍵等分子間作用力被土壤顆粒物表面吸附位點(diǎn)或有機(jī)質(zhì)相吸附[14]；而化學(xué)吸附則是指抗生素的官能基團(tuán)與土壤顆粒物或者有機(jī)質(zhì)發(fā)生化學(xué)反應(yīng)而形成絡(luò)合物或螯合物的過(guò)程[15]?？股卦谕寥乐械奈侥芰υ綇?qiáng)，遷移性就越差，也越容易在表層土壤中富集[16-17]。此外，當(dāng)土壤環(huán)境條件(pH、有機(jī)質(zhì)含量、含水量等)發(fā)生變化或在生物作用下，吸附態(tài)抗生素也可重新轉(zhuǎn)化成溶解態(tài)。除吸附外，一部分土壤中的抗生素會(huì)通過(guò)淋溶作用進(jìn)入更深的土壤層及地下水系統(tǒng)，或隨地表徑流遷移。目前，在土壤、地表水、地下水、沉積物甚至飲用水中被發(fā)現(xiàn)的抗生素已經(jīng)達(dá)到了數(shù)十種[18-19]。抗生素的淋溶和徑流主要受降雨和土壤酸堿度等因素的影響，近年來(lái)，酸雨范圍的擴(kuò)大、土壤酸堿度的降低以及極端降雨事件的頻發(fā)[13]，可能會(huì)加劇抗生素向深層土壤/地下水的遷移。抗生素遷移轉(zhuǎn)化的另一途徑是被降解。降解可分為以化學(xué)降解、水解和光解等途徑為主的非生物降解和以微生物降解為主的生物降解[20]。土壤中微生物種群豐富，其可通過(guò)體內(nèi)轉(zhuǎn)化及體外分泌相應(yīng)的酶來(lái)使抗生素失活，或直接將抗生素逐步分解為H2O和CO2[20]?？股卦谕寥老到y(tǒng)中的環(huán)境行為由土壤條件(如土壤類型、土著菌群、CEC和pH)、抗生素本身的化學(xué)特性(如初始濃度、揮發(fā)性、溶解性和吸附性)等多種因素決定[21-23]。

土壤中未被降解的抗生素以及其代謝產(chǎn)物還會(huì)進(jìn)入植物體系，被植物根系吸收以后，部分抗生素會(huì)直接積累在根系中，其余則會(huì)隨蒸騰作用上行傳輸，沿木質(zhì)部向莖、葉遷移，繼而貯存在植物體的各種有機(jī)組分中[16, 24]。近年來(lái)已經(jīng)在多種作物中發(fā)現(xiàn)了抗生素的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)現(xiàn)象，包括甜燕麥、水稻、蘿卜、胡蘿卜、馬鈴薯、黃瓜、小米和萵苣等[25-30]。植物對(duì)抗生素的吸收主要受植物類型和抗生素種類的影響，另外，同一植物的不同部位中抗生素的累積情況也不同。Kong等[31]發(fā)現(xiàn)，土霉素會(huì)通過(guò)紫花苜蓿的主動(dòng)吸收而在其根部大量蓄積。朱峰等[32]在小白菜培養(yǎng)研究中發(fā)現(xiàn)，比起磺胺二甲基嘧啶，土壤中的磺胺嘧啶更容易被小白菜吸收，這主要是由于磺胺二甲基嘧啶比磺胺嘧啶在結(jié)構(gòu)上多兩個(gè)甲基，因此更容易被土壤顆粒所吸附，遷移能力和生物有效性相對(duì)較弱，但磺胺二甲基嘧啶與磺胺嘧啶主要都分布在小白菜的莖葉部分。Kumar等[33]在植物對(duì)泰樂(lè)菌素和金霉素的吸收研究中發(fā)現(xiàn)，洋蔥、玉米和甘藍(lán)體內(nèi)金霉素含量與有機(jī)肥施肥量呈明顯的正相關(guān)，但在這3種植物體內(nèi)都未檢出泰樂(lè)菌素，這主要是由于土壤對(duì)泰樂(lè)菌素具有極強(qiáng)的吸附能力，從而使得泰樂(lè)菌素難以從土壤中遷移至植物體內(nèi)[34]。Dolliver等[35]也發(fā)現(xiàn)萵苣、玉米和土豆均可吸收磺胺甲嘧啶，且作物體內(nèi)抗生素含量與施肥量有關(guān)。Migliore等[36-37]通過(guò)研究認(rèn)為C4 植物吸收和積累磺胺二甲氧嘧啶的能力比C3植物更強(qiáng)。

圖1 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的環(huán)境行為

土壤-作物系統(tǒng)中的ARB和ARGs主要來(lái)源于有機(jī)肥或污水等污染源以及土壤菌群在抗生素選擇性壓力下的進(jìn)化。此外，土壤-植物系統(tǒng)中的ARGs還會(huì)通過(guò)基因傳遞的方式在環(huán)境中傳播，導(dǎo)致環(huán)境中ARB和ARGs的豐度上升。ARGs傳播的方式主要包括垂直基因傳播(lateral gene transmission, LGT)和水平基因轉(zhuǎn)移(horizontal gene transfer, HGT)[38]。LGT是指ARGs通過(guò)ARB的增殖由親代傳遞給子代，只能發(fā)生在同一種屬之間。HGT則是指外在環(huán)境誘導(dǎo)下，ARGs經(jīng)整合子、轉(zhuǎn)座子、噬菌體及質(zhì)粒等可移動(dòng)基因原件介導(dǎo)，以接合(conjugation)、轉(zhuǎn)導(dǎo)(transduction)和轉(zhuǎn)化(transformation)等途徑在同種或不同種微生物個(gè)體間進(jìn)行傳播[7]，在這一過(guò)程中ARGs會(huì)通過(guò)植物內(nèi)生菌或葉際微生物的定殖和繁殖而向植物系統(tǒng)遷移。另外，同抗生素一樣，土壤中的ARB和ARGs也會(huì)隨地表徑流和雨水淋溶而進(jìn)入地表水和地下水系統(tǒng)[39]。

在經(jīng)過(guò)人工修復(fù)處理，或在自然狀態(tài)下經(jīng)歷足夠長(zhǎng)的時(shí)間以后，隨著殘留的抗生素逐漸被降解，土壤系統(tǒng)的選擇性壓力減小，微生物群落結(jié)構(gòu)會(huì)逐漸發(fā)生變化，ARB的豐度也會(huì)隨之下降。死亡后的ARB將會(huì)被其他微生物所分解，釋放出的ARGs也會(huì)被逐漸降解。最終，土壤-植物系統(tǒng)中ARB/ARGs的豐度會(huì)趨于一個(gè)較低的穩(wěn)定值。

1.2 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的生態(tài)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)

在土壤-植物系統(tǒng)中殘留的抗生素/ARB/ARGs不但會(huì)對(duì)環(huán)境中的微生物群落、動(dòng)物和植物產(chǎn)生生態(tài)毒性，還極有可能會(huì)引起耐藥性的傳播。抗生素可通過(guò)抑制微生物細(xì)胞壁形成、干擾蛋白質(zhì)的合成及代謝、影響胞漿通透性等途徑來(lái)對(duì)土壤微生物造成損傷[40]。盡管抗生素都是廣譜的，但大部分抗生素都有其特定的抗性譜，因此當(dāng)某類抗生素進(jìn)入土壤環(huán)境中，其抗性譜內(nèi)的微生物被抑制后，土壤中其他微生物的生長(zhǎng)可能會(huì)出現(xiàn)一定程度的增強(qiáng)。此外，抗生素的存在會(huì)對(duì)土壤中的微生物群落提供一定的選擇壓力，為了應(yīng)對(duì)抗生素的毒性，部分土壤微生物的遺傳特征及生理生化過(guò)程將會(huì)發(fā)生改變，進(jìn)一步增強(qiáng)抗生素抗性的產(chǎn)生與進(jìn)化，導(dǎo)致土壤抗藥菌(ARB)大量繁殖，最終形成抗生素抗性類微生物菌群[9, 41]。而ARGs則會(huì)通過(guò)基因水平轉(zhuǎn)移和垂直傳遞在同種或不同種菌群間進(jìn)行傳播擴(kuò)散，引起耐藥性的傳播[7]。這些路徑最終都會(huì)使得土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)發(fā)生改變，環(huán)境耐藥性增強(qiáng)。微生物群落的生態(tài)功能多樣性也會(huì)受到一定影響，進(jìn)而影響土壤特性以及土壤營(yíng)養(yǎng)元素循環(huán)、土壤呼吸作用和分解作用等土壤生態(tài)過(guò)程[42]。

對(duì)土壤動(dòng)物而言，通?？股氐纳镉行詴?huì)由于土壤微生物及土壤顆粒對(duì)抗生素的吸附和稀釋而降低，并且大部分土壤動(dòng)物對(duì)抗生素具有較強(qiáng)抵抗能力，這使得抗生素對(duì)土壤動(dòng)物的直接影響較小，但當(dāng)環(huán)境中抗生素濃度超過(guò)一定值時(shí)，將會(huì)對(duì)土壤動(dòng)物產(chǎn)生嚴(yán)重的毒性效應(yīng)。Sidhu等[43]在陸地生物對(duì)環(huán)丙沙星(ciprofloxacin, CIP)和阿奇霉素(azithromycin, AZ)的生物利用度的研究中，通過(guò)為期28 d 的蚯蚓亞慢性毒性試驗(yàn)探究了環(huán)丙沙星(0.015 ~ 1.8 mg/kg)和阿奇霉素(0.008 9 ~ 0.16 mg/kg)對(duì)蚯蚓的毒性，發(fā)現(xiàn)蚯蚓并未出現(xiàn)明顯毒性反應(yīng)；研究還發(fā)現(xiàn)蚯蚓體內(nèi)環(huán)丙沙星和阿奇霉素的濃度分別為環(huán)境濃度的4 倍和7 倍，說(shuō)明蚯蚓還具有富集環(huán)境中的抗生素的能力。Wang 等[44]在環(huán)丙沙星(0 ~ 51.2 mg/kg)對(duì)蚯蚓的影響研究中發(fā)現(xiàn)環(huán)丙沙星暴露15 d 后，蚯蚓體內(nèi)的超氧化物歧化酶和抗壞血酸過(guò)氧化物酶的活性和同工酶水平均有所提高，活性氧種類過(guò)剩，從而產(chǎn)生氧化損傷蛋白(如羰基化蛋白)。另外，由于土壤動(dòng)物多以土壤微生物為食，因此抗生素會(huì)通過(guò)改變微生物群落而對(duì)土壤動(dòng)物的生長(zhǎng)產(chǎn)生間接影響[41, 45]。

此外，土壤中的抗生素及其代謝產(chǎn)物還會(huì)通過(guò)直接或間接途徑對(duì)植物產(chǎn)生不同程度的影響。首先，被植物根部吸收，然后轉(zhuǎn)移至植物莖葉或果實(shí)中的抗生素及其代謝產(chǎn)物可通過(guò)影響植物酶的活性以及細(xì)胞的分裂來(lái)直接影響作物的生長(zhǎng)發(fā)育[31, 46-48]?？股貙?duì)植物的作用主要受抗生素自身的化學(xué)性質(zhì)、濃度和作物類型等因素的影響[35, 46]?？股卮蠖啾憩F(xiàn)為在高濃度時(shí)抑制植物生長(zhǎng)，而在低濃度時(shí)對(duì)植物生長(zhǎng)具有一定的促進(jìn)作用[48]。但相同濃度的抗生素積累，對(duì)某些植物而言可有效提高植物體內(nèi)Ca、Mg、K、N等養(yǎng)分的含量從而促進(jìn)植物的生長(zhǎng)，而對(duì)其他植物的生長(zhǎng)卻不產(chǎn)生任何影響或具有抑制作用[46-47]。因此，明確抗生素對(duì)不同植物的劑量效應(yīng)有助于準(zhǔn)確預(yù)判土壤抗生素污染將會(huì)對(duì)作物產(chǎn)生何種影響。此外，抗生素對(duì)土壤微生物群落豐度、結(jié)構(gòu)及功能的影響，會(huì)對(duì)土壤生態(tài)系統(tǒng)中的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)產(chǎn)生影響，最終對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育產(chǎn)生間接影響[49]。此外，農(nóng)田土壤中ARB和ARGs還會(huì)通過(guò)進(jìn)入動(dòng)植物體內(nèi)或者定殖在植物表面等途徑進(jìn)入食物鏈，危害食品安全，進(jìn)而增加人體正常菌群與病原菌的耐藥性，危害人類健康。目前，中國(guó)、歐洲、海灣和美洲國(guó)家均有關(guān)于ARB和ARGs存在于農(nóng)場(chǎng)、批發(fā)或零售店的蔬菜中的報(bào)道[50-54]。例如具有超廣譜β-內(nèi)酰胺酶(ESBL)表型的spp[55]，以及對(duì)頭孢噻肟和頭孢他啶具有抗性的和等[56]。

2 抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中的阻控消減

鑒于抗生素/ARB/ARGs在土壤-植物系統(tǒng)中遷移轉(zhuǎn)化可能帶來(lái)的生態(tài)環(huán)境風(fēng)險(xiǎn)，開(kāi)發(fā)有針對(duì)性的技術(shù)來(lái)控制抗生素耐藥性污染和潛在的傳播擴(kuò)散顯得非常重要。

2.1 源頭管控

對(duì)進(jìn)入農(nóng)田土壤中的抗生素進(jìn)行源頭管控可有效減少土壤-作物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARG的總量，是防范土壤-作物系統(tǒng)中抗生素及抗性污染的常用手段。具體包括以下幾個(gè)方面：對(duì)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中抗生素獸藥及殺菌劑的使用進(jìn)行規(guī)范管理，嚴(yán)格限制使用對(duì)象、使用量及使用條件[9]；其次，避免未經(jīng)處理的養(yǎng)殖及生活污水直接用于農(nóng)田灌溉[8]；另外，人畜糞便必須經(jīng)堆肥發(fā)酵后再用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，并可通過(guò)改善有機(jī)肥生產(chǎn)過(guò)程中各種處理?xiàng)l件(包括改變通風(fēng)方式、提高堆體的最高溫度、延長(zhǎng)高溫時(shí)段等)來(lái)有效提高抗生素及ARB的處理效果，降低其在有機(jī)肥終產(chǎn)品中的含量[57]。

此外，科學(xué)的農(nóng)業(yè)操作管理，包括合理的農(nóng)耕措施和調(diào)整作物的收獲時(shí)間也可有效降低土壤-作物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)，這一做法被許多發(fā)達(dá)國(guó)家采用。例如加拿大的安大略省不允許從使用了生物固體或未經(jīng)處理的污水污泥施肥后的土地上收獲應(yīng)季蔬菜；在美國(guó)，環(huán)境保護(hù)署第503部分《生物固體法規(guī)》規(guī)定，從施用B類生物肥料到收獲供人類消費(fèi)的地上作物之間應(yīng)有14個(gè)月的間隔，而地下作物則應(yīng)該有20個(gè)月的間隔；另外，世界衛(wèi)生組織也提出了幾項(xiàng)減少人類糞便危害的措施，包括施肥前處理、允許病原體死亡的作物收割延遲，以及限制在施用有機(jī)肥后的土地上種植的作物類型等[58]。相關(guān)操作應(yīng)在合理的司法管轄下開(kāi)展，但目前我國(guó)還沒(méi)有關(guān)于農(nóng)田土壤中抗生素濃度限定以及有機(jī)肥中殘留抗生素/ARB/ARGs濃度限定的相關(guān)標(biāo)準(zhǔn)。

2.2 阻控

對(duì)于已經(jīng)進(jìn)入土壤系統(tǒng)的抗生素/ARB/ARGs 而言，通過(guò)添加阻控材料來(lái)降低抗性污染物的遷移性和生物有效性是管控生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)常用的措施。較為常見(jiàn)的阻控材料主要包括：生物質(zhì)炭、蛭石、粉煤灰和改性黏土礦物等吸附材料[59- 60]。大部分的阻控材料都具有成本低廉、多孔結(jié)構(gòu)、高比表面積和較大容積比等特點(diǎn)，因此對(duì)難降解有機(jī)污染物和微生物具有較強(qiáng)的親和性，可通過(guò)吸附作用來(lái)降低污染物的生物有效性，以及有效防止ARB/ARGs 在土壤系統(tǒng)中的遷移傳播[14, 61]。另一方面，阻控材料還可通過(guò)改善土壤環(huán)境的理化性質(zhì)來(lái)促進(jìn)抗生素/ARB/ARGs的消散，降低其在農(nóng)田系統(tǒng)中的總量，從而有效減小其生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)。Duan 等[62]發(fā)現(xiàn)向土壤-生菜體系中施用生物質(zhì)炭后，不但抑制了土壤和生菜中氧四環(huán)素的含量，還可通過(guò)減少人類致病菌豐度來(lái)降低土壤和生菜組織中的ARGs。Vithanage 等[63]采用生物質(zhì)炭改性技術(shù)在添加和不添加生物質(zhì)炭的處理下，研究了磺胺甲嗪在土壤中的滯留和運(yùn)移，發(fā)現(xiàn)經(jīng)生物質(zhì)炭處理后，沙壤土和黏土中磺胺甲嗪的滯留率分別提高了89% 和82%，有效抑制土壤中磺胺甲嗪的遷移行為；并發(fā)現(xiàn)磺胺甲嗪被生物質(zhì)炭吸附的主要機(jī)制包括π-π 電子供體受體相互作用和靜電陽(yáng)離子交換。Chang 等[64]在不同pH 和離子強(qiáng)度條件下研究了伊利石(IMt-2)對(duì)四環(huán)素去除效果的影響，發(fā)現(xiàn)四環(huán)素在伊利石上的吸附量能達(dá)到32 mg/g，并表明吸附是通過(guò)陽(yáng)離子交換而實(shí)現(xiàn)。這些研究也表明了，阻控材料的應(yīng)用效果會(huì)受土壤環(huán)境的理化性質(zhì)影響，包括pH、含水量、陽(yáng)離子交換量等。將糞便轉(zhuǎn)化為生物質(zhì)炭來(lái)替代傳統(tǒng)有機(jī)肥也可作為阻控抗生素/ARB/ARGs 向環(huán)境中傳播的有效手段。Zhou 等[65]分別將豬糞堆肥產(chǎn)品和從豬糞中提取的生物質(zhì)炭作為有機(jī)肥添加到小白菜盆栽試驗(yàn)的土壤中，并研究土壤中耐藥菌群分布、移動(dòng)遺傳因子(MGEs)和細(xì)菌群落變化，發(fā)現(xiàn)生物質(zhì)炭處理土壤的總ARGs 和MGEs 豐度明顯低于堆肥處理土壤。Jiao 等[66]發(fā)現(xiàn)玉米生物質(zhì)炭和硫酸鹽改性蛋殼兩種吸附材料可促進(jìn)土壤中水溶性抗生素的消散，降低土壤抗生素對(duì)馬鈴薯根系的毒性作用；同時(shí)，兩種吸附材料均能有效降低馬鈴薯可食性部位中ARB 和ARGs 的種類和豐度。

2.3 消減

除了阻控以外，加速農(nóng)田土壤中抗生素/ARB/ ARGs的衰減過(guò)程也是緩解復(fù)合抗性污染風(fēng)險(xiǎn)的有效手段?？股匚廴巨r(nóng)田土壤一般都具有覆蓋面積大、復(fù)合抗性污染物疊加輸入等特點(diǎn)。因此污染場(chǎng)地土壤修復(fù)技術(shù)中常用的芬頓、臭氧、氯氣等化學(xué)高級(jí)氧化法技術(shù)由于處理成本相對(duì)較高、對(duì)環(huán)境擾動(dòng)大等原因，往往不適合大面積農(nóng)田土壤中抗生素/ARB/ARGs污染的消減處理。目前，針對(duì)此類污染土壤，研究較多的消減技術(shù)主要有農(nóng)藝調(diào)控、納米材料施用和生物修復(fù)等。

由于土壤中抗生素的降解過(guò)程受土壤理化性質(zhì)、土壤微生物活動(dòng)影響較大，因此改善土壤環(huán)境的理化性質(zhì)可促進(jìn)抗生素/ARB/ARGs在農(nóng)田系統(tǒng)的消減[59]，但每種抗生素的最佳降解條件又有所差別。Dorival- García等[67]在對(duì)6種喹諾酮類抗生素在不同條件中的降解情況進(jìn)行研究時(shí)發(fā)現(xiàn)，氧化還原條件可影響抗生素降解，硝化條件下抗生素的去除率遠(yuǎn)高于好氧條件。但也有研究發(fā)現(xiàn)土壤反硝化基因(、和)與磺胺類ARGs(和)呈顯著負(fù)相關(guān)，反硝化作用過(guò)程可促進(jìn)土壤中磺胺嘧啶及ARGs消減；因此，可以通過(guò)向土壤中添加NO– 3-N來(lái)提高土壤反硝化速率，從而促進(jìn)土壤中磺胺嘧啶濃度和ARGs豐度快速降低[68]。

另外，針對(duì)土壤中的ARB，還可考慮納米顆粒的應(yīng)用。作為抗微生物劑，納米顆粒已對(duì)多種微生物顯示出高效的活性抑制能力[58-59]。Dallas等[69]已經(jīng)證明銀納米顆粒(AgNPs)對(duì)革蘭氏陽(yáng)性和革蘭氏陰性細(xì)菌都具有很強(qiáng)的抑制能力，包括多重耐藥菌株(如耐甲氧西林金黃色葡萄球菌)。除了AgNPs以外，氧化銅(CuO)、氧化鋅(ZnO)和氧化鈦(TiO2)等金屬氧化物納米顆粒對(duì)一系列病原體如耐甲氧西林金黃色葡萄球菌和大腸桿菌均顯示出了很好的抑制能力[70-71]。但由于存在成本較高和靶向性較弱的原因，該技術(shù)在農(nóng)田系統(tǒng)中的應(yīng)用也受到了一定程度的限制。

相比于物理和化學(xué)修復(fù)而言，生物修復(fù)帶來(lái)二次污染的概率較小，顯得更加環(huán)境友好且成本低廉，較適合農(nóng)田土壤污染的修復(fù)方式，常用的生物修復(fù)技術(shù)有植物修復(fù)、微生物修復(fù)和酶修復(fù)技術(shù)。植物修復(fù)主要是利用超積累植物吸收、植物根系固定等途徑來(lái)去除土壤抗生素或降低其生物有效性，從而降低抗生素污染的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)[14, 72]。裴孟等[73]在針對(duì)黑麥草降解土壤中抗生素能力的研究中發(fā)現(xiàn)，黑麥草對(duì)四環(huán)素、恩諾沙星、金霉素、諾氟沙星等抗生素都具有較高的吸收能力。酶技術(shù)又被稱為白色生物技術(shù)，介于生物和物理化學(xué)過(guò)程之間，具有降解復(fù)雜化合物的能力，且反應(yīng)速率快，目前已經(jīng)出現(xiàn)了一些酶法降解抗生素的研究[74]。Park等[75]發(fā)現(xiàn)，谷胱甘肽s轉(zhuǎn)移酶(GSTs)可將四環(huán)素、磺胺噻唑、氨芐西林轉(zhuǎn)化成對(duì)微生物無(wú)毒的成分，且轉(zhuǎn)化率在60% ~ 70%。與傳統(tǒng)的處理方法相比，酶處理的優(yōu)點(diǎn)是可以降解高濃度或低濃度的復(fù)雜化合物，以及可在大范圍的鹽度、溫度和pH下發(fā)揮作用[74]。微生物修復(fù)技術(shù)有生物吸附、生物降解以及噬菌體修復(fù)等。生物吸附法去除抗生素最重要的考慮因素是抗生素對(duì)微生物細(xì)胞的親和力[61]。而生物降解主要是利用對(duì)抗生素具有抗性的微生物對(duì)抗生素進(jìn)行攝入并降解[61]。Hirth等[76]通過(guò)添加磺胺甲嘧啶降解菌株來(lái)對(duì)磺胺甲嘧啶污染土壤進(jìn)行修復(fù)，結(jié)果顯示磺胺甲嘧啶降解菌株在46 d內(nèi)成功地將土壤原生磺胺甲嘧啶的礦化率提高到57%。生物吸附和生物降解都是基于微生物的抗生素抗性，只對(duì)抗生素的去除具有一定效果，但并不能有效防止ARB以及ARGs在環(huán)境中傳播可能帶來(lái)的風(fēng)險(xiǎn)。

噬菌體通常被認(rèn)為是可感染特定宿主細(xì)菌并能在宿主中進(jìn)行復(fù)制的細(xì)菌病毒[77-78]，它們是生物圈中最豐富的生物實(shí)體，估計(jì)其數(shù)量級(jí)約在1031 [79-80]。而噬菌體療法是指將噬菌體應(yīng)用于裂解宿主病原體，是一種可靶向去除ARB的技術(shù)[81-82]，目前已在各個(gè)行業(yè)顯示出了巨大的應(yīng)用潛力[83-84]。包括在食品行業(yè)被用于減少食源性病原體[85-86]，在醫(yī)療行業(yè)被用于治療多耐藥病原菌感染等[87-89]。近年來(lái)，噬菌體治療還被用于污水處理過(guò)程中耐藥病原菌的去除[89-92]，以及靶向滅活土壤-植物體系中的植物致病菌[93-95]。Askora等[96]從農(nóng)田土壤中分離純化得到針對(duì)青枯雷爾氏菌的4株專性噬菌體(φRSL、φRSA、φRSM 和φRSS)；Frampton等[97]從獼猴桃果園土壤中篩選出了可專性滅活丁香假單胞菌的噬菌體；Ye等[69]發(fā)現(xiàn)采用多價(jià)噬菌體Podoviridae YSZ-1和生物質(zhì)炭聯(lián)合處理的方法，可高效、靶向滅活土壤-生菜體系中的耐藥大腸桿菌K-12和銅綠假單胞菌PAO1，處理后，K-12和PAO1的數(shù)量從107cfu/g分別下降到102和103cfu/g土壤，ARGs 的豐度也從108copies/g下降到103copies/g，該處理還能有效提高土壤-作物體系中細(xì)菌群落的多樣性和穩(wěn)定性。相比于其他修復(fù)技術(shù)，噬菌體治療具有靶向特性，只會(huì)裂解目標(biāo)病原細(xì)菌，可針對(duì)性消除抗生素ARB，防止ARGs的擴(kuò)散，而不會(huì)對(duì)其他有益菌群造成破壞，甚至還能增加土壤微生物群落多樣性。在實(shí)際修復(fù)工程中，各種修復(fù)技術(shù)通常會(huì)被聯(lián)合使用，常用的有植物-微生物聯(lián)合修復(fù)、植物-物理聯(lián)合修復(fù)、物理-化學(xué)聯(lián)合修復(fù)等技術(shù)，聯(lián)合修復(fù)技術(shù)可彌補(bǔ)單一修復(fù)技術(shù)存在的不足，以達(dá)到更好的修復(fù)效果。

3 現(xiàn)有研究的不足及未來(lái)研究展望

目前國(guó)內(nèi)外關(guān)于土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ ARGs等抗性污染物的研究還存在一些不足：①對(duì)抗生素的遷移轉(zhuǎn)化研究主要集中在物理遷移上，而對(duì)其化學(xué)轉(zhuǎn)化過(guò)程中各種中間產(chǎn)物的毒理學(xué)研究卻相對(duì)較少，這將使全面準(zhǔn)確評(píng)估抗生素降解中間產(chǎn)物的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)的目標(biāo)不易實(shí)現(xiàn)；②現(xiàn)有研究多關(guān)注抗生素本身化合物的污染毒性，而對(duì)人體健康產(chǎn)生直接影響的ARB和ARGs等新型抗性污染的關(guān)注相對(duì)較少；③在污染修復(fù)技術(shù)方面，現(xiàn)有的修復(fù)技術(shù)在成本、環(huán)境友好性、靶向性以及去除效果方面還有待提升；④我國(guó)尚未有針對(duì)土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物質(zhì)風(fēng)險(xiǎn)管控的相關(guān)標(biāo)準(zhǔn)和導(dǎo)則。

基于上述研究現(xiàn)狀，以及目前土壤環(huán)境領(lǐng)域的發(fā)展需求，該領(lǐng)域未來(lái)研究的重點(diǎn)如下：

1)構(gòu)建快速檢測(cè)土壤-植物體系中抗生素抗性污染物的分析方法。土壤-植物體系中抗生素/ARB/ ARGs含量及豐度往往較低，且種類繁多。但現(xiàn)有的檢測(cè)技術(shù)還存在成本較高、檢測(cè)周期較長(zhǎng)等問(wèn)題，不利于檢測(cè)技術(shù)的應(yīng)用推廣。因此，開(kāi)發(fā)針對(duì)土壤-植物體系中低濃度抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物的快速、實(shí)時(shí)定量、可視化動(dòng)態(tài)分子監(jiān)測(cè)與檢測(cè)技術(shù)十分必要，其可有助于學(xué)者進(jìn)一步探明復(fù)合抗生素抗性污染物在土壤-植物系統(tǒng)中的遷移轉(zhuǎn)化行為。

2)探明土壤-植物體系中ARB/ARGs與土著益生功能菌群的生態(tài)關(guān)系。土壤-作物系統(tǒng)中殘留抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物的自然衰減是生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)消除的重要途徑之一，其中土著菌群，例如非抗性功能益生菌群(C、N、P、S元素轉(zhuǎn)化功能細(xì)菌群)或植物內(nèi)生菌群的生態(tài)作用不可忽視。因此，抗生素脅迫下，土壤-植物體系中ARB與非抗性益生菌群功能多樣性與穩(wěn)定性的交互影響，以及生態(tài)位的演替規(guī)律也值得深入探究。

3)研發(fā)針對(duì)土壤-植物體系中抗生素/ARB/ARGs等復(fù)合抗性污染的修復(fù)材料和技術(shù)。開(kāi)發(fā)環(huán)境友好、成本低廉、便捷的高效阻控材料和新型綠色修復(fù)技術(shù)十分必要；此外，還應(yīng)該關(guān)注各種阻控材料與治理技術(shù)在污染修復(fù)過(guò)程中及修復(fù)后是否存在潛在的二次生態(tài)毒理風(fēng)險(xiǎn)。

4)加速制定針對(duì)土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs等抗性污染物質(zhì)風(fēng)險(xiǎn)管控的標(biāo)準(zhǔn)和導(dǎo)則?？茖W(xué)合理的管控標(biāo)準(zhǔn)和導(dǎo)則可為土壤-植物系統(tǒng)的生態(tài)風(fēng)險(xiǎn)管控提供科學(xué)依據(jù)，從源頭上減少土壤-植物系統(tǒng)中抗生素/ARB/ARGs的輸入量，更有助于各級(jí)生態(tài)環(huán)境管理部門(mén)及時(shí)有效地控制土壤-植物系統(tǒng)中抗生素抗性污染。

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Migration and Risk Control of Antibiotic and Antibiotic Resistance Bacteria/Genes in Soil-Plant System: A Review

HUANG Dan1, 2, YE Mao1*, ZHU Guofan1,3, SUN Mingming4, ZHANG Zhongyun1, ZHANG Shengtian5, BIAN Yongrong1, QIAN Jiazhong3, HU Feng4, JIANG Xin1

(1 Key Laboratory of Soil Environment and Pollution Remediation, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China; 2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 3 School of Resources and Environmental Engineering, Hefei University of Technology, Hefei 230009, China; 4 College of Resources and Environmental Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 5 Nanjing Institute of Environmental Science, Ministry of Environmental Protection of China, Nanjing 210042, China)

With the emerging contamination of antibiotics and their corresponding resistance bacteria/genes in the livestock industry, the migration and the ecological effect of antibiotics in soil environment have become the focus of the recent study in the fields of botany, soil science, environmental science and food science. Consequently, it is of great significance to control the ecological risk and ensure the food security by comprehensively investigating the environmental behavior of antibiotics and the ecotoxicological effect in soil-crop system. This article reviewed the recent progresses in the migration, transformation and the ecological risk of antibiotics and antibiotic resistance bacteria/genes in soil-crop system, and the existing remediation techniques for antibiotic contamination. This review can provide scientific insight for the management of antibiotic resistance contamination in soil-crop system.

Antibiotics; Antibiotic resistance bacteria/genes; Soil-crop system; Migration and transformation; Pollution restoration technology

S154.1；Q938.1+3

A

10.13758/j.cnki.tr.2020.05.004

黃丹, 葉茂, 朱國(guó)繁, 等. 抗生素/抗性細(xì)菌/抗性基因在土壤–植物系統(tǒng)中遷移轉(zhuǎn)化及阻控消減的研究進(jìn)展. 土壤, 2020, 52(5): 891–900.

國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃項(xiàng)目(2018FYC1803100)、江蘇省優(yōu)秀青年基金項(xiàng)目(BK20180110)、國(guó)家青年人才托舉項(xiàng)目(2018QNRC001)和國(guó)家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目(41771350)資助。

黃丹(1995—)，女，四川綿陽(yáng)人，碩士研究生，主要研究方向?yàn)橥寥牢⑸铩-mail: huangdan@issas.ac.cn