祁靖宇, 薛琪琪, 柳春雨, 張倩,閆曉璐, 門麗娜,2*, 張志偉,2*

(1.山西農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)院， 山西 太谷 030801； 2.山西省林業(yè)危險性有害生物檢驗鑒定中心， 山西 太谷 030801)

垂柳(Salixbabylonica)隸屬楊柳科(Salicaceae)柳屬(Salix)，是一種落葉喬木，是我國常見樹種之一[1]。因其扦插成功率高，適應(yīng)能力強(qiáng)，生長速度快，覆蓋面廣，且樹姿優(yōu)美極具觀賞價值，常被用于園林綠化、通道綠化、護(hù)堤抗洪、速生用材等方面，在西部的生態(tài)環(huán)境建設(shè)及植被恢復(fù)過程發(fā)揮重要作用[2-3]。然而近年來，柳厚壁葉蜂(Pontaniadolichura)的發(fā)生逐年加重，在垂柳葉片上形成蟲癭抑制其光合作用，減緩垂柳的生長發(fā)育，并嚴(yán)重影響垂柳景觀綠化效果。

柳厚壁葉蜂又稱柳癭葉蜂，屬于膜翅目(Hymenoptera)，葉蜂科(Tenthredinidae)，癭葉蜂屬(Pontania)，該蟲1年發(fā)生1代，主要分布在我國的中北部地區(qū)[4]，潛食垂柳葉片，被取食部位逐漸隆起形成蟲癭[5-6]。隨著癭內(nèi)幼蟲的生長，取食量增加，蟲癭逐漸增厚變大[7]，受害樹枝不堪重負(fù)下垂變黃甚至脫落[8-9]，嚴(yán)重時，蟲癭聚連成串，受害葉片葉綠素含量顯著降低，嚴(yán)重影響光合作用，削弱垂柳的長勢，對垂柳的景觀綠化效果產(chǎn)生較大影響[10-12]。

由于柳厚壁葉蜂在整個為害時期都居于完全封閉的蟲癭內(nèi)獲取寄主營養(yǎng)，不易觀察和研究，生長發(fā)育階段不易判斷，最佳防治時期也難以把握[13]。目前國內(nèi)對蟲癭的研究主要集中于其形態(tài)結(jié)構(gòu)及致癭昆蟲類型[14-15]，而致癭昆蟲生長發(fā)育和成癭機(jī)制尚不清楚。有研究推測，植物葉片受到致癭昆蟲分泌的唾液酶刺激而形成蟲癭[16-17]；也有研究認(rèn)為，致癭昆蟲產(chǎn)卵時釋放的雌性激素及一些無機(jī)物可以刺激癭組織的產(chǎn)生[18-19]。Parr[20-21]和Plumb[22]應(yīng)用致癭昆蟲的抽提混合物成功誘導(dǎo)產(chǎn)生蟲癭，然而把混合物中的某些物質(zhì)單一注入寄主植物體內(nèi)，均無法誘導(dǎo)生成蟲癭[23]。綜合來看，蟲癭系統(tǒng)學(xué)研究及多數(shù)學(xué)者皆認(rèn)為蟲癭的形成與昆蟲行為有較大關(guān)系[24]，蟲癭的形態(tài)是致癭者為害的外在表現(xiàn)。為了進(jìn)一步研究柳厚壁葉蜂幼蟲的生活習(xí)性，掌握其發(fā)生發(fā)育規(guī)律，本研究通過系統(tǒng)分析幼蟲形態(tài)與蟲癭形態(tài)的相關(guān)性，建立應(yīng)用蟲癭的外部形態(tài)來科學(xué)預(yù)測其內(nèi)部柳厚壁葉蜂幼蟲的生長發(fā)育狀態(tài)的線性模型，能夠為研究取樣和柳厚壁葉蜂最佳防治時期的選擇提供本底資料，為致癭昆蟲誘導(dǎo)成癭機(jī)制的研究提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 試驗材料

選擇山西農(nóng)業(yè)大學(xué)校園內(nèi)帶蟲癭較多且蟲癭分布均勻的垂柳葉片上的蟲癭為研究對象。研究地點位于E 112°34′、N 57°25′，海拔約790 m。位于黃土高原東翼，屬于溫帶大陸性季風(fēng)氣候，全年平均氣溫10 ℃，年均降水量為450 mm，年蒸發(fā)量約為1 740.5 mm[25]。

1.2 研究方法

由于柳厚壁葉蜂幼蟲生長在蟲癭內(nèi)部，難以直接觀察，根據(jù)每個蟲癭內(nèi)部有一頭幼蟲的特點，從2018年4月20日垂柳葉片剛剛發(fā)育開始，采用隨機(jī)取樣法，每3 d取樣一次，直至2018年10月30日柳厚壁葉蜂的老熟幼蟲脫癭、入土結(jié)繭越冬為止，共取樣55次。隨機(jī)剪取10片帶有蟲癭的新鮮垂柳葉片，于室內(nèi)進(jìn)行顯微測量。在Zeiss Stemi 2000-C體視鏡(卡爾蔡司，德國)下觀察并去除已經(jīng)開縫的蟲癭，保留完整的蟲癭，記錄蟲癭在葉片上的位置，然后用體視鏡測量蟲癭長(gall length，GL)、蟲癭寬(gall width，GW)和蟲癭厚(gall thickness，GT)；用單面刀片沿蟲癭長軸的側(cè)面小心解剖蟲癭，測量蟲癭壁厚(wall thickness，WT)，以及蟲癭內(nèi)的幼蟲體長(larva length，LL)、幼蟲體寬(larva width，LW)、幼蟲頭長(head length，HL)和幼蟲頭寬(head width，HW)。

1.3 柳厚壁葉蜂不同形態(tài)指標(biāo)的主成分、DCA及回歸分析

為了探尋不同調(diào)查時期柳厚壁葉蜂生長發(fā)育過程最具代表性的蟲癭和幼蟲形態(tài)特征，按照剔除最小特征值主成分中對應(yīng)的最大特征向量的變量原則[26]，對55個采集日期的柳厚壁葉蜂蟲癭長、蟲癭寬、蟲癭厚、蟲癭壁厚及幼蟲的體長、體寬、頭長、頭寬共8個形態(tài)特征指標(biāo)進(jìn)行主成分分析(principal component analysis，PCA)，根據(jù)每個形態(tài)特征指標(biāo)的標(biāo)準(zhǔn)化值及特征根、特征向量計算出各主成分值。因為主成分分析結(jié)果中各指標(biāo)之間差異較小，為了顯示不同類型形態(tài)指標(biāo)間的差異顯著度，將主成分進(jìn)行方差最大化旋轉(zhuǎn)分析。

去除趨勢對應(yīng)分析(detrended correspondence analysis，DCA)側(cè)重物種自身特征量的分布，只需一個矩陣即可[27-28]。將8個形態(tài)特征指標(biāo)的55個調(diào)查時期數(shù)據(jù)，建立8×55數(shù)據(jù)矩陣，導(dǎo)入軟件Canoco 5.0[29-30]完成DCA排序。

對4個蟲癭形態(tài)指標(biāo)之間、4個幼蟲形態(tài)指標(biāo)之間以及蟲癭與幼蟲形態(tài)指標(biāo)之間分別進(jìn)行一元線性回歸分析。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

采用Microsoft Excel 2019軟件記錄并整理測量數(shù)據(jù)，運用Canoco 5.0軟件進(jìn)行主成分分析和DCA分析，用Sigmaplot 12.5軟件(Systat Software, Inc., San Jose California, USA)進(jìn)行線性回歸分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲形態(tài)特征的主成分分析

柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲形態(tài)特征的主成分分析結(jié)果(表1)顯示，前2個主成分的累計貢獻(xiàn)率分別達(dá)到88.13%、98.06%，即前2個主成分可以代表檢測指標(biāo)的大部分信息，因此對前2個主成分進(jìn)行進(jìn)一步分析。

表1 主成分分析的特征值及貢獻(xiàn)率Table 1 Eigenvalues and contribution rates of principal component analysis

成分載荷矩陣反映各形態(tài)指標(biāo)在主成分中的作用方向及大小程度。8個形態(tài)指標(biāo)的主成分載荷矩陣見表2，可以看出，主成分1中，蟲癭及幼蟲的8個指標(biāo)的載荷系數(shù)均較高；主成分2中，這8個變量的載荷系數(shù)均較低。其中蟲癭的4個形態(tài)指標(biāo)在第1和第2主成分中均起負(fù)向作用。對兩個主成分進(jìn)行旋轉(zhuǎn)后，第1主成分中蟲癭4個形態(tài)指標(biāo)的載荷系數(shù)均較高，而幼蟲4個形態(tài)指標(biāo)的載荷系數(shù)均較低。因此，第1主成分主要體現(xiàn)蟲癭的形態(tài)指標(biāo)；第2主成分中幼蟲4個形態(tài)指標(biāo)的載荷系數(shù)均較高，而蟲癭的形態(tài)指標(biāo)載荷系數(shù)均較低，表明第2主成分主要代表幼蟲的形態(tài)指標(biāo)。其中蟲癭壁厚對第1主成分的貢獻(xiàn)率最高，載荷系數(shù)為0.897，幼蟲體寬對第2主成分的貢獻(xiàn)率最高，載荷系數(shù)為0.907。

表2 主成分分析的載荷矩陣Table 2 Load matrix of principal component analysis

主成分分析的得分和載荷見圖1。其中的點代表不同發(fā)育時期8個形態(tài)指標(biāo)綜合參數(shù)得分值，箭頭分別表示8個形態(tài)特征，箭頭所處的象限表示該形態(tài)特征與對應(yīng)主成分相關(guān)性的正負(fù)值[31]?？梢?，不同發(fā)育時期的形態(tài)學(xué)綜合指標(biāo)的得分值初步聚為三類，分布于4個象限中，說明不同調(diào)查時期柳厚壁葉蜂的生長發(fā)育規(guī)律差異明顯。調(diào)查日期4月20日和4月23日距離蟲癭及幼蟲的8個形態(tài)學(xué)指標(biāo)均較遠(yuǎn)，表明該時期柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲的生長發(fā)育變化幅度較小。6—9月檢測點的得分值主要密集出現(xiàn)于第3象限，與蟲癭的長、寬、厚、壁厚均呈正相關(guān)，說明這個時期蟲癭的生長發(fā)育形態(tài)變化占主導(dǎo)地位，且在此期間，各形態(tài)指標(biāo)集中分布于坐標(biāo)軸中心附近，說明這個時期蟲癭和幼蟲的綜合形態(tài)學(xué)指標(biāo)之間的相關(guān)性較強(qiáng)。10月檢測點的得分值處于第2象限，與幼蟲的體長、體寬、頭長、頭寬呈正相關(guān)，說明10月幼蟲的生長發(fā)育形態(tài)變化占主導(dǎo)地位。幼蟲的體長、體寬、頭長和頭寬均聚集于第2象限，表明幼蟲的形態(tài)指標(biāo)與主成分1呈負(fù)相關(guān)，與主成分2呈正相關(guān)；蟲癭的長、寬、厚以及壁厚均聚集于第3象限，表明蟲癭的形態(tài)指標(biāo)與主成分1和2均呈負(fù)相關(guān)。也可看出，幼蟲形態(tài)指標(biāo)之間與蟲癭形態(tài)指標(biāo)之間均表現(xiàn)為自相關(guān)。不同來源的形態(tài)指標(biāo)之間，蟲癭厚與幼蟲體長的矢量夾角最小，說明二者相關(guān)性最強(qiáng)[32]。連線的長短表示該形態(tài)特征所能代表的形態(tài)指標(biāo)的貢獻(xiàn)率大小。柳厚壁葉蜂幼蟲頭長的連線最短，說明幼蟲的頭長指標(biāo)對幼蟲整體生長發(fā)育的貢獻(xiàn)率最??；而蟲癭及幼蟲的其余形態(tài)指標(biāo)連線長度相似且都較長，表明這些特征的貢獻(xiàn)率較大。連線在對應(yīng)主成分的斜率表示該形態(tài)特征與此主成分的相關(guān)性強(qiáng)弱，斜率越小，相關(guān)性越強(qiáng)?？梢?，蟲癭厚及幼蟲體長與主成分1的相關(guān)性較強(qiáng)，因而在柳厚壁葉蜂生長發(fā)育過程中可以用蟲癭厚及幼蟲體長分別代表蟲癭及幼蟲的生長發(fā)育狀況。

圖1 主成分分析的載荷及得分Fig.1 Load and score of principal component analysis

2.2 柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲形態(tài)特征的去除趨勢對應(yīng)分析

DCA排序可以反映各物種在主要生長梯度的分布特征，通過這些物種與排序軸的相關(guān)性分析找出與排序軸顯著相關(guān)的特征量。柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲各形態(tài)特征的DCA分析結(jié)果見表3，可見，DCA前兩個排序軸的特征值分別為0.009 4、0.000 2，第1、2排序軸累計解釋方差為80.3%，大于70%[33]，表明這兩個排序軸可反映柳厚壁葉蜂蟲癭、幼蟲形態(tài)特征數(shù)據(jù)分布的基本全貌，即這兩個排序軸包含了大部分形態(tài)特征信息。因此采用第1、2排序軸的特征值，繪制二維排序圖。

表3 柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲形態(tài)特征的DCA分析Table 3 DCA analysis of the morphological characteristic of the gall and larva of P. dolichura

DCA排序圖可以綜合反映物種和群落或物種和物種之間的相關(guān)程度及其在平面散點圖內(nèi)的綜合對比關(guān)系[28]。由圖2A可知，幼蟲體寬數(shù)據(jù)位于第1象限，在x和y軸的投影都較大，表明該形態(tài)指標(biāo)對柳厚壁葉蜂幼蟲的生長發(fā)育形態(tài)貢獻(xiàn)率較大；蟲癭壁厚數(shù)據(jù)位于第4象限，在y軸的投影較大，表明該指標(biāo)對蟲癭生長發(fā)育形態(tài)貢獻(xiàn)率較大。蟲癭厚這一指標(biāo)在x和y軸的投影均較小，表明該指標(biāo)對蟲癭生長發(fā)育的貢獻(xiàn)率較小。從圖2A也可明顯看出，幼蟲體寬和蟲癭壁厚這兩個指標(biāo)與其他形態(tài)指標(biāo)距離較遠(yuǎn)，說明這兩個指標(biāo)與其他形態(tài)指標(biāo)的相關(guān)性較差。對角線基本反映了蟲癭和幼蟲形態(tài)特征的變化規(guī)律，即第2、3象限主要是蟲癭的形態(tài)特征，逐漸過渡至以幼蟲形態(tài)特征為主的第1象限。DCA得分(圖2B)中，DCA第一軸主要反映了調(diào)查時期的進(jìn)程，第二軸主要反映了從蟲癭生長發(fā)育為主逐漸到幼蟲的生長發(fā)育為主的變化過程。調(diào)查日期4月20日和4月23日處于x軸最左端，而調(diào)查日期10月12日—10月30日處于x軸最右端，基本反映出沿著DCA的x軸從左到右，逐漸由春季向秋季轉(zhuǎn)變的趨勢。形態(tài)數(shù)據(jù)在調(diào)查時間上明顯可以分為3段：4月23日之前，4月26日—9月29日和10月12日之后，這與PCA分析結(jié)果一致。

2.3 蟲癭各形態(tài)指標(biāo)之間的自相關(guān)分析

對蟲癭的4個形態(tài)指標(biāo)之間進(jìn)行自相關(guān)分析，結(jié)果見圖3，可見，在研究期內(nèi)，蟲癭寬(x)和蟲癭厚(y)的線性回歸方程為y=1.283x-2.297 (R2=0.942，P<0.000 1)。蟲癭長(x)和蟲癭寬(y)的線性回歸方程為y=0.917x-1.997 (R2=0.908，P<0.000 1)。蟲癭厚與蟲癭寬之間、蟲癭長與蟲癭寬之間也均呈顯著線性相關(guān)關(guān)系，兩個線性方程的R2皆大于0.90，P值均小于0.000 1，蟲癭其余形態(tài)指標(biāo)之間的R2值均大于0.80，且P值均小于0.000 1。說明柳厚壁葉蜂蟲癭各形態(tài)指標(biāo)兩兩之間的線性關(guān)系較為可靠。因此，蟲癭各形態(tài)指標(biāo)之間，可以根據(jù)線性回歸方程進(jìn)行相互轉(zhuǎn)換，這為蟲癭形態(tài)變化規(guī)律的研究奠定了基礎(chǔ)，也為判斷柳厚壁葉蜂幼蟲生長發(fā)育規(guī)律提供強(qiáng)有力的數(shù)據(jù)支撐。

圖3 柳厚壁葉蜂蟲癭各形態(tài)指標(biāo)之間的線性回歸分析Fig.3 Linear regression analysis between gall morphological indexes of P. dolichura

2.4 幼蟲各形態(tài)指標(biāo)之間的自相關(guān)分析

對柳厚壁葉蜂幼蟲的4個形態(tài)指標(biāo)兩兩之間進(jìn)行自相關(guān)分析，結(jié)果見圖4，可見，在研究期內(nèi)，柳厚壁葉蜂幼蟲各形態(tài)指標(biāo)之間存在顯著線性關(guān)系，幼蟲體長(x)與體寬(y)的回歸方程為y=0.190x-0.111(R2=0.980，P<0.000 1)；幼蟲體長(x)與頭寬(y)的回歸方程為y=0.117x+0.092(R2=0.966，P<0.000 1)；幼蟲體寬(x)與頭寬(y)的回歸方程為y=0.605x+0.168(R2=0.958，P<0.000 1)；幼蟲體長與體寬、體長與頭寬、體寬與頭寬的線性回歸的R2值均高于0.95，P值均小于0.000 1。因此，幼蟲的形態(tài)指標(biāo)之間均存在一定的線性關(guān)系，可以根據(jù)線性回歸方程進(jìn)行相互轉(zhuǎn)換。

圖4 柳厚壁葉蜂幼蟲各形態(tài)指標(biāo)之間的線性回歸分析Fig.4 Linear regression analysis between larva morphological indexes of P. dolichura

2.5 蟲癭與幼蟲代表形態(tài)特征之間的線性關(guān)系

由于蟲癭、幼蟲各形態(tài)特征指標(biāo)之間的自相關(guān)很強(qiáng)，并基于PCA和DCA分析結(jié)果，選擇蟲癭厚和幼蟲體長分別作為蟲癭形態(tài)特征和幼蟲形態(tài)特征的代表，進(jìn)行蟲癭和幼蟲形態(tài)指標(biāo)的線性回歸分析，結(jié)果見圖5A，可見蟲癭厚和幼蟲體長間存在顯著的線性關(guān)系，R2為0.511。可以看出，發(fā)育前期形態(tài)測量數(shù)據(jù)點的分布較為聚集，而發(fā)育后期，幼蟲的形態(tài)測量數(shù)據(jù)出現(xiàn)劇烈增長趨勢，表現(xiàn)出明顯的形態(tài)數(shù)據(jù)分段規(guī)律。進(jìn)一步對發(fā)育前期的數(shù)據(jù)進(jìn)行線性分析，結(jié)果見圖5B，可見，當(dāng)幼蟲體長小于等于6.90 mm時，蟲癭厚(y)與幼蟲體長(x)的線性回歸方程為y=1.771x+0.653 (R2=0.920，P<0.000 1)，線性關(guān)系顯著，這與PCA結(jié)果一致。因此，蟲癭厚和幼蟲體長的線性關(guān)系表現(xiàn)為明顯的條件函數(shù)關(guān)系。進(jìn)一步對蟲癭與幼蟲的其他形態(tài)特征進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)蟲癭與幼蟲各形態(tài)指標(biāo)之間均存在條件函數(shù)關(guān)系，在幼蟲發(fā)育初期至中期存在顯著的線性關(guān)系；在幼蟲發(fā)育后期，幼蟲的形態(tài)指標(biāo)突然變大，即老熟階段[25]，幼蟲形態(tài)呈現(xiàn)跳躍式增長。

3 討論

本研究運用主成分分析、去除趨勢對應(yīng)分析以及線性回歸分析方法對柳厚壁葉蜂幼蟲生長發(fā)育與蟲癭增長的相關(guān)性進(jìn)行研究。主成分分析中，雖然蟲癭壁厚和幼蟲體寬分別對蟲癭和幼蟲的貢獻(xiàn)率最高，但是這兩個形態(tài)指標(biāo)的相關(guān)性較其他形態(tài)指標(biāo)的相關(guān)性小，所以本研究選擇矢量夾角最小、相關(guān)性最強(qiáng)的蟲癭厚與幼蟲體長來分別代表蟲癭與幼蟲進(jìn)行一元線性擬合。

DCA排序圖的對角線基本反映了蟲癭和幼蟲形態(tài)特征的變化規(guī)律，即調(diào)查時期由春季向秋季轉(zhuǎn)變的過程，同時反映了柳厚壁葉蜂蟲癭內(nèi)幼蟲的生長發(fā)育過程。蟲癭壁厚和幼蟲體寬兩個指標(biāo)距離其他形態(tài)指標(biāo)較遠(yuǎn)，即這兩個形態(tài)指標(biāo)與其他指標(biāo)的相關(guān)性較差，這與PCA的研究結(jié)果一致。由于納入分析的數(shù)據(jù)包括蟲癭形態(tài)和幼蟲形態(tài)兩類，所以在進(jìn)行不同組別數(shù)據(jù)之間的DCA分析時，排序軸存在明顯差別。

A: 線性回歸分析；B: 條件線性回歸分析。A: Linear regression analysis；B: Conditional linear regression analysis.圖5 柳厚壁葉蜂蟲癭厚與幼蟲體長的線性回歸和條件線性回歸分析Fig.5 Linear regression and conditional linear regression analysis between gall thick and larva length of P. dolichura

主成分分析及DCA分析結(jié)果中，不同調(diào)查時期柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲均有較為明顯的界限與分布范圍。蟲癭及幼蟲的8個形態(tài)指標(biāo)在不同調(diào)查時期明顯聚為3類，反映出柳厚壁葉蜂蟲癭及幼蟲各形態(tài)指標(biāo)在不同發(fā)育時期呈現(xiàn)一定的規(guī)律性，即4月23日之前，蟲癭及幼蟲皆處于初生狀態(tài)，發(fā)育都比較緩慢，形態(tài)變化較?。?月26日—9月29日，蟲癭與幼蟲皆處于生長階段，發(fā)育平穩(wěn)，體型增長較快，規(guī)律性較強(qiáng)；10月12日之后，幼蟲進(jìn)入老熟階段，幼蟲各形態(tài)數(shù)據(jù)突然增大，而蟲癭的形態(tài)數(shù)據(jù)變化較小，兩類形態(tài)數(shù)據(jù)的關(guān)系從線性轉(zhuǎn)變?yōu)闂l件線性關(guān)系。

致癭昆蟲在蟲癭中以植物組織為食或從植物的篩管中獲取營養(yǎng)[34-35]，為擴(kuò)大蟲癭內(nèi)部昆蟲的取食面積，獲取更多營養(yǎng)來供給幼蟲，就必須通過增大蟲癭體積來增大內(nèi)部表面積。本研究發(fā)現(xiàn)，幼蟲老熟階段前(9月)柳厚壁葉蜂蟲癭的形態(tài)隨著幼蟲的體長、體寬增加不斷增長，且二者的變化趨勢基本一致，可能是由于致癭昆蟲取食或者產(chǎn)卵刺激植物組織導(dǎo)致蟲癭不斷增長[36]，隨著蟲癭內(nèi)幼蟲的生長，刺激程度不斷積累，蟲癭也會逐漸增厚變大。因此，蟲癭的形態(tài)指標(biāo)可作為估計害蟲發(fā)育狀態(tài)和預(yù)測危害程度的重要依據(jù)[37]。當(dāng)柳厚壁葉蜂幼蟲進(jìn)入老熟階段初期，由于大齡幼蟲取食量的增加，幼蟲形態(tài)和體積發(fā)生劇變，蟲癭與幼蟲表現(xiàn)出條件線性關(guān)系，就二者代表性指標(biāo)而言，只有當(dāng)幼蟲體長≤6.90 mm時，蟲癭厚和幼蟲體長才存在線性關(guān)系，且這一階段的蟲癭癭室達(dá)到最大、癭壁達(dá)到最厚，隨著幼蟲進(jìn)入老熟階段，發(fā)育至不食不動狀態(tài)，蟲癭的增長速度減緩甚至停止，最后隨著幼蟲離開蟲癭而略皺縮[7]。

關(guān)于致癭昆蟲與蟲癭之間的互作機(jī)制， Hapai等[38]和陳湖等[39]認(rèn)為，致癭昆蟲通過取食蟲癭中特殊營養(yǎng)層細(xì)胞來維持生存，而營養(yǎng)層細(xì)胞又會不斷進(jìn)行增殖分化供給蟲體生長所需的營養(yǎng)，蟲癭大小和質(zhì)量的增加可能與營養(yǎng)層細(xì)胞愈傷組織的增生有關(guān)。外在影響因素如蟲癭密度、分布范圍以及所在氣候環(huán)境，內(nèi)在影響因素如致癭昆蟲釋放刺激物的時間、種類、數(shù)量等都可能是造成蟲癭在幼蟲老熟階段前不斷生長的原因，具體機(jī)制仍將是后續(xù)研究的重點。

致謝：誠摯感謝山西農(nóng)業(yè)大學(xué)南宏偉副教授、禹飛講師和田成講師對數(shù)據(jù)分析提出寶貴建議。