陳 婷, 黃中豪,*, 黃乘明, 3,*, 周岐海, 韋 華

1 珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)與環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣西師范大學(xué), 桂林 541006 2 廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣西師范大學(xué), 桂林 541006 3 中國(guó)科學(xué)院動(dòng)物研究所動(dòng)物生態(tài)與保護(hù)生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100008

棲息地選擇是動(dòng)物長(zhǎng)期適應(yīng)生存環(huán)境的結(jié)果,動(dòng)物總是偏向選擇最能滿足自身需求的場(chǎng)所作為棲息地[1]。動(dòng)物對(duì)棲息地的選擇與利用受到諸多生態(tài)因子的影響,如氣候條件、生境特征、食物可獲得性、捕食與競(jìng)爭(zhēng)等[2]。其中,食物的空間分布和數(shù)量對(duì)動(dòng)物棲息地的選擇具有重要作用[3- 6]。具體來說,動(dòng)物偏向選擇食物豐富的地方作為棲息地,表現(xiàn)為動(dòng)物對(duì)特定區(qū)域的利用頻率與食物資源的數(shù)量和質(zhì)量顯著相關(guān)。例如Huang等[7]在比較同域分布的獼猴(Macacamulatta)與熊猴(M.assamensis)的棲息地利用時(shí)發(fā)現(xiàn),兩種動(dòng)物均偏向選擇喜食食物較多的區(qū)域。捕食風(fēng)險(xiǎn)也是動(dòng)物棲息地利用的重要影響因素,即避免選擇捕食風(fēng)險(xiǎn)高的區(qū)域,盡管這些區(qū)域食物分布非常豐富[8, 9]。如神農(nóng)架川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)傾向于選擇原始森林作為棲息地,因?yàn)樵忌值闹脖桓叽蠖芗?更有利于躲避捕食者[4]。弄崗熊猴更喜歡待在崖壁和山頂?shù)热祟愲y以接近的地方,即使在食物缺乏時(shí)期,它們也不會(huì)下到食物相對(duì)豐富的低洼地帶覓食[10]。另外,溫度調(diào)節(jié)也會(huì)對(duì)動(dòng)物的生境選擇產(chǎn)生影響,比如太行山的獼猴在冬季傾向待在陽(yáng)光充足、氣溫較高的陽(yáng)坡面,這可能與動(dòng)物的體溫調(diào)節(jié)行為有關(guān)[11]。

黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi),又名烏猿、烏葉猴,屬靈長(zhǎng)目(Primates)、猴科(Cercopithecidae)、疣猴亞科(Colobinae)、烏葉猴屬(Trachypithecus),是國(guó)家Ⅰ級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物,被中國(guó)瀕危動(dòng)物紅皮書列為瀕危種,CITES列入附錄Ⅱ,被IUCN列為瀕危種,分布于中國(guó)的廣西、貴州、重慶及越南北部、老撾等地的石山地區(qū)[12]。黑葉猴的棲息地大都存在破碎化的現(xiàn)象。如扶綏的黑葉猴棲息地受人為活動(dòng)(開墾、伐薪、放牛羊等)影響較大,食物種類也因破碎化而變少和分散[13]。貴州麻陽(yáng)河自然保護(hù)區(qū)的黑葉猴棲息地被耕地分割,食物資源減少,黑葉猴盜食農(nóng)作物的現(xiàn)象時(shí)有發(fā)生[14]。而弄崗自然保護(hù)區(qū)的黑葉猴棲息地的植被保護(hù)較好,雖然氣候條件與扶綏類似,但大部分地區(qū)植被仍保持著原始狀態(tài),人為干擾較少[15]。

近年來,黑葉猴的生態(tài)學(xué)研究涉及很多方面,主要集中在食物組成與覓食行為[16- 19]、活動(dòng)節(jié)律和活動(dòng)時(shí)間分配[20- 24]、家域[20, 25, 26]、夜宿地利用[14, 20, 27- 29]等。關(guān)于弄崗黑葉猴的棲息地利用也有相關(guān)報(bào)導(dǎo)。黃中豪等[30]發(fā)現(xiàn)黑葉猴對(duì)坡向的利用可能受溫度調(diào)節(jié)的影響,表現(xiàn)為旱季低溫時(shí),黑葉猴會(huì)在陽(yáng)光充足的東向坡面曬太陽(yáng);另外,黑葉猴對(duì)山體部位的利用受食物分布的影響,猴群偏向選擇喜食食物充足的山腳和山坡。Zhou等[13]還發(fā)現(xiàn)黑葉猴對(duì)棲息地的利用是在覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)間進(jìn)行權(quán)衡的結(jié)果,表現(xiàn)為頻繁地利用食物少但風(fēng)險(xiǎn)低的山頂和崖壁,但是在食物貧乏時(shí)期,它們也會(huì)到食物豐富而風(fēng)險(xiǎn)高的山坡和山腳覓食。然而,已有研究尚不能完整解釋生態(tài)因素對(duì)黑葉猴棲息地利用的影響,主要原因如下：Zhou等[13]研究期間與本研究期間黑葉猴的食物組成有較大差異,而且兩個(gè)時(shí)期降雨量也差異顯著。降雨量與嫩葉和果實(shí)等食物部位的數(shù)量成正相關(guān)關(guān)系[31, 32],這說明兩個(gè)時(shí)期的食物可獲得性可能存在較大差異。此外,Zhou等[13]沒有考察溫度等生態(tài)因素對(duì)棲息地利用的影響。黃中豪等[30]僅僅研究了旱季時(shí)期猴群的棲息地利用情況。上述研究對(duì)我們深刻理解該物種對(duì)石山生境的適應(yīng)策略是不足夠的。因此,本文對(duì)弄崗黑葉猴棲息地的利用進(jìn)行研究,探討黑葉猴生境利用規(guī)律及其與生態(tài)因子、食物組成的關(guān)系,為深入分析黑葉猴對(duì)石山森林的適應(yīng)策略提供依據(jù)。

1 研究地點(diǎn)、對(duì)象與方法

1.1 研究地點(diǎn)與對(duì)象

本研究地點(diǎn)在弄崗自然保護(hù)區(qū)的弄崗片西北部。弄崗自然保護(hù)區(qū)位于廣西西南部(106°42′28″—107°4′54″E,22°13′56″—22°33′9″N),由東(隴山)、中(弄崗)、西(隴呼)3片組成,總面積約100 km2。保護(hù)區(qū)的地貌類型為裸露巖溶,以峰叢洼地和峰叢谷地為主,峰叢海拔約300—700 m。山體多懸崖峭壁,分布有形態(tài)各異的石洞[33]。植被類型主要為石灰?guī)r山地季雨林,多分布熱帶性較強(qiáng)的高大喬木和藤本植物[34]。研究區(qū)域面積約100 hm2,石山海拔為190—470 m,碳酸鹽巖廣布,水熱條件較好,除少數(shù)山尖和陡壁外,幾乎全為植被覆蓋,森林覆蓋率達(dá)到96%以上[15]。研究期間(2005年9月至2006年8月),借助溫度計(jì)和量雨筒收集每天的溫度與降雨量數(shù)據(jù)。結(jié)果表明研究期間平均溫度為21.6℃;平均最高溫度達(dá)31.9℃,出現(xiàn)在6月;平均最低溫度為8.1℃,出現(xiàn)在12月?？偨涤炅繛?372.8 mm,具有明顯的雨季和旱季。雨季為4月至9月(月降雨量 > 80 mm),降雨量占年總降雨量的87.5%;旱季為10月至3月(月降雨量 < 80 mm),降雨量占12.5%。研究對(duì)象是一群由 9個(gè)個(gè)體組成的黑葉猴,包括1只成年雄性、5只成年雌性和3只嬰幼猴。

1.2 研究方法

把喀斯特石山自上而下劃分為山頂(Hill-top)、崖壁(Cliff)、山坡(Hill slope)、山腳(Hill bottom)及平地(Flat zone)5個(gè)部分。山頂部分指石山的最高處,植被稀疏,多為矮小灌木;崖壁部分指山體坡度為80°—90°的部分,陡峭,植被稀少,僅有少量灌木;山坡部分指山體中部,崖壁的下部,坡度范圍在20°— 60°左右,土壤豐富,植被覆蓋率較高,多喬木;山腳部分指坡度為20°左右的山體部位,植物種類豐富,多高大喬木、藤本植物等;平地部分為峰林或峰叢底部,坡度幾乎等于零的地帶[15, 34]。

將每次掃描取樣作為一個(gè)獨(dú)立樣本,以每月猴群對(duì)不同山體部位利用的次數(shù)占總記錄的比例作為該月對(duì)不同山體利用的比例,再求其平均值來代表全年和不同季節(jié)的利用比例。該方法同樣運(yùn)用于猴群各行為模式下對(duì)山體的利用。采用Kruskal-Wallis來檢驗(yàn)多個(gè)獨(dú)立樣本間的差異;采用Mann-WhitneyU來檢驗(yàn)兩個(gè)獨(dú)立樣本間的差異;采用逐步回歸分析的方法(Stepwise regression),以猴群對(duì)不同棲息地部位的利用比例為因變量,不同生態(tài)因子及食物部位組成為自變量,分析影響黑葉猴棲息地利用的關(guān)鍵因子。所有檢驗(yàn)的顯著性水平設(shè)定為0.05。數(shù)據(jù)的處理和分析均在Microsoft Excel 2010和SPSS 23.0統(tǒng)計(jì)軟件上完成。

2 結(jié)果

2.1 黑葉猴對(duì)不同山體部位的利用

黑葉猴對(duì)不同山體部位的利用頻率差異顯著(χ2=43.063,df=4,P< 0.001)。其中,猴群對(duì)崖壁的平均利用頻率最高,占總記錄的36.67% ± 9.44%;其次是山坡,占32.30% ± 9.57%;山腳和山頂分別占14.15% ± 5.01% 和11.24% ± 8.42%;對(duì)平地的利用最少,僅占5.63% ± 2.92%。

黑葉猴在各行為發(fā)生時(shí)對(duì)不同山體的利用有差異(圖1)(休息：χ2=44.196,df=4,P< 0.001;移動(dòng)：χ2=33.292,df=4,P< 0.001;覓食：χ2=25.383,df=4,P< 0.001)。猴群休息時(shí)對(duì)崖壁的利用頻率最高(43.56% ± 15.17%),依次是山坡(32.39% ± 10.31%)、山頂(14.06% ± 9.94%)、山腳(8.11% ± 8.11%)和平地(1.88% ± 1.64%)。猴群移動(dòng)時(shí)對(duì)山坡的利用頻率最高(38.65% ± 17.02%),依次是崖壁(32.05% ± 12.47%)、山腳(18.03% ± 9.05%)、山頂(8.3% ± 13.53%)和平地(2.97% ± 3.72%)。猴群覓食時(shí)對(duì)山腳的利用頻率最高(30.33% ± 11.29%),依次是山坡(27.48% ± 10.98%)、平地(19.07% ± 9.74%)、崖壁(18% ± 9.23%)和山頂(5.12% ± 7.92%)。

圖1 黑葉猴在各行為模式中對(duì)不同山體部位的利用Fig.1 Limestone hill parts used by Fran?ois′ langur during various activities

2.2 黑葉猴對(duì)不同山體部位利用的季節(jié)性變化

黑葉猴對(duì)不同山體部位的利用無顯著季節(jié)性變化(表1)。無論雨季還是旱季,黑葉猴對(duì)崖壁的利用頻率均最高,依次是山坡、山腳、山頂和平地。黑葉猴在各行為模式下對(duì)山體部位的利用均無顯著季節(jié)性變化(表1)。休息時(shí)對(duì)崖壁的利用頻率最高,其次是山坡和山頂,對(duì)山腳和平地的利用最少。移動(dòng)時(shí)對(duì)山坡的利用頻率最高,其次是崖壁和山腳,對(duì)山頂和平地的利用最少。覓食時(shí),雨季多利用山坡,其次是山腳;旱季多利用山腳,其次是山坡;在平地、崖壁和山頂覓食的比例均較少。

2.3 生態(tài)因子對(duì)山體部位利用的影響

食物可獲得性和氣候條件對(duì)黑葉猴棲息地利用有重要影響。逐步回歸分析表明,花的可獲得性對(duì)山腳的選擇有重要影響,表現(xiàn)為當(dāng)花的可獲得性降低時(shí),黑葉猴增加對(duì)山腳的利用(r=-0.662,P=0.019)。黑葉猴休息時(shí)生態(tài)因子對(duì)山體利用沒有顯著影響。移動(dòng)時(shí),嫩葉的可獲得性對(duì)崖壁的選擇起重要作用,表現(xiàn)為當(dāng)嫩葉可獲得性降低時(shí),黑葉猴增加對(duì)崖壁的利用(r=-0.606,P=0.037)。覓食時(shí),果實(shí)的可獲得性和平均最低溫度是影響平地利用的關(guān)鍵生態(tài)因子;當(dāng)果實(shí)的可獲得性提高、月平均氣溫降低時(shí),黑葉猴會(huì)增加對(duì)平地的利用頻率(果實(shí)可獲得性：r=1.103,P=0.003;平均最低溫度：r=-0.705,P=0.029)。

表1 黑葉猴在不同季節(jié)對(duì)山體部位的利用(%)及其統(tǒng)計(jì)分析(n=12)

2.4 不同山體部位的利用與食物部位組成的關(guān)系

黑葉猴對(duì)不同山體部位的利用與食物組成有密切關(guān)系。采用逐步回歸分析猴群對(duì)不同山體的利用與食物部位組成及食物多樣性的關(guān)系時(shí)發(fā)現(xiàn),花是影響山頂利用的關(guān)鍵因子,表現(xiàn)為當(dāng)猴群利用山頂?shù)念l率提高,采食花的比例也提高(r=0.697,P=0.012);果實(shí)+種子是影響山腳利用的關(guān)鍵因子,表現(xiàn)為當(dāng)猴群利用山腳的頻率提高,會(huì)采食較多的果實(shí)和種子等高質(zhì)量食物(r=0.648,P=0.023)。各行為模式下,影響不同山體利用的關(guān)鍵因子也不同。休息時(shí),花和成熟葉是影響山頂利用的關(guān)鍵因子,表現(xiàn)為當(dāng)猴群在山頂休息的頻率增加,對(duì)花和成熟葉的覓食比例也增加(花：r=0.879,P=0.006;成熟葉：r=0.559,P=0.050);果實(shí)+種子是影響山腳利用的關(guān)鍵因子,當(dāng)猴群提高在山腳休息的頻率時(shí),會(huì)提高采食果實(shí)+種子的比例(r=0.608,P=0.036)。移動(dòng)時(shí)對(duì)山體部位的利用與食物部位組成沒有顯著相關(guān)關(guān)系。覓食時(shí),果實(shí)+種子是影響山坡利用的關(guān)鍵因子,表現(xiàn)為當(dāng)猴群在山坡覓食的頻率提高,會(huì)降低對(duì)果實(shí)+種子的覓食比例(r=-0.664,P=0.018);嫩葉是影響山腳利用的關(guān)鍵因子,表現(xiàn)為當(dāng)猴群利用山腳的頻率提高,嫩葉的覓食比例降低(r=-0.614,P=0.034)。

3 討論

3.1 黑葉猴對(duì)山體的選擇與利用

黑葉猴對(duì)崖壁和山坡的利用頻率較高,并將崖壁作為主要休息場(chǎng)所,山坡和山腳為主要移動(dòng)和覓食場(chǎng)所,對(duì)山頂、平地的利用較少。崖壁地勢(shì)較高,視野開闊,有利于在休息時(shí)及時(shí)發(fā)現(xiàn)潛在危險(xiǎn);而山坡和山腳植物種類豐富,植被蔥郁,不但利于覓食還有遮蔽性強(qiáng)的特點(diǎn)。該結(jié)果與Zhou等[13]對(duì)同一群黑葉猴的山體利用研究結(jié)果存在差異(表2)。Zhou等[13]表明,黑葉猴對(duì)山頂崖壁的利用顯著高于山坡山腳,且很少下到平地覓食,可能是兩個(gè)時(shí)期的食物資源和氣候存在差異。從降雨量來看,本研究的年降雨量為1372.8 mm,高于Zhou等[13]研究期間的977 mm。降雨量與嫩葉、果實(shí)等食物部位的數(shù)量呈明顯正相關(guān)關(guān)系[31, 32]。這說明本研究時(shí)期的食物資源總量可能多于Zhou等[13]的研究時(shí)期。從食物組成上看,本研究期間猴群采食的果實(shí)較少,沒有顯示出對(duì)山腳利用頻率的增加,主要原因在于食物種類的分布格局不同。據(jù)周岐海[39]描述,旱季時(shí)山坡的樹葉都變黃或凋落,猴群只能冒險(xiǎn)到山腳平地大量采食圍涎樹(Pithecellobiumclypearia)的果實(shí)和種子。圍涎樹主要分布在山腳平地,能提供大量的果實(shí)和種子,是猴群旱季時(shí)期的主要替代食物[39]。這種大斑塊狀分布格局使黑葉猴不需要花費(fèi)太多時(shí)間就能采食到果實(shí)和種子,隨后快速回到崖壁休息,因此盡管猴群對(duì)果實(shí)的采食量增加,但是對(duì)平地的利用頻率卻沒有顯著提高。Zhou等[13]還指出,黑葉猴傾向選擇山頂崖壁可能是以前存在偷獵現(xiàn)象時(shí)造成的;雖然后來偷獵現(xiàn)象幾乎絕跡,但是依賴山頂崖壁的習(xí)性保留了下來。而本研究中黑葉猴較于Zhou[13]時(shí)期表現(xiàn)出對(duì)山體利用的坡位下移,可能與食物資源的分布有關(guān)。與Zhou[13]時(shí)期相比,本研究黑葉猴旱季時(shí)對(duì)成熟葉的采食量顯著增加[40]。石山森林中,喬木主要分布在山體的中下部[34],大量采食樹葉可能會(huì)增加猴群對(duì)山體中部的利用頻率。生活在扶綏的黑葉猴也表現(xiàn)出偏向利用山頂?shù)默F(xiàn)象,但原因與Zhou等[13]的研究有差異,主要原因是山頂?shù)南彩呈澄锩芏纫@著高于山坡[41]。金佛山的黑葉猴則表現(xiàn)出與本研究相同的結(jié)果[42],它們偏向選擇山體的中間位置而不喜歡偏上和偏下的位置,可能原因是資源普遍分布在山體中部。同樣的結(jié)果還出現(xiàn)在其他靈長(zhǎng)類上,例如生活在云南塔城的滇金絲猴(Rhinopithecusbieti)也偏向選擇山體的中部,對(duì)上、下部表現(xiàn)出明顯的回避,主要由于中部既能滿足食物需求,又能保證猴群的安全[5]。鄰近同一類型生境中的白頭葉猴(Trachypitheucsleucocephalus)也表現(xiàn)出對(duì)山體中部利用較多的現(xiàn)象,對(duì)山頂和平地的利用率幾乎為零,同樣也是因?yàn)樯襟w中部植物類型豐富,同時(shí)具有遮蔽性強(qiáng)、利于覓食的特點(diǎn)[1]。

表2 不同地區(qū)棲息地特征與黑葉猴的活動(dòng)坡度

3.2 生態(tài)因子對(duì)山體利用的影響

黑葉猴對(duì)棲息地的利用在很大程度上由覓食利益決定,這與其他黑葉猴棲息地利用的研究結(jié)果相似[13, 41]。黑葉猴以樹葉為主食,喜食嫩葉;但是在食物缺乏時(shí)期,猴群會(huì)采食分布廣泛但營(yíng)養(yǎng)價(jià)值較低的成熟葉來替代嫩葉[16]。這時(shí)黑葉猴會(huì)增加在崖壁休息的時(shí)間,并通過減少移動(dòng)來保存能量[36]。當(dāng)食物可獲得性升高,黑葉猴會(huì)選擇到山腳甚至平地這些植物種類豐富的地方覓食,尤其是當(dāng)果實(shí)等高質(zhì)量食物出現(xiàn)時(shí),黑葉猴會(huì)顯著提高對(duì)平地的利用。對(duì)山體利用與食物部位組成的關(guān)系進(jìn)行分析時(shí)也發(fā)現(xiàn),黑葉猴對(duì)山腳的利用頻率越高,采食的果實(shí)和種子越多。黑葉猴采食的果實(shí)和種子多來源于圍涎樹、鐵屎米(Canthiumdicoccum)、雞皮果(C.anisum)等[38, 39],而這些植物多分布于山腳和平地,所以極可能是這些植物的果實(shí)和種子吸引猴群過來覓食。同樣的現(xiàn)象也出現(xiàn)在同域分布的熊猴上,熊猴的主要食物為蕓香竹(Indocalamuscalcicolus),這種植物主要分布在崖壁和山頂,而研究結(jié)果也顯示熊猴多在崖壁上覓食[10]。Yamada和Muroyama[44]比較了分別生活在食物充裕和食物貧乏區(qū)域的兩群日本獼猴(Macacafuscata)的生境選擇,發(fā)現(xiàn)兩者具有很大差異：生活在食物貧乏區(qū)域的日本獼猴更頻繁地到人工林與人類居住區(qū)的鄰接處覓食,而生活在食物充裕區(qū)域的日本獼猴幾乎不會(huì)到該鄰接處尋找食物。

捕食風(fēng)險(xiǎn)也可能是影響黑葉猴棲息地利用的重要因素之一,并且存在覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)之間的權(quán)衡。該結(jié)論在其他黑葉猴相關(guān)研究中也有體現(xiàn)[13, 30, 41, 45]。當(dāng)山頂上花的可獲得性升高,黑葉猴會(huì)減少對(duì)山腳的利用,且對(duì)山頂?shù)睦眠€隨著成熟葉的采食比例的增加而增加,這表明當(dāng)猴群在山頂找到替代喜食的食物時(shí),它們更傾向在低風(fēng)險(xiǎn)的山頂?shù)纳弦捠?。成熟葉雖然口感和營(yíng)養(yǎng)不佳,但數(shù)量多且分布廣,采食成熟葉是黑葉猴應(yīng)對(duì)食物種類短缺的策略[38]。猴群對(duì)山腳的利用頻率隨著果實(shí)和種子的采食比例的增加而增加;當(dāng)山頂上的食物減少時(shí),猴群會(huì)增加到風(fēng)險(xiǎn)高的山腳覓食的頻率。同樣結(jié)果也出現(xiàn)在同一地區(qū)不同時(shí)期的黑葉猴群上。Zhou等[13]的結(jié)果表明,黑葉猴較多的利用山頂崖壁,盡管不具有覓食的優(yōu)勢(shì),但是安全性較高;只有在嫩葉和果實(shí)缺乏的旱季,黑葉猴才會(huì)冒險(xiǎn)到安全性低的山腰、平地覓食。Zeng等[43]對(duì)麻陽(yáng)河黑葉猴的研究也表明,猴群在選擇棲息地時(shí)雖然傾向于靠近水源,但是不會(huì)靠近農(nóng)田,除非在食物資源短缺的季節(jié),當(dāng)人類或其他威脅不存在時(shí),才到農(nóng)田尋找食物。

綜上所述,黑葉猴選擇崖壁作為主要的休息場(chǎng)所,而山坡和山腳是主要的移動(dòng)和覓食場(chǎng)所。黑葉猴對(duì)棲息地的選擇受到花、果實(shí)等食物可獲得性的影響,并與食物部位組成,尤其是花、果實(shí)和種子、成熟葉有顯著相關(guān)性。黑葉猴對(duì)棲息地的選擇是在覓食利益與風(fēng)險(xiǎn)之間進(jìn)行權(quán)衡的結(jié)果。

致謝：黃恒善對(duì)野外數(shù)據(jù)收集提供幫助,弄崗國(guó)家級(jí)保護(hù)區(qū)管理局對(duì)研究給予支持,University of Illinois的Paul A. Garber教授幫助寫作，特此致謝。