龔小燕,黃太福,吳 濤,張佑祥,彭清忠,劉志霄

吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000

溶洞(Karst cave)是由于喀斯特作用而形成的地下空腔,其內(nèi)部環(huán)境黑暗,小氣候相對穩(wěn)定,是許多動物類群(尤其是蝙蝠)棲息、繁育及避敵的適宜場所[1- 2]。

近20多年以來,棲息地選擇已逐漸成為種群生態(tài)學(xué)研究的熱點,而由于蝙蝠具有特殊的形態(tài)、生理、生態(tài)與行為習(xí)性[3],其棲息地選擇的研究受到越來越多的重視[4- 7]。

皮氏菊頭蝠(Rhinolophuspearsoni)又名絨毛菊頭蝠,隸屬于翼手目(Chiroptera)菊頭蝠科(Rhinolophidae)菊頭蝠屬(Rhinolophus),廣泛分布于我國南方及其鄰近區(qū)域[8],是典型的洞棲食蟲性蝙蝠,為洞穴生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵種類,具有重要的生態(tài)生物學(xué)研究價值[9]。目前,關(guān)于皮氏菊頭蝠的研究主要涉及形態(tài)、回聲定位、捕食行為、心電圖、分類分布等方面[10- 15],而有關(guān)其在溶洞中的棲息生態(tài)特征還缺乏系統(tǒng)的研究報道。鑒于該蝠分布的廣泛性、代表性及生態(tài)意義的普遍性,我們結(jié)合湘西州和張家界市溶洞眾多的生態(tài)環(huán)境與資源特點[16- 17],對其棲息生態(tài)特征進行了較為系統(tǒng)的研究,以期為洞棲性蝙蝠棲息生態(tài)學(xué)的比較研究及物種保護實踐提供基本資料。

1 研究區(qū)域簡況與研究方法

1.1 湘西州與張家界市簡況

湘西土家族苗族自治州(109°10′—110°22.5′E,27°44.5′—29°38′N,簡稱湘西州)位于武陵山脈東部,地處我國動物地理區(qū)劃中的華中區(qū)、華南區(qū)和西南區(qū)的交匯地帶,總面積約1.5萬km2,受多條河流影響,境內(nèi)喀斯特地貌發(fā)育良好,溶洞廣布,屬中亞熱帶季風(fēng)性濕潤氣候[16],適宜于蝙蝠的棲息和繁衍。張家界市(109°40′—111°20′E,28°52′—29°48′N)位于湖南省西北部及武陵山區(qū)的腹地,地處云貴高原與洞庭湖沉降區(qū)的結(jié)合部,總面積約0.97萬km2,地形復(fù)雜,溝谷眾多,水系發(fā)達(dá),巖溶地貌發(fā)育良好,屬中亞熱帶山原型季風(fēng)性濕潤氣候[17]。

1.2 研究方法

1.2.1物種鑒別

在前期調(diào)查中,項目組成員已經(jīng)積累了豐富的蝙蝠野外辨識經(jīng)驗,可依據(jù)體型、毛色、棲息行為等特征辨認(rèn)域內(nèi)常見的蝙蝠種類。本文的研究對象(皮氏菊頭蝠)體型中等偏大,毛色深棕或棕褐色[9,18],棲息時翼膜通常緊緊地包裹著身體,僅稍露背部及頭部,與其他的蝠種易于區(qū)別。

1.2.2觀測方法、溶洞類型劃分與數(shù)據(jù)分析

近年,項目組在湘西州(吉首市、永順縣、古丈縣、花垣縣、龍山縣和鳳凰縣)及張家界市境內(nèi)進行生物資源本底調(diào)查的過程中,觀察到不同種類的蝙蝠之間存在棲息行為及生態(tài)習(xí)性方面的明顯差異。基于前期調(diào)查,我們自2016年1月起,選擇了25個溶洞對皮氏菊頭蝠的棲息生態(tài)特征進行了觀測。進洞考察時,采用強光燈掃視肉眼可達(dá)之處,對觀察到的蝙蝠的相關(guān)數(shù)據(jù)進行測量記錄。通過尼康D800單反相機對蝙蝠的棲息生態(tài)特征進行拍攝或錄相。通過高性能的智能手機內(nèi)置的軟件功能記錄溶洞的GPS及海拔數(shù)據(jù)。對于洞道的長度、棲點(roostpoint,蝙蝠在洞道中的具體棲掛位點)高度、棲點離洞口的距離、棲點溫度(roostsite temperature,蝙蝠棲掛點附近的巖壁溫度)及蝙蝠的體溫則分別采用UT391+激光測距儀(量程60 m,精確度±1.5 mm)和標(biāo)智GM700手持式激光測溫儀(測量范圍-50—700℃,精確度±1.5℃)進行測量。測量體溫時,將儀器置于離蝙蝠身體1—2 cm處,以減少對蝙蝠的干擾并保證數(shù)據(jù)的有效性與同一性。

依據(jù)洞道長度及復(fù)雜程度將溶洞劃分為三類：Ⅰ類：洞道長度≤100 m,洞道結(jié)構(gòu)簡單,為單洞道；Ⅱ類：洞道長度介于100—500 m,洞道結(jié)構(gòu)相對復(fù)雜,具分支；Ⅲ類：洞道長度≥500 m,洞道結(jié)構(gòu)復(fù)雜,洞道分支多且分層,具有多個明顯或隱蔽的洞口。

每個溶洞的地理位置、內(nèi)部結(jié)構(gòu)、開發(fā)利用程度及周邊的人文景觀差異較大,我們通過觀察洞外植被、洞內(nèi)景觀受破壞的程度,結(jié)合對當(dāng)?shù)鼐用竦膯柧碚{(diào)查等綜合信息將洞內(nèi)蝙蝠受人為干擾的程度劃分為三級：“強”(洞內(nèi)鐘乳石破壞較大,人為垃圾較多,常有人進洞游玩)、“中”(洞穴處于公路或村落附近,洞周植被破壞嚴(yán)重,偶有牲畜或人進洞避雨或玩耍)、“弱”(位置較為偏僻或洞口較為隱蔽或危險性較高,洞口植被相對較好,鮮有人進洞)。

依據(jù)蝙蝠棲掛點離地面的高度(棲點高度roostpoint height)及其隱蔽性進行棲點安全性評價：“安全性高”,棲點位置較高(大于3 m)或棲點位于較為隱蔽的地方,蝙蝠不太容易受到人及其他動物的傷害或不易被發(fā)現(xiàn)；“安全性中”,棲點離地面的高度在2—3 m之間,一般身高的人需借助工具才可傷害到蝙蝠；“安全性低”,棲點高度在2 m以下,蝙蝠容易受到人或其他動物的干擾或傷害。

調(diào)查期間,觀察到自然光射入洞內(nèi)的最大深度通常不超過40 m,因此,我們以40 m作為間距予以洞段劃分,共分為13個洞段：0—40、40—80、80—120、120—160、160—200、200—240、240—280、280—320、320—360、360—400、400—440、440—480、480—520 m；通常人伸手及踮腳的一般高度在2 m左右,故將2 m作為棲點高度劃分的依據(jù),共分8個區(qū)段：0—2、2—4、4—6、6—8、8—10、10—12、12—14、14—16 m。

采用Excel軟件功能對棲息行為、棲點、體溫等數(shù)據(jù)進行整理與初步統(tǒng)計,使用SPSS 22.0中的獨立樣本t檢驗與單因素方差分析法(ANOVA)對皮氏菊頭蝠的體溫與棲點溫度進行顯著性檢驗、相關(guān)性分析與作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 種群數(shù)量及分布情況

在25個溶洞中,總共記錄到皮氏菊頭蝠450只次(Individual-by-times, IBT),分布海拔介于248—911 m,約86%的只次棲于Ⅲ類溶洞,而棲于Ⅰ類和Ⅱ類溶洞中的只次分別為5%和9%(表1)。在湘西州和張家界市的溶洞中全年均可發(fā)現(xiàn)該蝠的棲息,常見其獨棲或集數(shù)只至20只左右的小群棲息。

表1 所調(diào)查溶洞的基本情況

IBT：只次 Individual-by-times；Ⅰ：Ⅰ類洞穴(洞道長度≤100 m,洞道結(jié)構(gòu)簡單,為單洞道)Cave type Ⅰ(cave length≤100 m, singlar and simple cave tunnel)；Ⅱ：Ⅱ類洞穴(洞道長度介于100—500 m,洞道結(jié)構(gòu)相對復(fù)雜,具分支)Cave type Ⅱ(cave length 100—500 m, relatively complex and branching cave tunnel)；Ⅲ：Ⅲ類洞穴(洞道長度≥500 m,洞道結(jié)構(gòu)復(fù)雜,洞道分支多且分層,具有多個明顯或隱蔽的洞口)Cave type Ⅲ(cave length ≥500 m, very complexand multi-branching-storied cave tunnel)

2.2 棲息位置及姿勢

皮氏菊頭蝠棲點離洞口的平均距離為(233.0±125.84) m(n=450),主要集中在440 m之內(nèi)(占99.3%),其中在200—280 m范圍內(nèi)的個體數(shù)較多,約占1/3(33%),而離洞口440 m以上的洞段,其分布數(shù)量很少(僅為0.7%)。棲點的平均高度為(6.67±12.54) m(n=450),個體的棲點高度通常在2—10 m之間(84%),其中在6—8 m范圍內(nèi)的個體數(shù)較多(34%),而棲點離地面的高度超過10 m之后,所觀察到的個體數(shù)很少(6.7%),棲高在2 m以下的個體數(shù)也僅占9.3%(圖1)。

圖1 皮氏菊頭蝠棲點離洞口的距離及棲點高度的分布(只次/individual-by-times, IBT)Fig.1 Distribution of roostpoint distance from cave entrance and height from cave ground for Rinolophus pearsoni

該蝠種主要棲掛于洞道的側(cè)壁面(64%),其余則棲掛于洞道頂壁的巖板面、凹窩內(nèi)及鐘乳石的下段或尖端(36%)(表2),通常采用“雙足爪倒掛身體”(簡稱“雙足倒掛”)的姿勢棲息(63.8%),但“單足爪倒掛身體”(簡稱“單足倒掛”)棲息的個體也較常見(36.2%),其中使用左足倒掛(20.2%)的頻率稍高于右足(16%)。約64%的個體的棲點“安全性高”,而“安全性低”和“安全性中”的棲點分別為17.6%和18.4%。

表2 皮氏菊頭蝠(Rinolophus pearsoni)的棲點位置分布

注：①：洞道的頂壁巖板面 Cave ceiling；②：洞道的側(cè)壁面 Side walls of cave；③：狹縫間 Crevices；④：凹窩內(nèi) Pits；⑤：鐘乳石的下段或尖端 stalactite tips；IBT：只次 Individual-by-times；—：無 No content

2.3 體溫與棲點溫度

圖2 皮氏菊頭蝠體溫與棲點溫度之間的線性關(guān)系 Fig.2 Linear correlation between body and roostsite temperature(℃) of Rinolophus pearsoni

通過對皮氏菊頭蝠4個部位(翼膜、背毛、耳部和鼻部)的溫度進行ANOVA單因素方差分析,結(jié)果顯示：它們之間不存在顯著性差異(P>0.05,F=0.204,P=0.893),變化也缺乏規(guī)律性,其體溫介于10.7—25.2℃之間,平均值為(15.9±3.5)℃(n=38),而棲點溫度的變化范圍是10.2—22.7℃,平均值為(14.9±3.0)℃(n=38)。通過獨立樣本t檢驗對該蝠棲點溫度與體溫進行分析,結(jié)果顯示：體溫和棲點溫度之間不存在顯著性差異(P>0.05,F=1.468,P=0.230),但體溫(Y)總是稍高于棲點溫度(X)(平均值之差為1℃),并且兩者之間呈線性正相關(guān),其關(guān)系式為：Y=1.16X-1.3279(X∈[10.7, 25.2],R2=0.9855,圖2)。

3 討論

3.1 皮氏菊頭蝠的棲點選擇

皮氏菊頭蝠作為典型的洞棲性蝙蝠,通常在溶洞中蟄伏及繁育[19]。在湘西州及張家界市境內(nèi),其棲息的溶洞海拔可能介于200—1000 m之間,這也是域內(nèi)絕大多數(shù)山體的海拔高度范圍。溶洞通常位于山體內(nèi),因此一般也籠統(tǒng)地被稱為“山洞”或“巖洞”。該蝠喜棲于洞道的側(cè)壁,離地高度通常在2 m以上,絕大多數(shù)個體棲息于洞道長而結(jié)構(gòu)復(fù)雜的溶洞。洞道寬闊、分支多而分層,可供蝙蝠選擇的棲掛位點及微生境豐富多樣,既有利于降低種內(nèi)及種間的空間競爭,也有利于其隱藏、避敵、繁育及冬眠,特別是在受到人類及其他動物干擾時,蝙蝠可隨時變換位置而無需離開該洞,以減少能耗。

大菊頭蝠(Rhinolophusluctus)和西南鼠耳蝠(Myotisaltarium)的棲點距洞口的平均距離分別為(38.00±26.93) m(n=20)和(118.30±71.32)m(n=361),棲點高度的平均值分別為(2.24±1.73) m(n=20)和(4.06±2.14) m(n=361)。將皮氏菊頭蝠與大菊頭蝠[20]相比,前者的棲點通常離洞口的距離((233.03±125.84) m,n=450)較遠(yuǎn)而離地面的位置較高((6.67±12.54) m,n=450),較常棲掛于鐘乳石的尖端或下段,而后者較常見于洞道的凹窩處。與西南鼠耳蝠[21]相比,皮氏菊頭蝠的棲點在洞道中的位置也較深,離地面的距離也較高?？傮w上,這3種蝙蝠都主要選擇在離洞口較近的洞段分散或獨棲冬眠,棲點大多位于洞道的側(cè)壁,大菊頭蝠[20]最靠近洞口,棲點離地面的位置也最低,西南鼠耳蝠也多在洞口段冬眠,棲點位置較為多樣,而皮氏菊頭蝠多選擇在洞道較深及位置較高處冬眠,鐘乳石尖端或下段是其常見的棲掛點。此外,溶洞中的氣象因子(溫、濕度和CO2含量)存在時空異質(zhì)性[22],而3種蝙蝠的微環(huán)境溫度(即棲點溫度)也存在差異,其中大菊頭蝠((10.62±2.05)℃,n=14)和西南鼠耳蝠((10.35±4.14)℃,n=113)的棲點溫度較為接近,皮氏菊頭蝠((14.9±3.0)℃,n=38)的相對較高,表明3種蝙蝠喜居的洞段存在溫度上的差異,皮氏菊頭蝠所棲洞段的溫度較高,洞段也較深?？梢?這3種蝙蝠在棲點選擇方面存在分化現(xiàn)象,顯然對于它們與其他種類的蝙蝠(如中華菊頭蝠Rhinolophussinicu、大蹄蝠Hipposiderosarmiger等)的空間及時間生態(tài)位分化的系統(tǒng)深入研究有助于揭示洞棲性蝙蝠的共存機制[23]。

3.2 皮氏菊頭蝠的棲掛姿勢

皮氏菊頭蝠與大菊頭蝠的棲掛姿勢相似,在自然深睡的狀態(tài)下翼膜緊緊地包裹著身體,僅露出少部分的頭部及背部(圖3a、b),但大菊頭蝠個體較大,外觀上更為狹長筆直,易于識別,并且皮氏菊頭蝠“單足倒掛”的姿勢(36.2%)較大菊頭蝠多(14%)。雖然皮氏菊頭蝠也可集小群育幼或冬眠(圖3c、d),但并不像中華菊頭蝠(R.sinicus)那樣集群冬眠時個體之間緊靠在一起,而在自2007年以來的洞穴調(diào)查過程中,我們從未見到大菊頭蝠2只或多只在一起冬眠或棲息的情況(母仔除外),通常一個溶洞內(nèi)僅有一只大菊頭蝠,即使不只一只,它們之間的距離也很遠(yuǎn)。西南鼠耳蝠的棲息姿勢及棲點則較為多樣,除了懸空倒掛外,還常見其以腹部貼壁倒掛、呈匍匐狀臥伏于橫縫間或擠進呈垂直狀的豎縫間等隱蔽處冬眠[21]。不同蝙蝠之間棲掛姿勢及集群模式方面的差異,可能需要從體制構(gòu)造、行為遺傳、進化生態(tài),尤其是骨骼系統(tǒng)、肌肉系統(tǒng)等功能形態(tài)學(xué)或生態(tài)功能學(xué),以及翼手類行為或進化生態(tài)學(xué)角度予以理解,這需要進一步的研究。

圖3 皮氏菊頭蝠的棲掛姿勢及冬眠群Fig.3 Roosting posture and hibernating group of Rinolophus pearsonia：雙足倒掛在洞側(cè)壁上的姿勢 Upside-down roosting posture by two-feet hanging under the side wall of karst cave；b：單足倒掛在鐘乳石下段的姿勢 Upside-down roosting posture by one-foot hanging under the tip section of stalactite；c：堂樂洞石壁長廊洞段的冬眠群 Hibernating group in Shibichanglang section of Tangle cave；d：永順縣芙蓉鎮(zhèn)保坪村無名洞的冬眠群 Hibernating group in Wumingdong cave, Baoping village, Furong town, Yongshun county

3.3 皮氏菊頭蝠冬眠期的體溫及棲點溫度

冬眠是動物應(yīng)對冬季寒冷及食物缺乏的一種行為及生理機制,期間存在著間期性或周期性短暫覺醒現(xiàn)象[3]。冬眠期自然醒來或受到干擾后,蝙蝠通常會飛往洞道的深處,尋找隱蔽性更好或更高的棲點繼續(xù)冬眠,因此,復(fù)雜的洞道系統(tǒng)有利于其隨時調(diào)整棲位,找到安全合適的棲點,節(jié)省能量,但無論棲點位于何處,處于自然狀態(tài)下的蝙蝠的體溫都稍高于其環(huán)境溫度約1℃?？墒?在受到人為干擾時,其體溫會逐漸升高,當(dāng)體溫升高到18—20℃以上時,多數(shù)蝙蝠會醒來飛走。

測量及分析發(fā)現(xiàn),皮氏菊頭蝠的平均體溫及體溫變化范圍均高于大菊頭蝠[20]和西南鼠耳蝠[21],而大菊頭蝠與西南鼠耳蝠的平均體溫非常接近,其主要原因可能是,后兩者的棲點通?？拷纯?而前者的棲點離洞口更遠(yuǎn),受洞外氣溫的影響更小。

3.4 皮氏菊頭蝠的種群數(shù)量變化及種群保護

冬眠期間,皮氏菊頭蝠的數(shù)量稍多,在同一處可集成數(shù)只至20左右的小群冬眠,但更常見的是獨棲冬眠,而夏秋時節(jié)在溶洞中日眠的數(shù)量明顯減少,僅偶見其于偏僻洞穴中集小群育幼或獨棲,這一方面可能是皮氏菊頭蝠存在遷移現(xiàn)象,可隨季節(jié)或月份氣候及食物條件的變化而遷往其他區(qū)域或遷至同一區(qū)域的其他洞穴棲息,另一方面也可能受到人為干擾因素的影響,繁育期間更多地選擇人跡罕至的僻靜洞穴育幼而避免人類的干擾。

洞棲性蝙蝠在洞穴中冬眠、日眠及育幼,依賴洞穴環(huán)境生存及繁衍[24- 25],因此保護好天然溶洞是洞棲性蝙蝠種群保護的根本所在,也是自然生態(tài)保護的重要方面,應(yīng)該引起地方政府及有關(guān)部門的足夠重視,總體而言,因地制宜,采取切實可行的措施減少人類對天然溶洞的干擾與破壞是保護洞棲性蝙蝠的有效途徑。

致謝：彭樂、王敏、鄭小芳、向穎、肖雨晴等同學(xué)參加了部分野外工作,特此致謝。