伍一寧，許 楠，王 賀，鐘海秀，李金博，王麗媛，楊立賓，VIADISLAV Leonov，SERGEY Tsurikov，倪紅偉，鄒紅菲

（1.東北林業(yè)大學野生動物資源學院，黑龍江 哈爾濱 150040；2.黑龍江省科學院自然與生態(tài)研究所，黑龍江 哈爾濱 150040；3.俄羅斯科學院謝韋爾佐夫生態(tài)與進化研究所，莫斯科 119071）

近百年來，由于工業(yè)革命迅猛發(fā)展以及人類活動的加劇，全球大氣CO2濃度上升迅猛。IPCC指出按照當前增長速率，大氣CO2濃度已經(jīng)由工業(yè)革命前的 280 μmol·mol-1增加到目前的 370 μmol·mol-1，預計到21世紀中期CO2濃度將達到550 μmol·mol-1，到 21 世紀末期將超過 700 μmol·mol-1[1]。CO2作為光合作用中最基礎(chǔ)的原料之一，其濃度的升高影響由光合作用驅(qū)動的生態(tài)過程，促進了植物的光合作用以及增加的光合產(chǎn)物由植物韌皮部輸送到地下生態(tài)系統(tǒng)，而增加的這部分地下碳輸入也是給土壤動物提供能量和養(yǎng)分的關(guān)鍵，因此可以直接或間接地影響土壤動物的群落結(jié)構(gòu)和生態(tài)功能[2]。土壤動物群落對全球變化的響應(yīng)研究，將是保護土壤生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性、維持生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性的關(guān)鍵[3]。

目前，關(guān)于CO2濃度升高已經(jīng)開展近30年，隨著土壤生態(tài)學與全球變化的相關(guān)研究的不斷深入，關(guān)于土壤動物對CO2濃度升高響應(yīng)的研究逐漸受到關(guān)注。已有研究表明，土壤動物對CO2的響應(yīng)因動物的體長和所處營養(yǎng)級別而不同[4]，小型土壤動物類群數(shù)與CO2濃度呈正相關(guān)關(guān)系，而中型土壤動物與CO2濃度卻表現(xiàn)為負相關(guān)關(guān)系[5-6]。綜合分析表明，已有研究主要集中于森林[7-8]、農(nóng)田[9-10]等生態(tài)系統(tǒng)中土壤動物對CO2濃度升高的響應(yīng)研究，而對于濕地生態(tài)系統(tǒng)的探究較少。

三江平原是我國面積最大、分布最集中的淡水沼澤濕地分布區(qū)，目前關(guān)于CO2濃度升高對三江濕地生態(tài)系統(tǒng)的影響已經(jīng)做了大量的研究，如植物生物量的變化[11]、營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)的變化[12]、土壤微生物的變化[13]等方面。同時，CO2濃度升高從多種尺度上如物種個體行為、種群動態(tài)、群落多樣性以及整個生態(tài)系統(tǒng)的功能等方面對濕地生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生廣泛而深刻的影響[14]。但是，關(guān)于該區(qū)域土壤中小型土壤動物群落多樣性對CO2增加的響應(yīng)規(guī)律尚不清楚。土壤動物不僅是土壤生態(tài)系統(tǒng)重要的組成部分，也是生態(tài)系統(tǒng)元素遷移轉(zhuǎn)化、凋落物分解以及土壤有機質(zhì)礦化生態(tài)過程的重要參與者[15]。因此，本研究以中小型土壤動物為主要研究對象，采用野外原位模擬試驗探討中小型土壤動物對CO2濃度升高的響應(yīng)特征，旨在為三江平原濕地生態(tài)系統(tǒng)土壤動物多樣性保護、響應(yīng)氣候變化及生態(tài)系統(tǒng)管理提供科學依據(jù)。

1 試驗材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究依托于黑龍江省科學院自然與生態(tài)研究所三江平原濕地生態(tài)定位研究站模擬氣候變化實驗平臺進行。平臺位于三江平原東北部的洪河國家級自然保護區(qū)內(nèi)，該地區(qū)海拔55-65 m，地理坐標47°42′01″-47°52′00″ N，133°34′38″- 133°46′29″ E。年均降水量550～600 mm，降水主要集中在6-9月，年均氣溫1.9 ℃，無霜期127 d左右。試驗地土壤類型也從草甸土向草甸沼澤土、腐殖質(zhì)沼澤土以及泥炭土演變。試驗地主要優(yōu)勢物種為小葉章(Calamagrostis angustifolia)、毛果苔草(Carex lasiocarpa)、狹葉甜茅(Glyceria spiculosa)、漂筏苔草(C.pseudocuraica)等[16]。

1.2 試驗設(shè)計

于2009年采用OTC開頂式氣室進行模擬CO2濃度升高野外原位試驗，設(shè)置3個處理，分別為低濃度 370 μmol·mol-1CO2、中濃度 550 μmol·mol-1CO2、高濃度 700 μmol·mol-1CO2。每個處理設(shè)置3個重復，共計9個氣室，氣室面積為11 m2，每年4-10月生長季期間通氣(雨天停止通氣)。OTC氣室內(nèi)植被主要以小葉章為主，蓋度在85%以上，土壤類型主要有草甸沼澤土和泥炭沼澤土。

1.3 中小型土壤動物分離及鑒定

2017年秋季，即連續(xù)8年模擬CO2升高試驗之后，取面積為15 cm × 15 cm、深度為10 cm的土壤樣品帶回實驗室。共9個土壤樣品用于分離中小型土壤動物，分離土壤動物的土壤進行下一步理化性質(zhì)分析。中小型干生土壤動物主要采用Tullgren干漏斗法烘干分離7 d，分離出的干生土壤動物用盛有75%酒精的器皿內(nèi)收集。由于濕地濕生土壤動物較多且移動較慢，土壤溫度過高或過低都會影響其分離效果，因此采用濕漏斗法(Baermann)進行分離。分離所得的土壤動物采用多功能變焦顯微鏡Nikon AZ100體視顯微鏡Olympus SZX7觀察，參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[17]和《中國亞熱帶土壤動物》[18]進行分類鑒定，并統(tǒng)計數(shù)量(單位：只)，所有土壤動物除線蟲綱和原尾綱均鑒定至科的水平。

1.4 環(huán)境因子測定

小葉章總生物量由地上生物量和地下生物量組成。地上生物量取樣面積與土壤動物取樣面積一致，即15 cm × 15 cm，用剪刀沿土壤表面剪下植物的地上部分；植物地下生物量使用挖掘法，挖取深度為0-10 cm，取出后用清水將根沖洗干凈分別置于80 ℃烘箱中烘干至恒重，每個處理重復3次。

土壤有機質(zhì)采用重鉻酸鉀容量法測定[19]，土壤全氮采用半微量開氏法測定，土壤全磷采用硫酸-高氯酸消煮法測定，土壤含水率采用烘干法測定，土壤pH采用pH計(Sartorius PB-10)測定。

1.5 數(shù)據(jù)分析與處理

中小型土壤動物優(yōu)勢類群按照不同土壤動物類群在群落總數(shù)量中所占比例劃分，分為優(yōu)勢類群(＞ 10%)，常見類群 (1～10%)和稀有類群 (＜ 1%)。

根據(jù)土壤動物生活型和食性差異，將土壤動物分為雜食性(omnivore,Om)、植食性(phytophage,Ph)、捕食性(predator,Pr)和腐食性(saprophyte,Sa)4類取食功能群[20]。

采用如下公式對調(diào)查獲得的中小型土壤動物多樣性進行分析[21]。

式中：N為群落所有種類的個體總數(shù)，S為群落類群數(shù)，Pi=ni/N為第i個類群的多度比例。

所有試驗數(shù)據(jù)運用SPSS 20.0和CANOCO 4.5軟件進行統(tǒng)計分析，數(shù)據(jù)分析前，對中小型土壤動物數(shù)據(jù)進行l(wèi)g(x+1)對數(shù)轉(zhuǎn)換，對于服從正態(tài)分布的土壤動物數(shù)據(jù)采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和多重比較法(LSD)分析不同處理間數(shù)據(jù)的差異。在處理中小型土壤動物和土壤環(huán)境因子數(shù)據(jù)之前進行DCA分析，結(jié)果發(fā)現(xiàn)Lengths of gradient的第一軸小于3.0，因此選擇冗余分析(RDA)進行相關(guān)分析。圖中土壤動物密度數(shù)據(jù)為分離的土壤動物個體數(shù)量換算成的平均密度(× 103ind·m-2)，并使用ORIGIN 9.0和CANOCO 4.5軟件進行制圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落組成的影響

共捕獲中小型土壤動物4 985只，隸屬于7綱13目62個類群(成蟲和幼蟲分開統(tǒng)計)(表1)。在370 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優(yōu)勢類群是甲螨若螨 (Oribatida nymphs)，占捕獲量的20.95%；550 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優(yōu)勢類群主要是甲螨若螨和奧甲螨科，占捕獲量的27.9%；700 μmol·mol-1CO2處理樣地中，優(yōu)勢類群主要是甲螨若螨、奧甲螨科、盲甲螨科和步甲螨科，占捕獲量的50.84%。3個不同CO2處理樣地中常見類群分別有23、18和17類；稀有類群分別有20、30和26類。不同處理樣地的土壤動物類群組成差異較明顯。370 μmol·mol-1CO2處理地勢較低且季節(jié)性積水較多，因此取樣時導致部分土壤動物如線蟲等數(shù)量較低。在3種CO2濃度處理的樣地中甲螨若螨均是優(yōu)勢土壤動物，常見類群為蓋頭甲螨科、麗甲螨科、珠甲螨科、卷甲螨科、尖棱甲螨科、大翼甲螨科、小赫甲螨、菌甲螨科、四奧甲螨科、洼甲螨科、鮮甲螨科、等節(jié)跳蟲科、跳蟲科、長腳跳科和搖蚊科幼蟲。這表明共有優(yōu)勢土壤動物和常見土壤動物是研究區(qū)域內(nèi)對環(huán)境變化適應(yīng)能力最強的土壤動物類群。此外，盲甲螨科和步甲螨科在3種不同處理樣地中作為優(yōu)勢類群或常見類群，表明這3類土壤動物是本研究區(qū)域內(nèi)廣適性土壤動物類群。

表1 不同CO2濃度處理下中小型土壤動物群落組成Table 1 Composition of soil meso- and micro-fauna at different concentrations of carbon dioxide

續(xù)表1Table 1 (Continued)

2.2 CO2濃度升高對中小型土壤動物多樣性的影響

CO2濃度升高對中小型土壤動物的多度影響顯著 (圖1)。700 μmol·mol-1CO2處理下中小型土壤動物的多度顯著高于 550 μmol·mol-1CO2處理 (P＜0.05)，550 μmol·mol-1CO2處理下的中小型土壤動物顯著高于 370 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)。在550 μmol·mol-1CO2處理下中小型土壤動物的類群數(shù)顯著高于 370 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)，但是550 μmol·mol-1CO2處理下的中小型土壤動物的類群數(shù)與 700 μmol·mol-1CO2處理并無顯著差異 (P＞ 0.05)。

圖1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落多度和類群數(shù)的影響Figure 1 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the abundance and group number of soil meso- and micro-fauna

不同CO2濃度處理下，中小型土壤動物的Shannon-Wiener多樣性指數(shù)、Simspon優(yōu)勢度指數(shù)和Margalef豐富度指數(shù)均無顯著差異(P＞ 0.05)，但Pielou均勻度指數(shù)對CO2濃度升高有顯著響應(yīng)(P＜ 0.05) (圖2)，Pielou 均勻度指數(shù)均表現(xiàn)為 370 μmol·mol-1CO2＞550 μmol·mol-1CO2＞ 700 μmol·mol-1CO2。

2.3 CO2濃度升高對中小型土壤動物功能群結(jié)構(gòu)的影響

在所有樣地捕獲的中小型土壤動物中，其多度以腐食性動物為主，占總多度的84.94%，包含26個類群，其中甲螨若螨占總多度的18.67%，其次依次是雜食性(6.70%)、植食性(6.22%)和捕食性(2.14%)。在所有樣地共捕獲的中小型土壤動物中，以腐食性類群數(shù)為主，占總類群數(shù)的42.62%，其次是捕食性(26.23%)、植食性(19.67%)和雜食性(11.48%)。腐食性動物在 700 μmol·mol-1CO2處理下多度明顯高于 550 μmol·mol-1CO2處理 (P＜ 0.05)，但類群數(shù)卻無顯著差異(P＞ 0.05)；雜食性動物多度與類群數(shù)隨CO2濃度升高顯著增加(P＜ 0.05)；植食性動物和捕食性動物的多度和類群數(shù)對CO2濃度升高均無顯著響應(yīng)(P＞ 0.05) (圖3)。

2.4 不同類群中小型土壤動物和環(huán)境因子的冗余分析

選擇7種環(huán)境因子與中小型土壤動物的多度、類群數(shù)進行冗余分析(RDA)并進行排序。結(jié)果表明前兩個排序軸對物種的貢獻率累計達到88.90%，且蒙特卡洛檢驗表明，環(huán)境因子對土壤動物的影響達到顯著水平(第1排序軸F= 4.362，P= 0.036；所有排序軸F= 6.850，P= 0.078)，這說明環(huán)境因子可以在較大程度上反映不同類群土壤動物和環(huán)境因子之間的關(guān)系(表2)。

其中，第1軸與全磷呈顯著正相關(guān)關(guān)系(P＜ 0.05)，與總生物量和CO2濃度呈極顯著正相關(guān)關(guān)系(P＜ 0.01)；第2軸與有機質(zhì)呈顯著正相關(guān)關(guān)系(P＜ 0.05)。由排序圖可以看出環(huán)境因子對中小型土壤動物分布相關(guān)性大小表現(xiàn)為：總生物量 ＞ CO2濃度 ＞ 有機質(zhì) ＞全磷 ＞ 全氮 ＞ pH ＞ 含水量 (表3)。

圖2 濃度升高對中小型土壤動物群落多樣性指數(shù)的影響Figure 2 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the ecology index of soil meso- and micro-fauna community diversity

圖3 不同CO2濃度處理對中小型土壤動物不同功能群的多度和類群數(shù)的影響Figure 3 Effect of different concentrations of carbon dioxide on the abundance of different feeding groups of soil meso- and micro-fauna

表2 RDA排序軸的特征值、動物類群與環(huán)境因子的相關(guān)系數(shù)Table 2 Eigenvalues and taxa-environment correlation coefficients for the RDA ordination axes

表3 環(huán)境變量與RDA排序軸的相關(guān)系數(shù)Table 3 Correlation coefficients of environmental variables with RDA ordination axes

尾足螨科與長足虻科幼蟲，尖翅蠅科幼蟲與長腳毛蚊科幼蟲，蟹蛛科與蚤蠅科幼蟲，麗甲螨科與尖棱甲螨科，寄螨科、派盾螨科與舞虻科幼蟲，正蚓科、毛蠓科幼蟲、盤甲科、土蝽科、姬蠊科若蟲與虱嚙科等中小型土壤動物類群分布差異較小(圖4)。蟹蛛科、蚤蠅科幼蟲和等節(jié)跳蟲科等中小型土壤動物分布于兩個排序軸垂直交叉點附近，集中在圖的中心位置。其中蓋頭甲螨科與CO2濃度相關(guān)性較大，步甲科與土壤有機質(zhì)相關(guān)性較大，搖蚊科幼蟲與全氮相關(guān)性較大，尾足螨科、長足虻科幼蟲與全磷相關(guān)性較大，沼嚙科與生物量相關(guān)性較大，正蚓科、毛蠓科幼蟲、盤甲科、土蝽科、姬蠊科若蟲)和虱嚙科均與土壤pH、土壤含水量緊密相關(guān)。

圖4 不同CO2濃度處理下的中小型土壤動物類群與環(huán)境因子RDA分析Figure 4 RDA analysis between soil meso- and micro-fauna groups and environmental variables at different CO2 concentrations

3 討論與結(jié)論

3.1 CO2濃度升高對中小型土壤動物群落組成及多樣性特征的影響

土壤動物群落組成及多樣性動態(tài)研究是土壤動物生態(tài)學的基礎(chǔ)[22]，不僅能揭示土壤動物對環(huán)境變化的響應(yīng)，還能夠揭示群落的形成演替規(guī)律以及維持機制。三江平原中小型土壤動物群落的多度和類群數(shù)隨著CO2濃度升高呈顯著上升趨勢，國內(nèi)外有關(guān)CO2濃度升高對土壤動物的影響結(jié)果表明，CO2濃度升高對土壤動物產(chǎn)生正面影響[23-25]，通過刺激植物的光合作用并提高植物的生物量，植被生物量的增加可以提高土壤表層的有機物輸入，并為土壤動物提供了食物資源和營養(yǎng)生態(tài)位，對土壤動物產(chǎn)生積極的間接作用。CO2濃度的增加通過提高初級生產(chǎn)力進一步導致凋落物增加、根系分泌物增多以及土壤食物網(wǎng)的分解，進而對土壤動物產(chǎn)生影響[26]。本研究得出CO2濃度升高對三江平原中小型土壤動物的多樣性指數(shù)、優(yōu)勢度指數(shù)、豐富度指數(shù)均無顯著影響，但對均勻度指數(shù)有顯著影響。一般來說群落優(yōu)勢度指數(shù)越大，說明群落內(nèi)某種優(yōu)勢土壤動物占群落總數(shù)的比例越高，進而導致土壤動物群落物種分布越不均勻[27]。本研究中共有優(yōu)勢土壤動物甲螨若螨隨CO2濃度升高而數(shù)量增加，因此隨CO2濃度升高優(yōu)勢度指數(shù)增加，均勻度指數(shù)減少，這與上述結(jié)論一致。

3.2 CO2濃度升高對中小型土壤動物功能類群的影響

土壤動物通過各功能類群間的食物網(wǎng)關(guān)系實現(xiàn)其生態(tài)作用，已有研究表明CO2濃度升高影響土壤動物不同功能類群數(shù)量,進而影響土壤整個食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)[28]。本研究中雜食性動物的多度和類群數(shù)以及腐食性動物的多度隨CO2濃度升高明顯增加，這與Eisenhauer等[29]研究結(jié)果一致。雜食性土壤動物多度增加的原因可能是CO2濃度升高增加植物的生物量和土壤動物的多度，進而增加雜食性土壤動物的食物來源。腐食性動物主要取食降解后的動植物殘體，CO2濃度升高增加了土壤中凋落物的分解效率加速了腐殖質(zhì)的形成，導致腐食性土壤動物對CO2濃度升高有正向反應(yīng)。

3.3 中小型土壤動物與環(huán)境因子的關(guān)系

土壤生境條件決定了土壤動物存在的類群密度，土壤動物群落結(jié)構(gòu)主要受到土壤有機質(zhì)、植物生物量等環(huán)境因子的影響[30]。本研究結(jié)果顯示CO2濃度升高增加了土壤有機質(zhì)含量和植物總生物量等，改變了土壤動物的生存環(huán)境。而土壤動物是地下生態(tài)系統(tǒng)重要的組成部分，能夠?qū)ν寥拉h(huán)境變化做出快速反應(yīng)，因此土壤的環(huán)境指標可以作為衡量土壤質(zhì)量變化的重要因子[26]。土壤動物受到土壤環(huán)境因子的間接影響，比如引起土壤土壤環(huán)境因子的變化間接影響土壤動物的群落多樣性[31]，或者通過影響植物生長狀態(tài)影響著土壤動物棲息的土壤環(huán)境因子，而不同類群的土壤動物對環(huán)境因子的選擇存在差異性，因此對土壤動物產(chǎn)生直接或間接的影響[32]。已有研究表明，土壤動物的密度與有機質(zhì)、全磷的相關(guān)性最大[33]，與土壤含水量、土壤pH、全氮關(guān)聯(lián)性并不顯著[34]，不同物種受環(huán)境因子影響程度存在一定差異性[35]。為此本文進行冗余分析(RDA)結(jié)果發(fā)現(xiàn)CO2濃度、植物總生物量、有機質(zhì)以及全磷是影響土壤動物群落組成的主要因素，而CO2濃度升高直接導致植物總生物量、有機質(zhì)含量等土壤環(huán)境因子增加，以豐富的食物資源和良好的土壤環(huán)境對土壤動物產(chǎn)生間接作用。因此，未來研究中應(yīng)該更注重于長期監(jiān)測中土壤環(huán)境因子與中小型土壤動物群落的關(guān)系，在多尺度、多時間序列的環(huán)境數(shù)據(jù)中對研究對象進行綜合分析討論。

隨著CO2濃度升高顯著影響中小型土壤動物的群落組成結(jié)構(gòu)，但是不同的功能類群的土壤動物產(chǎn)生不同的響應(yīng)特征。在CO2濃度升高的驅(qū)動條件下，腐食性土壤動物和雜食性土壤動物做出正向響應(yīng)，而植食性土壤動物和捕食性土壤動物對其響應(yīng)不敏感。中小型土壤動物群落受植物生物量、全磷和土壤有機質(zhì)含量的間接調(diào)控，不同類群的土壤動物對環(huán)境變化的適應(yīng)程度不同。因此，說明CO2濃度升高在一定程度上影響三江平原濕地地下生態(tài)系統(tǒng)功能。在全球氣候變化背景下，地上-地下相互作用在調(diào)控生態(tài)系統(tǒng)和功能方面發(fā)揮至關(guān)重要的作用，在今后的研究中應(yīng)綜合多因素耦合作用進行深入研究，揭示土壤動物群落對全球變化的調(diào)節(jié)功能和適應(yīng)機制。