李慧龍，徐 強(qiáng)，王 強(qiáng)，盧兆成，薛芳森，何海敏*

?

溫度對(duì)大猿葉蟲生活史特性的影響

李慧龍1，徐 強(qiáng)2，王 強(qiáng)1，盧兆成1，薛芳森3，何海敏3*

（1. 信陽(yáng)市農(nóng)業(yè)科學(xué)院，河南 信陽(yáng) 464000；2. 上饒職業(yè)技術(shù)學(xué)院，江西 上饒 334109；3. 江西農(nóng)業(yè)大學(xué) 昆蟲研究所，江西 南昌 330045)

溫度被認(rèn)為是變溫動(dòng)物表型可塑性最重要的調(diào)節(jié)因子之一。為探明大猿葉蟲生活史對(duì)溫度變化的反應(yīng)，在16，19，22，24，26，28 ℃的恒溫，光周期L16:D8下，測(cè)量了卵孵化到化蛹和成蟲的羽化時(shí)間，蛹和成蟲的體質(zhì)量。結(jié)果表明，幼蟲和蛹的發(fā)育歷期隨飼養(yǎng)溫度的升高顯著縮短，生長(zhǎng)速率與溫度呈顯著正相關(guān)。幼蟲和蛹的發(fā)育歷期在性別間沒有顯著差異。體質(zhì)量和飼養(yǎng)溫度的關(guān)系沒有遵循溫度-體積法則，雄蟲和雌蟲均在19 ℃下獲得了最大體質(zhì)量。然而，在19~28 ℃的溫度范圍體質(zhì)量和飼養(yǎng)溫度的關(guān)系遵循溫度-體積法則。在所有的溫度下，雌蟲顯著大于雄蟲，顯示了雌性偏向的性體型二型性（SSD）。體質(zhì)量隨溫度升高趨于減輕，而SSD指數(shù)隨溫度的升高趨于增大，支持了Rensch法則。成蟲的SSD指數(shù)高于蛹，原因是在羽化過(guò)程中雄蟲比雌蟲丟失了更大的質(zhì)量。

大猿葉蟲；溫度；發(fā)育時(shí)間；體質(zhì)量；性體型二型性

生長(zhǎng)速率、發(fā)育時(shí)間、體質(zhì)量和性二型性是昆蟲生活史中一些重要的特性，昆蟲的適應(yīng)性受這些特性的影響很大[1]。昆蟲作為變溫動(dòng)物，體溫常因環(huán)境溫度改變而改變。因此，昆蟲的生活史特性受到溫度的影響很大。在食物充足時(shí)，在一定的溫度幅度內(nèi)，升高溫度將提高昆蟲的新陳代謝速率，加快昆蟲的生長(zhǎng)速率。目前，有一個(gè)公認(rèn)的生物規(guī)則，溫度升高將會(huì)加快昆蟲的生長(zhǎng)速率，縮短其發(fā)育時(shí)間，導(dǎo)致成蟲體型變得更小[2]。此現(xiàn)象被稱作“溫度-體型法則”，已報(bào)道的變溫物種，包括原生生物、植物、動(dòng)物和細(xì)菌等不同生物體中，80%以上符合這個(gè)法則[3]。

性體型二型性(sexual size dimorphism，簡(jiǎn)稱SSD)，是指動(dòng)物在不同性別之間體型存在差異。通常情況下，昆蟲的體型雄性小于雌性，但也有例外，已有研究[4]表明雄性體型比雌性大的昆蟲只占7%。SSD是由不同性別的選擇壓力所導(dǎo)致的，SSD在不同溫度下存在差異[5-7]。Rensch[8]發(fā)現(xiàn)，當(dāng)雄性小于雌性時(shí)，SSD隨著體型的減小而增大；當(dāng)雄性大于雌性時(shí)，SSD隨著體型的減小而減小，稱為任希法則（Rensch’s rule）。但最近的研究[9]也發(fā)現(xiàn)，在很多雄性小于雌性的昆蟲中，SSD隨著體型的減小而減小，并沒有遵循任希法則。

大猿葉蟲（）主要為害十字花科蔬菜，其主要寄主植物是蘿卜（）、白菜（）和芥菜（）。該蟲在中國(guó)從南到北都有分布，均以成蟲在土中作土室進(jìn)入滯育。已有研究表明，該蟲哈爾濱種群、江西修水種群、龍南種群和山東泰安種群在生活史上存在差異。江西修水和龍南種群的繁殖與為害出現(xiàn)在春秋兩季，一年能發(fā)生4代，秋季3代，春季1代[10-13]。山東泰安種群在春秋兩季繁殖和為害，春季和秋季各繁殖1代[14]。哈爾濱種群繁殖和為害主要出現(xiàn)在夏季，一年主要發(fā)生1代[15]。本研究系統(tǒng)測(cè)試了溫度對(duì)大猿葉蟲河南信陽(yáng)種群發(fā)育時(shí)間、生長(zhǎng)速率、體質(zhì)量和SSD的影響，試圖為該蟲的預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)和防治提供基礎(chǔ)資料。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

大猿葉蟲試驗(yàn)種群于2014年4月19日采自河南信陽(yáng)蘿卜地（31°48'N，114°03'E）。采集的成蟲接入塑料盒中(16 cm×11 cm×5.5 cm)，盒中裝有3cm厚的泥土，用新鮮的白菜（）葉片飼養(yǎng)至成蟲入土進(jìn)入滯育，滯育成蟲置于室外自然條件下的玻璃瓶中保存。

1.2 飼養(yǎng)方法

2015年3月上旬將出土繁殖的成蟲從玻璃瓶中挑出，配對(duì)后放入培養(yǎng)皿（直徑9.0 cm ，高2.0 cm）中交配產(chǎn)卵，用新鮮的白菜（）喂養(yǎng)成蟲。每天收集卵粒供試驗(yàn)用。幼蟲孵化后立即接入塑料盒中(16 cm×11 cm×5.5 cm)，置于恒溫16，19，22，24，26，28 ℃，光周期為16L:8D的人工氣候箱（LRH-250-G型）中進(jìn)行飼養(yǎng)，每種溫度下接蟲3盒，每盒50頭。飼養(yǎng)幼蟲至末齡時(shí)，放入12孔培養(yǎng)板（直徑2.4 cm，高2 cm）中化蛹和羽化，每孔僅放1頭，每天定期觀察并記錄化蛹日期與成蟲羽化日期。

1.3 測(cè)量方法

測(cè)定了大猿葉蟲在各種溫度下的幼蟲和蛹的發(fā)育歷期、生長(zhǎng)發(fā)育速率、蛹質(zhì)量、成蟲質(zhì)量以及成蟲羽化過(guò)程中丟失的質(zhì)量比率。幼蟲發(fā)育至蛹后，第2天稱取蛹的質(zhì)量，成蟲羽化至排出蛹便后開始稱量。生長(zhǎng)速率=In蛹質(zhì)量/幼蟲期[16]。蛹發(fā)育至成蟲時(shí)丟失的質(zhì)量比率為：失重比=l(成蟲/蛹質(zhì)量)[16]。SSD指數(shù)=(體型大的個(gè)體體質(zhì)量/體型小的個(gè)體體質(zhì)量)-1[17]。在本實(shí)驗(yàn)中，飼養(yǎng)到成蟲的樣本數(shù)總共為653頭，每種溫度下觀察的樣本數(shù)為85~156頭。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)采用SPSS 19.0軟件進(jìn)行分析。不同溫度和不同性別間的生活史差異分別采用on one-way ANOVA 與Duncan多重比較和獨(dú)立樣本檢驗(yàn)進(jìn)行檢驗(yàn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 溫度對(duì)發(fā)育時(shí)間的影響

溫度顯著影響了幼蟲和蛹的發(fā)育歷期，幼蟲期和蛹期均隨溫度的升高而顯著縮短(圖1，<0.05)，幼蟲期從16 ℃下的21.7 d降至28 ℃下的8.3 d，蛹期從16 ℃下的9.8 d降至28 ℃下的3.6 d。幼蟲和蛹的發(fā)育歷期在性別間沒有顯著差異(>0.05)。

圖1 溫度對(duì)大猿葉蟲發(fā)育時(shí)間的影響

2.2 溫度對(duì)蛹質(zhì)量和生長(zhǎng)速率的影響

溫度和性別及兩者的互作顯著影響了蛹質(zhì)量和生長(zhǎng)速率(圖2，<0.05)。蛹質(zhì)量在19 ℃時(shí)達(dá)到最大值，而后隨溫度的升高逐漸減輕。生長(zhǎng)速率隨溫度的升高逐漸加快。蛹質(zhì)量和生長(zhǎng)速率在性別之間存在顯著差異，在所有溫度下雌性顯著大于雄性（<0.05）。

誤差線用標(biāo)準(zhǔn)誤SE表示；雌雄間差異顯著用星號(hào)*表示（獨(dú)立T檢驗(yàn)，P<0.05）

誤差線用標(biāo)準(zhǔn)誤SE表示；雌雄間差異顯著用星號(hào)*表示（獨(dú)立T檢驗(yàn)，P<0.05）

2.3 溫度對(duì)成蟲質(zhì)量與失重比的影響

溫度和性別顯著影響了成蟲質(zhì)量和失重比(圖3，<0.05）。成蟲質(zhì)量在19 ℃時(shí)達(dá)到最大值，而后隨溫度的升高逐漸減輕。成蟲丟失的質(zhì)量比隨溫度的升高逐漸增大，達(dá)到顯著差異（<0.05）。在所有的溫度下，雌性成蟲顯著大于雄性成蟲（<0.05）。除了28 ℃下成蟲丟失的體質(zhì)量比沒有達(dá)到顯著水平外，其它溫度下雄蟲從蛹發(fā)育到成蟲丟失的體質(zhì)量比顯著高于雌性。

圖4 溫度對(duì)大猿葉蟲性二型性的影響

2.4 溫度對(duì)體型二型性的影響

圖4顯示了SSD隨溫度變化的幅值。從圖4可以看出，蛹的SSD指數(shù)隨溫度的升高而逐漸增大，而成蟲的SSD指數(shù)發(fā)生了一些變化，即22 ℃和28 ℃下的SSD指數(shù)有所下降，但總趨勢(shì)還是隨溫度的升高SSD指數(shù)增大。圖4還表明，成蟲的SSD指數(shù)高于蛹，原因是在羽化過(guò)程中雄蟲比雌蟲丟失了更多的質(zhì)量。

3 結(jié)論與討論

溫度-體積法則是指在高溫下生長(zhǎng)的變溫動(dòng)物生長(zhǎng)速率加快、發(fā)育時(shí)間縮短，在成熟時(shí)體質(zhì)量更輕，也即溫度越高體型越小[3, 18]。在本研究中，大猿葉蟲幼蟲和蛹的發(fā)育歷期都隨溫度的升高而顯著縮短，幼蟲的生長(zhǎng)速率也隨溫度升高而加快，顯示了表型可塑性遵循一般的熱反應(yīng)規(guī)范。然而，大猿葉蟲體質(zhì)量與飼養(yǎng)溫度的關(guān)系沒有完全遵循溫度-體積法則，體質(zhì)量在19 ℃時(shí)達(dá)到最大值，大于16 ℃下的體質(zhì)量。而后隨溫度升高體質(zhì)量逐漸減輕。因此，在19~28 ℃，遵循溫度-體積法則。這一結(jié)果提示，如果要了解一種昆蟲是否遵循溫度-體積法則，試驗(yàn)設(shè)計(jì)的溫度范圍要足夠廣。

大猿葉蟲信陽(yáng)種群是春秋兩季繁殖，夏季在土中蟄伏的種類。因此，該蟲的生長(zhǎng)發(fā)育和繁殖主要受到春季和秋季溫度的影響。該蟲的越冬成蟲于3月中旬出土繁殖，至4月底基本結(jié)束，此時(shí)當(dāng)?shù)爻Ｄ甑娜掌骄鶜鉁夭粫?huì)超過(guò)16 ℃。該蟲越夏的成蟲一般于9月上旬出土繁殖，至10月下旬基本結(jié)束，此時(shí)當(dāng)?shù)爻Ｄ甑娜掌骄鶜鉁夭粫?huì)超過(guò)22 ℃。本試驗(yàn)結(jié)果表明，在16~24 ℃，溫度對(duì)該蟲的體重沒有顯著影響。因此，該蟲生長(zhǎng)發(fā)育和繁殖受全球氣溫變暖的影響不大。

任希法則描述了在動(dòng)物界，當(dāng)雌性大于雄性時(shí)，SSD隨著體型的增大而減?。划?dāng)雌性小于雄性時(shí)，SSD隨著體型的增大而增加[19]。在本研究中，大猿葉蟲的雌性體型顯著大于雄性體型，體質(zhì)量在19~28 ℃范圍內(nèi)隨溫度升高逐漸減少，而其SSD隨溫度升高趨于增大，遵循了任希法則。成蟲的SSD指數(shù)大于蛹的SSD指數(shù)，這種差異主要是雄蛹在變態(tài)過(guò)程中比雌蛹丟失更多的質(zhì)量所致。此外，在幾乎所有的飼養(yǎng)溫度下，羽化過(guò)程中雄性比雌性丟失的質(zhì)量更多，表明雌性個(gè)體有生理上的優(yōu)勢(shì)獲得更大的體質(zhì)量。相似的結(jié)果也發(fā)現(xiàn)在亞洲玉米螟（）[20]小灰蝶（）[21]與二化螟（）[22]中。

[1] Nylin S, Gotthard K. Plasticity in life-history traits[J].Annual Review of Entomology, 1998, 43: 63-83.

[2] Sibly R M, Atkinson D. How rearing temperature affects optimal adult size in ectotherms[J]. Functional Ecology, 1994, 8(4): 486-493.

[3] Atkinson D. Temperature and organism size: a biological law for ectotherms? [J]. Advance in Ecological Research, 1994, 25: 1-58.

[4] Stillwell R C, Blanckenhorn W U, Teder T, et al. Sex differences in phenotypic plasticity affect variation in sexual size dimorphism in insects: from physiology to evolution[J]. Annual Review of Entomology, 2010, 55: 227-245.

[5] Blanckenhorn W U, Stillwell R C, Young K A, et al. When Rensch meets Bergmann: does sexual size dimorphism change systematically with latitude? [J]. Evolution, 2006, 60(10): 2004-2011.

[6] David J R, Moreteau B, Gauthier J P, et al. Reaction norms of size characters in relation to growth temperature in: an isofemale lines analysis[J]. Genetics Selection Evolution, 1994, 26: 229-251.

[7] Stillwell R C, Fox C W. Geographic variation in body size, sexual size dimorphism and fitness components of a seed beetle: local adaptation versus phenotypic plasticity [J]. Oikos, 2009, 118(5): 703-712.

[8] Rensch B. Die Abh?ngigkeit der relativen Sexual differenz von der K?rpergr?sse [J]. Bonner Zoologische Beitr?ge, 1950, 1: 58-69.

[9] Teder T, Tammaru T. Sexual size dimorphism within species increases with body size in insects [J]. Oikos, 2005, 108(2): 321-334.

[10] 薛芳森,李愛青,朱杏芬,等.大猿葉蟲生活史的研究[J].昆蟲學(xué)報(bào), 2002, 45(4): 494-498.

[11] Xue F S, Spieth H R, Li A Q, et al.The role of photoperiod and temperature in determination of summer and winter diapause in the cabbage beetle,(Coleoptera: Chrysomelidae) [J]. Journal of Insect Physiology, 2002, 48(3): 279-286.

[12] 賴錫婷,唐仁新,楊東,等.大猿葉蟲龍南種群的生物學(xué)特性[J].昆蟲知識(shí), 2009, 46(5): 710-713.

[13] 賴錫婷,周昱晨,何海敏,等.光周期和溫度對(duì)大猿葉蟲龍南種群滯育誘導(dǎo)的影響[J].江西農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào), 2017, 39(5): 895-899.

[14] 董宇奎,周昱晨,李照會(huì),等.大猿葉蟲山東種群生物學(xué)特性的研究[J].植物保護(hù), 2007, 33(2): 70-73.

[15] 胡志風(fēng),于洪春,孫文鵬,等.哈爾濱地區(qū)大猿葉蟲發(fā)育歷期與生物學(xué)特性[J].昆蟲知識(shí), 2008, 45(6): 909-912.

[16] Gotthard K, Nylin S, Wiklund C. Adaptive variation in growth rate: life history costs and consequences in the speckled wood butterfly,[J]. Oecologia, 1994, 99: 281-89.

[17] Lovich J E, Gibbons J W. A review of techniques quantifying sexual size dimorphism[J]. Growth Development and Aging, 1992, 56: 269-281.

[18] Angilletta M J, Dunham A E. The temperature–size rule in ectotherms: simple evolutionary explanations may not be general[J]. American Naturalist, 2003, 162: 333-342.

[19] Abouheif E, Fairbairn D J. A comparative analysis of allometry for sexual size dimorphism: assessing Rensch’s rule[J]. American Naturalist, 1997, 149: 540-562.

[20] Xiao L, He H M, Huang L L, et al. Variation of life-history traits of the Asian corn borer,in relation to temperature and geographical latitude[J]. Ecology and Evolution, 2016, 6 (15): 5129-5143.

[21] Fischer K, Fiedler K. Sex-related differences in reaction norms in the butterfly(Lepidoptera: Lycaenidae) [J]. Oikos, 2000, 90(2): 372-380.

[22] Fu D M, He H M, Zhou C, et al. Life-history responses of the rice stem borerto temperature change: breaking the temperature-size rule[J].Journal ofThermal Biology, 2016, 61: 115-118.

Effects of Temperature on Life-history Traits in the Cabbage Beetle,Baly

LI Hui-long1, XU Qiang2, WANG Qiang1, LU Zhao-cheng1, XUE Fang-sen3, HE Hai-min3*

(1. Xinyang Academy of Agricultural Sciences, Xinyang, Henan 464000, China; 2. Shangrao Vocational & Technical College, Shangrao, Jiangxi 334109, China; 3. Institute of Entomology, Jiangxi Agricultural University, Nanchang 330045, China)

Temperature is considered one of the most important mediators of phenotypic plasticity in ectotherms. This study aims to understand life-history responses ofto temperature changes. In the present study, development time from hatching to pupation and adult eclosion, pupal and adult weight were examined at 16, 19, 22, 24, 26, 28 ℃ under L16: D8. The results showed that larval and pupal times were significantly decreased with increasing rearing temperatures, and the growth rate was positively correlated with temperatures. There were no significant differences in larval and pupal developmental time between sexes. The relationship between body size and rearing temperatures did not follow the temperature-size rule; both males and females reached the highest body weight at 19 ℃. However, the relationship between body size and rearing temperatures followed the temperature-size rule between the 19 ℃ and 28 ℃. Females were significantly larger than males at all temperatures, showing a female biased sex size dimorphism (SSD). Body weight tended to decrease with increasing temperatures, whereas SSD tended to increase with increasing temperatures; thus, Rensch’s rule was upheld. SSD was higher in adults than that in pupae, because males lost significantly more weight than females during eclosion.

; temperature; development time; body weight; sexual size dimorphism

S436.3

A

2095-3704（2019）01-042-05

10.3969/j.issn.2095-3704.2019.01.08

2018-09-10

2018-12-10

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31260430）

李慧龍（1980—），男，助理研究員，主要從事農(nóng)業(yè)科學(xué)研究，nkylihuilong@163.com；

何海敏，實(shí)驗(yàn)師，hehaimin1984@163.com。

李慧龍, 徐強(qiáng), 王強(qiáng), 等. 溫度對(duì)大猿葉蟲生活史特性的影響[J]. 生物災(zāi)害科學(xué), 2019, 42(1): 42-46.