孫瑞蓮，劉健

山東大學環(huán)境研究院，山東 濟南 250100

水體污染已經成為當前環(huán)境污染治理中的重大難題，水體生態(tài)系統(tǒng)和水功能受到阻礙和破壞，對中國正在實施的水資源可持續(xù)利用戰(zhàn)略造成了嚴重的負面影響。人工濕地作為一種新型污水生態(tài)處理工程技術，具有低投資、易運行、低能耗、高生態(tài)環(huán)境效益等優(yōu)點，已被廣泛應用于處理城市污水、工業(yè)廢水、農業(yè)廢水、養(yǎng)殖廢水、富營養(yǎng)化湖泊及河道污水等（Jing et al.，2001；付融冰等，2006；高春芳等，2011；王琴等，2012）。在人工濕地污水處理系統(tǒng)中，水生植物尤其是挺水植物對污水中污染物吸收凈化起著十分重要的作用。選擇合適的挺水植物是構建人工濕地和恢復重建自然濕地的關鍵措施。近年來，隨著研究不斷深入，人工濕地系統(tǒng)的應用范圍不斷拓寬，其處理的濃度極限范圍也不斷被突破。人工濕地污水處理系統(tǒng)的特殊生境，決定了生長在其中的植物其生理生態(tài)上必然發(fā)生相應的變化，形成與濕地生態(tài)環(huán)境相適應的形態(tài)學和生態(tài)學特征，使其能夠在逆境中完成生長周期，并對人工濕地污水處理效果起到積極的作用。以往對人工濕地植物的研究多側重于植物的選擇、植物的去污效果及其去污機理方面，而對人工濕地生境條件下植物的生理生態(tài)研究較少。近些年，國內外學者開始關注在不同水質條件下植物對逆境的響應機制，尤其是沉水植物對營養(yǎng)脅迫的抗逆性研究（Nimptsch et al.，2007；Wang et al.，2008a；馬佳等，2013；高敏等，2015；宋雨晴等，2017）。

寬葉香蒲（Typha latifolia L.）、茭白（Zizania latifolia Turcz.）和黃花鳶尾（Iris pseudacorus L.）是常見的濕地植物。之前的研究結果顯示這3種植物對水體化學需氧量COD、總氮（TN）和總磷（TP）均有較高的凈化效果（孫瑞蓮等，2009）。在研究寬葉香蒲、茭白和黃花鳶尾對不同污染濃度水體的凈化能力的基礎上，深入探討其抗氧化酶系統(tǒng)以及丙二醛（MDA）、脯氨酸等抗性生理特性，旨在進一步了解這3種植物在人工濕地污水處理系統(tǒng)中的抗逆性和適應性，為人工濕地的推廣應用提供植被材料和理論依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

寬葉香蒲、茭白、黃花鳶尾3種挺水植物均采自南四湖附近濕地，挑選生長健壯、大小適宜的健康植株為試驗材料，沖洗干凈后在自來水中進行適應性培養(yǎng)30 d。試驗在直徑為40 cm，高為60 cm的塑料桶內進行，以河砂（采自黃河濟南段，過0.5 cm篩，自來水沖洗后使用）作為基質，厚度為30 cm，在距桶底部5 cm處安置水閥，用于排水。人工污水用蔗糖、硫酸銨、硝酸鉀和磷酸二氫鉀進行模擬配制，水質性質見表1。

表1 人工污水性質Table 1 Compositions of influents from the wetland microcosm units mg·L-1

1.2 試驗設計

試驗于山東大學人工濕地試驗基地進行。試驗時間選在6—8月。植物栽種密度為寬葉香蒲6株、黃花鳶尾6株、茭白15株，每種植物為一個處理，每一個處理重復3次，同時設置對照實驗一組，不栽種任何植物。每批人工污水濕地停留時間為7 d，污水投加量為20 L，其有效水深為20 cm，標記每只水桶的液面，以之為標準，定時補足各桶因自然蒸發(fā)和植物生理作用所損失的水量。于第7天時打開水閥，收集出水口的污水，實驗時間約為3個月，共采集分析樣品12次，每次取樣量為100 mL，樣品采集后，當天進行水質測定，測定指標為各處理污水中 CODcr、TP、TN。根據 R=100(Ci-Co)/Ci×100%計算污染物去除效率，其中Ci、Co分別為進水、出水濃度。于最后一次采集水樣的同時采集相同部位、長勢和大小一致的成熟葉片，液氮冷凍后，-80 ℃冰柜保存，以備植物生理指標的測定。

1.3 測定方法

水質測定采用中國國家環(huán)境保護總局制定的水和廢水監(jiān)測分析（2002）中的方法。CODcr采用重鉻酸鉀氧化法，TP采用鉬銻抗分光光度法，TN采用過硫酸鉀氧化-紫外分光光度法。酶液的提取參照Rao et al.（1997）的方法。蛋白質含量的測定參照Bradford（1976）的方法。超氧化物歧化酶（SOD）活性參照Giannopolitis et al.（1977）的方法測定，酶活單位為U·mg-1；過氧化物酶（POD）活性參照蔣傳葵等（1982）的方法測定，單位為 U·min-1·mg-1；過氧化氫酶（CAT）活性參照Rao et al.（1977）的方法測定，單位為 μmol·min-1·mg-1表示。丙二醛（MDA）含量測定采用硫代巴比妥酸法（李合生，2000），單位以 μmol·g-1表示；脯氨酸含量測定采用茚三酮比色法（張志良等，2003），單位以 μg·g-1表示。

1.4 數據分析

采用 Excel 2000及 SPSS 19.0進行數據處理，數據為平均值±標準差，利用LSD法進行多重比較。

2 結果與分析

2.1 3種植物對污水的凈化效果比較

從表2可知，與未栽種植物的對照相比，寬葉香蒲、茭白及黃花鳶尾對3種濃度污水中的COD、TN、TP都有較高的凈化率，其中 COD去除率為81.2%～93.6%，TN去除率為66.2%～87.2%，TP去除率為66.4%～82.7%。隨著污水中TN、TP濃度的增加，各系統(tǒng)對TN、TP的去除效果有所下降，相反地，隨著污水中COD濃度的增加，各系統(tǒng)對COD的去除效果呈上升趨勢。就植物種類而言，茭白對總氮的去除效果表現(xiàn)最佳。黃花鳶尾在不同處理中始終保持較高的磷素去除率，其次為茭白、寬葉香蒲。而同一濃度污水中各植物對 COD的去除效果均無明顯差異（P>0.05）。

表2 不同植物的污水凈化效果比較Table 2 Comparison of Nutrient and COD removal efficiency with different hydrophytes %

2.2 3種植物抗氧化酶活性的變化

SOD是活性氧清除系統(tǒng)中第一個發(fā)揮作用的抗氧化酶，是細胞防御活性氧毒害作用的第一道防線。如圖1A所示，寬葉香蒲SOD活性隨污水濃度的增加而降低，T1、T2處理下寬葉香蒲SOD活性與T0相比無顯著差異（P>0.05），T3處理下寬葉香蒲SOD活性僅為T0的53.2%。黃花鳶尾情況較復雜，其中 T1處理 SOD活性顯著高于 T0，而后黃花鳶尾SOD活性隨污水濃度的增加而降低，且降低幅度遠大于寬葉香蒲。與寬葉香蒲不同，污水處理明顯提高了茭白SOD活性（P<0.05），但茭白 SOD 活性在 T1～T3處理之間無明顯差異（P>0.05）。

不同濃度污水處理下3種植物POD活性的變化見圖1B。從圖中可以看出，污水處理顯著提高了寬葉香蒲 POD活性，而黃花鳶尾POD活性在 T0與各濃度污水處理之間無顯著差異（P>0.05）。與前兩者不同，污水處理降低了茭白POD活性，T1、T2處理下茭白 POD活性與 T0相比差異顯著（P<0.05）?？傮w而言，茭白在各系統(tǒng)中以POD活性最高，為其他兩種植物的幾十倍之多，寬葉香蒲次之，黃花鳶尾最低。

3種植物CAT活性的變化如圖1C所示。污水處理提高了寬葉香蒲、茭白和黃花鳶尾的CAT活性。方差分析結果表明，茭白 CAT活性在 T1處理與T0之間無顯著差異（P>0.05），黃花鳶尾CAT活性在 T2處理與 T0之間亦無顯著差異。在T1～T3處理中，寬葉香蒲與黃花鳶尾CAT活性變化趨勢較一致，T1處理下CAT活性最高，T2處理明顯低于其他濃度污水處理；茭白則相反，T2處理下CAT活性最高，比其他兩種濃度污水處理高約50%。

2.3 3種植物丙二醛含量和脯氨酸含量的變化

圖1 不同濃度污水處理下3種植物的抗氧化酶活性Fig. 1 Antioxidative enzyme activity of three hydrophytes grown in different sewage treatments

丙二醛（MDA）是膜脂過氧化的重要產物，作為膜脂過氧化指標，其含量的變化可反映逆境條件下膜系統(tǒng)受傷害的程度。3種植物MDA含量變化如圖2所示，與T0相比，寬葉香蒲和茭白MDA含量表現(xiàn)較一致，即MDA含量在T1處理與T0之間均無顯著差異（P>0.05），而在 T2、T3處理下其 MDA含量顯著增加（P<0.05）；與前者相似，黃花鳶尾在 T2、T3處理下其 MDA含量亦明顯高于T0，不同的是，其MDA含量在T1處理下顯著低于T0。

圖2 不同濃度污水處理下3種植物的丙二醛含量Fig. 2 MDA concentrations of three hydrophytes grown in different sewage treatments

脯氨酸是植物體內重要的滲透調節(jié)物質，脯氨酸的增加是植物對逆境脅迫的一種適應性反應。3種植物脯氨酸含量的變化如圖3所示。與T0處理相比，污水處理顯著提高了寬葉香蒲、茭白、黃花鳶尾的脯氨酸含量（P<0.05）。在T1～T3處理中，黃花鳶尾脯氨酸含量隨污水濃度的增加而增加，T3處理中脯氨酸含量比T1處理增加了25.4%；與之相反，茭白脯氨酸含量隨污水濃度的增加而呈現(xiàn)下降的趨勢，T3處理中脯氨酸含量比T1處理降低了25.5%；寬葉香蒲情況較復雜，T2處理下脯氨酸含量明顯低于T1、T3處理。相對而言，各系統(tǒng)中黃花鳶尾脯氨酸含量最高，茭白次之，寬葉香蒲最低。

圖3 不同濃度污水處理下3種植物的脯氨酸含量Fig. 3 Free proline content of three plants grown in different sewage treatments

3 討論

3.1 挺水植物水質凈化效果及影響因素

挺水植物不僅能夠通過吸收作用去除氮、磷等污染物，還可以通過植物根系釋放氧氣和分泌物加速分解污染物。許多前人的研究結果表明了挺水植物在人工濕地處理污水中的重要性（Dornelas et al.，2009；Wu et al.，2011；趙永軍等，2016；周玥等，2016）。本研究中，水質監(jiān)測時間為6—8月，正值供試植物生長旺盛期，各植物系統(tǒng)對模擬污水有較好的凈化效果，COD、TN和TP的去除率最高分別為93.6%、87.2%、82.7%。與未栽種植物系統(tǒng)相比，各植物系統(tǒng)對 COD、TN和 TP的去除貢獻率為12.5%～18.1%、14.8%～32.5%、8.4%～17.6%，表明植被在人工濕地系統(tǒng)中對污染物的去除起著重要的作用。

不同植物種類在營養(yǎng)吸收能力、根系分布、氧氣釋放量、生物量和抗逆性方面存在差異，從而對污水的凈化效率不同。茭白為多年生挺水型水生草本植物，具有較高的根系活性（Chapin et al.，1990；Li et al.，2010）。Wang et al.（2008b）研究發(fā)現(xiàn)茭白濕地系統(tǒng)釋放一氧化氮（N2O）的能力強，因為茭白的根結構可以輸送更多的氧氣和營養(yǎng)物質，利于氨氧化細菌的生長，氨氧化細菌參與將污水中的氮轉化為N2O并釋放到空氣中的過程。本研究結果顯示，茭白對總氮的去除效果表現(xiàn)最佳，驗證了除了自身對氮素的吸收之外，茭白通過提高水體中硝化和反硝化作用強度來增加水體中氮的去除。雖然有研究認為植物的吸收和存儲只占濕地氮去除的一小部分（Gersberg et al.，1988），也有研究表明植物吸收作用對總氮的去除貢獻占相當大比重，且氮積累主要集中在植物地上部（蔣躍平等，2004；李濤等，2009）。無論如何，濕地植物可強化基質內部微生物活動，間接影響微生物的硝化-反硝化作用，從而直接影響濕地的脫氮效率。黃花鳶尾亦為多年生挺水型水生草本植物，植株高大。本研究中黃花鳶尾對總磷的去除效果最好，這與很多前人的研究結論相似（Ansola et al.，1995；Zhang et al.，2007；袁杰等，2017）。人工濕地系統(tǒng)中磷的去除過程由基質的物理化學作用、植物的攝取和微生物的同化作用共同完成，而其中被廣泛認同的主要去除機制是基質對磷的物化吸附和化學沉降作用。本研究只選用普通沙礫作為基質，沙礫對磷的去除能力相對有限，隨著時間的推移，系統(tǒng)的除磷能力會因基質的飽和而下降，而濕地植物可強化根系和基質對顆粒態(tài)磷的滯留、根際微生物對有機磷的礦化吸收等過程（Drizo et al.，1999；Vymazal，2007），再加上濕地植物自身組織吸收，從而提高TP去除率。李濤等（2009）研究發(fā)現(xiàn)在整個生長期內黃花鳶尾對磷的吸收容量一直保持最大，植物的吸收作用對總磷的去除貢獻最高可以達到73%；而通常認為植物吸收對總磷去除的貢獻率一般在 5%～20%（McJannet et al.，1995；Hadad et al.，2006；湯顯強等，2007）。本研究中各種植物對 TP去除貢獻約8.4%～17.6%，定期收割濕地植物可以轉移去除部分污水中的磷，但貢獻率不如除氮明顯。

除了植物種類之外，影響人工濕地污染物去除效果的因素很多，有濕地類型、濕地基質、污水負荷、停留時間、污水濃度、溫度等。本研究設計 3種濃度污水，隨著污水中TN、TP濃度的增加，各系統(tǒng)對TN、TP的去除效果有所下降，相反，隨著污水中COD濃度的增加，各系統(tǒng)對COD的去除效果呈上升趨勢。前人對于污染物濃度與去除效果之間的關系做過許多相關研究，袁東海等（2004）認為人工濕地對污水中污染物的初始濃度有一定的要求，污染物較低情況下，人工濕地凈化效果較好；污染物濃度較高情況下，其凈化效果下降。凌禎等（2012）研究結果表明，6種植物的表流和潛流人工濕地對TP、TN去除率隨著濃度的增加而降低，植物不同，處理率降低程度不同。劉超等（2012）通過蘆葦濕地系統(tǒng)對鴨糞廢水中 COD的模擬去除研究發(fā)現(xiàn)，高濃度處理下濕地系統(tǒng)對廢水中 COD的去除率明顯高于低濃度和中濃度處理。

3.2 挺水植物對污水脅迫的生理生態(tài)響應機制

人工濕地對于植物是生長逆境，尤其是高濃度污水。而植物的生長狀況與濕地的凈化能力緊密相關，因此植物的抗逆性是人工濕地植物選擇的重要指標。大量研究表明，植物在逆境脅迫中，細胞內固有的自由基代謝平衡被破壞而促進自由基的產生。過量自由基的毒害之一是引發(fā)或加劇膜脂過氧化作用，造成細胞膜系統(tǒng)損傷，干擾植物細胞的光合、呼吸及其他代謝過程，嚴重時會導致植物細胞死亡。本研究顯示中、高濃度污水處理時寬葉香蒲、茭白、黃花鳶尾體內的膜脂過氧化加劇，雖然表觀上看3種植物均生長良好，并且對不同污染負荷水體均有較高的凈化效果，但高污染負荷水體對3種植物顯示出脅迫作用。

細胞內酶系統(tǒng)總的變化趨勢是處于動態(tài)平衡的，當植物受到逆境脅迫時，細胞內保護酶系統(tǒng)啟動，以抵御外界環(huán)境脅迫對植物造成的傷害。SOD、POD和 CAT都是清除細胞中活性氧的重要酶。SOD、POD和CAT通過協(xié)調作用，能有效地消除植物過氧化所產生的活性氧化物，防御細胞膜過氧化，降低植物細胞受傷害的程度。通過對寬葉香蒲、茭白、黃花鳶尾抗氧化酶系統(tǒng)的測定分析中可以看出，污水濃度的變化直接引起了植物體內抗氧化酶系統(tǒng)的變化，植物體通過調節(jié)體內酶機制，增強自身抵抗能力，以此來響應長期污水脅迫。

SOD廣泛分布于細胞各組成部分，催化O2-歧化為H2O2和O2，一定程度上可以降低植物體內自由基的水平。H2O2對于植物細胞是十分有害的，它能被CAT清除，因此在一定范圍內，SOD和CAT共同作用能把具有潛在危害的O2-和H2O2轉化為無害的H2O和 O2，并且減少具毒性、高活性的羥基自由基（OH·）的形成。本研究發(fā)現(xiàn)，3種濃度污水處理中，寬葉香蒲和黃花鳶尾在低濃度污水處理下SOD和CAT活性較高，MDA含量最低，在中、高濃度污水處理下，其SOD和CAT活性均低于低濃度污水處理，MDA含量均高于低濃度污水處理，表明葉片中SOD和CAT的協(xié)同作用代表了寬葉香蒲和黃花鳶尾抵抗污水脅迫的一種有效的防御策略。另外，值得一提的是，高濃度污水抑制了寬葉香蒲SOD活性，而對POD和CAT活性均有誘導作用，這可能是由于SOD在細胞各組織中催化O2-時產生的H2O2導致了SOD本身的失活，這種現(xiàn)象在Vitoria et al.（2001）的研究中也有報道。從以上研究結果還可以看出，當寬葉香蒲 SOD失活時，葉片中活性增強的POD和CAT可能在H2O2的清除中發(fā)揮重要作用，Lee et al.（2003）的研究中也報道了此種情況。在所有的這些與清除活性氧自由基有關的抗氧化酶中，POD是其中比較重要的一種，因為無論是細胞外還是細胞內形態(tài)，兩種形態(tài)的POD都能參與 H2O2的清除。本研究結果顯示，隨著污水濃度的提高，寬葉香蒲 POD活性明顯增強，再次驗證了 POD可能在寬葉香蒲抵抗污水脅迫中發(fā)揮重要作用。

脯氨酸具有清除活性氧、減輕膜脂過氧化作用的功能。本研究中，生長于污水中的寬葉香蒲、茭白和黃花鳶尾脯氨酸含量均比自然生長狀態(tài)高，表明3種植物通過啟動脯氨酸累積機制增強對污水脅迫的抗逆性，其中黃花鳶尾脯氨酸含量隨污水濃度的增加而增加，且其脯氨酸含量明顯高于寬葉香蒲和茭白，可以推斷黃花鳶尾體內脯氨酸在其抵抗污水脅迫中可能扮演著重要角色。

4 結論

（1）寬葉香蒲、茭白和黃花鳶尾對各污染指標的去除率明顯高于空白對照。3種植物對不同濃度污水中的 COD均有較高的凈化率，對高濃度污水中 COD的去除效果最好。同一污水濃度處理下各植物間對COD去除效果無明顯差異。3種植物均能明顯改善污水中TN和TP指標，但各系統(tǒng)的氮素和磷素去除效果均隨污水中TN和TP濃度的增加而下降。在3種濃度污水中，茭白總氮的去除效果均表現(xiàn)最佳，黃花鳶尾則始終保持較高的磷素去除率。

（2）污水濃度的增加對寬葉香蒲、茭白、黃花鳶尾產生氧化脅迫作用，當污水濃度高于（160 mg·L-1COD，30 mg·L-1TN，4 mg·L-1TP），3 種植物體內的膜脂過氧化加劇。3種植物通過調節(jié)體內抗氧化酶機制及脯氨酸累積機制來響應長期污水脅迫。不同濃度污水處理提高了茭白的 SOD活性和寬葉香蒲的 POD活性，表明其在各自體內的自由基清除中發(fā)揮重要作用，SOD和CAT的協(xié)同作用代表了寬葉香蒲和黃花鳶尾抵抗污水脅迫的一種防御策略，黃花鳶尾脯氨酸含量隨污水濃度的增加而增加，表明脯氨酸可能在其抵抗污水脅迫中扮演重要角色。

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