李　蕊, 儀慧蘭

山西大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 太原　030006

硫是維持植物生命活動(dòng)的必需元素,與植物的生長(zhǎng)發(fā)育、逆境生理密切相關(guān)。植物可以吸收空氣中的SO2作為硫營(yíng)養(yǎng)來(lái)源,尤其在土壤含硫不足時(shí)。但大氣中SO2濃度過(guò)高時(shí),會(huì)影響植株生理。環(huán)境高濃度SO2會(huì)使葉面氣孔關(guān)閉,繼而影響光合作用和呼吸過(guò)程,導(dǎo)致植株生長(zhǎng)發(fā)育抑制[1- 2]。SO2暴露引發(fā)植物體氧化脅迫[1],高水平活性氧(ROS,Reactive Oxygen Species)可破壞生物大分子的結(jié)構(gòu)和功能,使細(xì)胞生理功能紊亂,甚至死亡[1,3- 4]；但作為信號(hào)分子,ROS還能介導(dǎo)氣孔運(yùn)動(dòng)、基因轉(zhuǎn)錄[5- 7]等,調(diào)節(jié)植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)。

基因轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)是植物適應(yīng)環(huán)境的基礎(chǔ)。芯片檢測(cè)發(fā)現(xiàn),SO2暴露引發(fā)的擬南芥差異表達(dá)基因主要涉及細(xì)胞代謝、結(jié)合、轉(zhuǎn)錄調(diào)控、信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)、物質(zhì)運(yùn)輸?shù)萚8- 9],其中一些基因在干旱脅迫時(shí)亦發(fā)生轉(zhuǎn)錄應(yīng)答,但植物對(duì)環(huán)境化學(xué)物SO2的響應(yīng),能否影響其干旱生理未見(jiàn)報(bào)道。植物對(duì)干旱的響應(yīng)包括依賴脫落酸(ABA,Abscisic Acid)和不依賴ABA的兩條途徑,CBF4和DREB2分別是這兩條途徑中的關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子,二者均受干旱誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá),并共同調(diào)控下游基因RD29A的表達(dá)[10- 11]。擬南芥DREB2包括DREB2A和DREB2B,均可被干旱誘導(dǎo),進(jìn)而激活RD29A表達(dá),增強(qiáng)植物的抗旱性[10,12],DREB2A、DREB2B和RD29A轉(zhuǎn)錄應(yīng)答是植物干旱響應(yīng)的標(biāo)志。熱激蛋白(Hsp)是植物體內(nèi)普遍存在的一類受干旱和其他刺激后大量表達(dá)的蛋白,在干旱生理中具有重要的調(diào)控作用,參與細(xì)胞內(nèi)蛋白折疊、分布及降解過(guò)程,維持細(xì)胞蛋白質(zhì)穩(wěn)態(tài),保護(hù)細(xì)胞免受脅迫損傷[13- 15]。氣孔關(guān)閉會(huì)使葉片局部升溫,但植物暴露于SO2時(shí)發(fā)生的氣孔開(kāi)度縮小是否能激活Hsp尚不清楚,植物對(duì)SO2的響應(yīng)是否與干旱響應(yīng)基因有關(guān)未見(jiàn)報(bào)道。

植物遭遇某種非致死性不良環(huán)境后,會(huì)增強(qiáng)抵御這種特定環(huán)境的能力,還能產(chǎn)生防御其他不良環(huán)境的能力,稱為植物的交叉適應(yīng)[16]。研究表明,植物對(duì)熱激-干旱、低溫-干旱、干旱-鹽漬存在交叉適應(yīng)[17- 20]。大氣污染物SO2和干旱是植物遭遇的兩種常見(jiàn)的非生物脅迫,植物對(duì)SO2和干旱是否存在交叉適應(yīng)未見(jiàn)報(bào)道。因此,本文以模式植物擬南芥為材料,研究SO2暴露對(duì)植物干旱生理的影響,分析植株干旱生理指標(biāo)與干旱響應(yīng)基因表達(dá)水平的變化,探討SO2暴露在植物應(yīng)對(duì)干旱脅迫過(guò)程中可能發(fā)揮的作用。

1　材料與方法

1.1　材料準(zhǔn)備及SO2熏氣處理

取擬南芥(ArabidpsisthalianaL.)Columbia野生型種子,4℃春化2d后播種于營(yíng)養(yǎng)土中。置于培養(yǎng)間培養(yǎng),光照度≥3000lx,光/暗周期為16h/8h,培養(yǎng)溫度22℃,相對(duì)濕度約60%。

取4周齡擬南芥植株,設(shè)SO2熏氣組和對(duì)照組,分別置于體積0.45m3的密閉箱內(nèi),適應(yīng)1d后采用靜態(tài)熏氣方式進(jìn)行SO2暴露。根據(jù)課題組前期研究結(jié)果,濃度30mg/m3的SO2暴露72h可對(duì)擬南芥植株產(chǎn)生一定的生長(zhǎng)抑制效應(yīng)并誘發(fā)抗氧化防御應(yīng)答[1,9],本文選用30mg/m3的SO2。根據(jù)K2S2O5+2HCl→2KCl+H2O+2SO2的原理,定量產(chǎn)生SO2氣體,同時(shí)采用甲醛吸收副玫瑰苯胺分光光度法測(cè)定SO2濃度,使箱內(nèi)濃度保持在30mg/m3。每天熏氣16h,熏氣期間保持光照度。

1.2　氣孔開(kāi)度測(cè)量

取SO2熏氣6、48、72h及同期對(duì)照組擬南芥植株的第三層平展葉片,蒸餾水洗凈,用透明膠帶粘取非葉脈部分的下表皮,并用毛刷刷去附于其上的葉肉細(xì)胞,固定于載玻片上,光學(xué)顯微鏡下觀察,OLYMPUS DP72數(shù)碼成像系統(tǒng)采集圖像,用軟件DP2-BSW測(cè)量氣孔開(kāi)度。每個(gè)實(shí)驗(yàn)組取5棵不同植株上的葉片,每片表皮上隨機(jī)選取20個(gè)視野(40×),每個(gè)視野測(cè)量10個(gè)氣孔的開(kāi)度。

1.3　生理指標(biāo)檢測(cè)

選SO2熏氣3d的擬南芥與同期非熏氣對(duì)照組植株進(jìn)行干旱處理。將非熏氣對(duì)照組植株分為干旱組(干旱)和對(duì)照組,干旱組與SO2熏氣后干旱組(SO2+干旱)不再澆水,對(duì)照組適時(shí)澆水。在干旱脅迫6d時(shí)取植株地上部分,參照Ajithkumar等[21]的方法測(cè)定可溶性糖含量,參照Hao等[22]的方法測(cè)定脯氨酸和丙二醛(MDA)含量,參照李合生[23]的方法測(cè)定超氧化物歧化酶(SOD)活性,參照Shi等[24]方法測(cè)定葉片相對(duì)含水量。

1.4　RT-PCR分析

取SO2熏氣48h和72h及同期對(duì)照組擬南芥植株地上部分,采用Trizol法提取RNA。以總RNA為模板,用EasyScript First-Strand cDNA Synthesis SuperMix (北京全式金生物技術(shù)有限公司)反轉(zhuǎn)錄合成cDNA,采用特異性引物(表1)擴(kuò)增目標(biāo)基因序列。PCR產(chǎn)物用1%瓊脂糖凝膠電泳檢測(cè),并用Bio-Rad凝膠成像系統(tǒng)所帶軟件Image Lab分析擴(kuò)增帶譜的灰度值,計(jì)算基因擴(kuò)增帶譜灰度值和內(nèi)參基因Actin2灰度值的比值,作為基因的相對(duì)表達(dá)量。

表1　RT-PCR引物序列

圖1　SO2對(duì)擬南芥氣孔開(kāi)度的影響　Fig.1　Effect of SO2 on stomatal aperture in Arabidopsis leaves圖中不同字母表示組間差異顯著

1.5　數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析

取3次生物學(xué)重復(fù)的平均值和標(biāo)準(zhǔn)誤,F檢驗(yàn)后,采用Duncan方法進(jìn)行多重比較,分析不同處理組與對(duì)照組之間的差異顯著性。圖中用相同字母表示差異不顯著,不同字母表示差異顯著(P<0.05)。

2　結(jié)果

2.1　SO2對(duì)擬南芥氣孔開(kāi)度及熱激基因轉(zhuǎn)錄的影響

正常生理狀態(tài)下植株葉面氣孔維持一定開(kāi)度及運(yùn)動(dòng)節(jié)律,以有效進(jìn)行胞內(nèi)外氣體和水分的交換,滿足植株的生長(zhǎng)發(fā)育需要。30mg/m3的SO2暴露6h后擬南芥葉面氣孔開(kāi)度顯著小于對(duì)照組,降幅為17.00%,隨著SO2暴露時(shí)間的延長(zhǎng),氣孔開(kāi)度逐漸縮小,暴露72h時(shí)氣孔開(kāi)度降幅為24.40%,說(shuō)明SO2暴露能引發(fā)擬南芥氣孔關(guān)閉(圖1)。

SO2脅迫誘發(fā)葉面氣孔關(guān)閉,可以減少植株對(duì)SO2氣體的進(jìn)一步攝入。但葉面氣孔開(kāi)度減小,氣體交換速率降低,會(huì)導(dǎo)致葉片內(nèi)部熱應(yīng)激。RT-PCR檢測(cè)發(fā)現(xiàn),擬南芥SO2暴露48h后地上組織中熱激轉(zhuǎn)錄因子HsfA2及其靶基因Hsp17.7、Hsp17.6B轉(zhuǎn)錄上調(diào),SO2暴露72h后HsfA2及其靶基因Hsp17.7、Hsp17.6B、Hsp17.6C的轉(zhuǎn)錄上調(diào)幅度大于48h暴露組,均與對(duì)照組產(chǎn)生明顯差異(圖2)。結(jié)果說(shuō)明,SO2能誘導(dǎo)擬南芥熱激基因轉(zhuǎn)錄上調(diào),發(fā)揮對(duì)逆境生理的調(diào)節(jié)作用。

圖2　SO2對(duì)擬南芥熱激基因表達(dá)的影響 Fig.2　Effect of SO2 on expression of heat shock genes in Arabidopsis shoots圖中不同字母表示組間差異顯著

2.2　SO2對(duì)擬南芥干旱生理的影響

從植株外形上看,干旱初期SO2+干旱組與干旱組無(wú)明顯差異,隨著干旱時(shí)間的延長(zhǎng)兩個(gè)干旱組間的差異逐漸增大。干旱6d后,干旱組擬南芥植株葉片萎蔫發(fā)黃,基部葉片出現(xiàn)枯死,而SO2+干旱組葉片萎蔫程度較輕,發(fā)黃葉片數(shù)和發(fā)黃度低于干旱組(圖3),對(duì)照組、干旱組和SO2+干旱組的葉片相對(duì)含水量分別為94%、68%和78%,表明SO2預(yù)暴露能增強(qiáng)擬南芥植株對(duì)干旱的適應(yīng)能力。

干旱6d后,SO2+干旱組與干旱組相比,可溶性糖和脯氨酸含量顯著升高25.75%和112.33%,MDA含量顯著降低23.62%,SOD活性顯著升高26.32%(圖4),表明SO2能夠促進(jìn)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的積累,提高抗氧化酶活性,降低干旱誘發(fā)的氧化損傷,進(jìn)而增強(qiáng)擬南芥植株對(duì)干旱的適應(yīng)性。

圖3　SO2對(duì)擬南芥干旱脅迫植株外形的影響Fig.3　Effect of SO2 on morphology of Arabidopsis plants under drought stress

圖4　SO2對(duì)干旱脅迫中擬南芥地上組織生理指標(biāo)的影響Fig.4　Effect of SO2 on physiological indexes of Arabidopsis shoots under drought stress圖中不同的小寫(xiě)字母代表組間差異顯著(P<0.05)；SO2 +非干旱組與非干旱對(duì)照組無(wú)顯著差異;A： 對(duì)照Control；B：干旱Drought；C：SO2 +干旱SO2 + drought;SOD：超氧化物歧化酶superoxide dismutase；MDA：丙二醛malondialdehyde

圖5　SO2對(duì)擬南芥干旱響應(yīng)基因表達(dá)的影響Fig.5　Effect of SO2 on expression of drought-responsive genes in Arabidopsis shoots圖中不同字母表示組間差異顯著

2.3　SO2對(duì)擬南芥干旱響應(yīng)基因轉(zhuǎn)錄的影響

為分析SO2暴露與植物干旱脅迫應(yīng)答的關(guān)系,檢測(cè)了SO2對(duì)擬南芥干旱響應(yīng)基因轉(zhuǎn)錄的影響,發(fā)現(xiàn)干旱響應(yīng)轉(zhuǎn)錄因子DREB2A、DREB2B及其下游基因RD29A在SO2暴露組均表達(dá)增強(qiáng)(圖5),表明SO2能提高擬南芥干旱響應(yīng)基因的表達(dá)量,從而調(diào)節(jié)和增強(qiáng)植株對(duì)干旱的適應(yīng)能力。

3　討論

氣孔調(diào)控著植物與外界環(huán)境之間的氣體與水分交換,在植物的生命活動(dòng)中發(fā)揮著重要作用。大氣SO2濃度較高時(shí)植物葉面氣孔開(kāi)度減小,以減少對(duì)SO2的吸收,但卻影響了葉片的氣體交換速率和蒸騰作用,引起葉片組織細(xì)胞溫度升高。熱刺激能誘導(dǎo)植物Hsp表達(dá)增強(qiáng),其中小分子熱激蛋白(sHsps)對(duì)逆境適應(yīng)具有重要作用。sHsps可修復(fù)受損蛋白,參與胞內(nèi)蛋白折疊、分布及降解過(guò)程,維護(hù)蛋白質(zhì)穩(wěn)態(tài)；sHsps參與對(duì)氧化脅迫的響應(yīng),能調(diào)節(jié)基因轉(zhuǎn)錄,提高植物逆境適應(yīng)性[13- 15,25- 26]。擬南芥熱激轉(zhuǎn)錄因子HsfA2及其靶基因Hsp17.7、Hsp17.6B、Hsp17.6C在SO2熏氣組轉(zhuǎn)錄上調(diào),可促使其編碼蛋白的水平升高,繼而對(duì)干旱等相關(guān)的逆境生理過(guò)程發(fā)揮積極的調(diào)節(jié)作用。SO2暴露時(shí)間延長(zhǎng)時(shí)這些熱激基因上調(diào)幅度增大,可能與SO2暴露期間持續(xù)的氣孔關(guān)閉導(dǎo)致熱脅迫增強(qiáng)有關(guān)。

干旱條件下植物會(huì)主動(dòng)積累脯氨酸、可溶性糖等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì),通過(guò)調(diào)節(jié)細(xì)胞滲透勢(shì)、提高細(xì)胞保水能力、維持細(xì)胞膨壓等使植株得以在干旱條件下生存[24]。研究發(fā)現(xiàn),SO2+干旱組擬南芥的萎蔫程度低于單純干旱組,植株相對(duì)含水量、脯氨酸和可溶性糖含量均顯著高于單純干旱組,說(shuō)明SO2能促進(jìn)植物細(xì)胞合成和積累更多的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì),從而提高干旱條件下細(xì)胞的滲透調(diào)節(jié)能力,減少干旱期間植株的水分散失,提高逆境適應(yīng)性。滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)脯氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白等參與介導(dǎo)植物對(duì)低溫-干旱、干旱-鹽和熱激-干旱的交叉適應(yīng)[17- 20],本研究表明滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)在植物對(duì)SO2-干旱交叉適應(yīng)中同樣具有重要作用。

根據(jù)前期研究結(jié)果[1],本研究選用一定的SO2暴露方式促使擬南芥植株產(chǎn)生抗氧化防御應(yīng)答,導(dǎo)致了后期的干旱適應(yīng)性提高,及干旱期間抗氧化酶SOD活性升高和膜脂氧化產(chǎn)物MDA水平下降,說(shuō)明SO2激活細(xì)胞抗氧化能力在介導(dǎo)植株干旱適應(yīng)過(guò)程中發(fā)揮了重要作用。SO2激活擬南芥抗氧化酶,可有效降低干旱引發(fā)的氧化脅迫,減輕細(xì)胞氧化損傷效應(yīng),使MDA含量降低。該結(jié)果與郭麗紅等報(bào)道的抗氧化酶參與介導(dǎo)玉米幼苗交叉適應(yīng)性的結(jié)果[27]相似,說(shuō)明抗氧化酶活性提高是植物交叉適應(yīng)性產(chǎn)生的重要基礎(chǔ)。

為進(jìn)一步證實(shí)SO2可誘發(fā)植物對(duì)干旱的適應(yīng),本文檢測(cè)了擬南芥干旱響應(yīng)基因DREB2A、DREB2B和RD29A的轉(zhuǎn)錄水平,證實(shí)SO2能使擬南芥DREB及其靶基因RD29A上調(diào)表達(dá)。因此,擬南芥干旱響應(yīng)基因轉(zhuǎn)錄的改變?yōu)镾O2誘發(fā)植株干旱適應(yīng)性提高提供了直接的證據(jù)。有報(bào)道稱DREB2A參與調(diào)節(jié)植株失水和熱脅迫應(yīng)答[28],本研究中SO2誘導(dǎo)的氣孔關(guān)閉及由此引發(fā)的熱脅迫可能是DREB轉(zhuǎn)錄應(yīng)答的重要誘因。

高濃度SO2使植物氣孔關(guān)閉、抗氧化酶活性提高、抗氧化防護(hù)基因轉(zhuǎn)錄應(yīng)答[1,8- 9,29],不僅產(chǎn)生了對(duì)SO2的適應(yīng),還介導(dǎo)了植株對(duì)干旱的適應(yīng)性提高,出現(xiàn)了交叉適應(yīng)。SO2脅迫使植物體內(nèi)ROS水平升高[1,3],而ROS升高可介導(dǎo)擬南芥HsfA2和Hsps轉(zhuǎn)錄上調(diào)[30],誘發(fā)DREB2轉(zhuǎn)錄應(yīng)答[10],因此ROS應(yīng)該是SO2和干旱脅迫共同的信號(hào)分子。作為信號(hào)分子,ROS參與調(diào)節(jié)植物生長(zhǎng)發(fā)育和逆境適應(yīng),并參與植物的交叉適應(yīng)[16- 17],但有關(guān)調(diào)節(jié)機(jī)制有待進(jìn)一步深入研究。

本文結(jié)果與之前發(fā)現(xiàn)的SO2衍生物預(yù)處理提高干旱條件下小麥種子萌發(fā)率、增強(qiáng)谷子幼苗干旱適應(yīng)性[31- 32]的結(jié)果相似,其中均涉及SO2誘導(dǎo)的植株抗氧化酶活性增強(qiáng),滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)脯氨酸和可溶性糖等含量提高,表明這些過(guò)程參與介導(dǎo)植物的干旱適應(yīng)性。本文發(fā)現(xiàn)SO2能誘發(fā)植物干旱響應(yīng)轉(zhuǎn)錄因子DREB2及其靶基因RD29A、熱激轉(zhuǎn)錄因子HsfA2及其靶基因sHsps的轉(zhuǎn)錄應(yīng)答,為SO2介導(dǎo)干旱適應(yīng)性產(chǎn)生提供了新的證據(jù)。但交叉適應(yīng)性產(chǎn)生可能涉及植物細(xì)胞內(nèi)包括信號(hào)識(shí)別、基因轉(zhuǎn)錄調(diào)控、代謝改變等眾多環(huán)節(jié),詳細(xì)機(jī)制有待進(jìn)一步的研究。植物生存期間會(huì)面臨多種環(huán)境刺激,適應(yīng)復(fù)雜多變的環(huán)境條件是植物生存的必須,而交叉適應(yīng)性的出現(xiàn)是植物適應(yīng)環(huán)境的一條有效途徑。本結(jié)果揭示了植物對(duì)大氣污染物和干旱的交叉適應(yīng)性,為同類研究提供了新的實(shí)驗(yàn)依據(jù)。

4　結(jié)論

植物暴露于大氣中較高濃度的SO2時(shí),通過(guò)氣孔關(guān)閉減少對(duì)SO2的進(jìn)一步攝入,而基因轉(zhuǎn)錄應(yīng)答從根本上調(diào)節(jié)著植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)。30mg/m3的SO2能誘導(dǎo)植物氣孔關(guān)閉,使熱激基因轉(zhuǎn)錄,干旱響應(yīng)基因激活,抗氧化能力提高,這些改變?yōu)橹参飸?yīng)對(duì)干旱環(huán)境提供了基礎(chǔ)條件。SO2預(yù)暴露能促進(jìn)植株干旱生理期間積累更多的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)脯氨酸和可溶性糖,使葉片相對(duì)含水量顯著高于單純干旱組,植物的干旱適應(yīng)性得以增強(qiáng)。擬南芥植株在SO2預(yù)暴露后對(duì)干旱的適應(yīng)性提高,說(shuō)明植物對(duì)SO2和干旱產(chǎn)生了交叉適應(yīng)。

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