歐瑞東，閆興富，馬惠娟，姜英娜

（北方民族大學生物科學與工程學院國家民委生態(tài)系統(tǒng)模型及應用重點實驗室，寧夏 銀川750021）

嚙齒動物對種子的取食和搬運作為植物的一種有效擴散機制［1］，將成年植株生活史過程的種子階段和幼苗建成聯(lián)系在一起，是影響植物種群適合度和動態(tài)的重要生態(tài)學過程，對植物種群更新、群落物種組成和多樣性都具有重要影響［2］。食物貯藏是動物長期適應于不確定的食物供應變化的重要行為策略，植物種子通過嚙齒動物的搬運和貯藏而實現(xiàn)的擴散不僅可降低種子被其他動物發(fā)現(xiàn)和取食的機會［3］，有利于種子定向擴散至更有利于萌發(fā)和幼苗建立的微生境，而且大大降低同種個體間的競爭和幼苗密度依賴性死亡［3］。因此，擴散動物對種子的捕食、搬運和貯藏通過種子存活和幼苗建立而影響植物的種群更新和分布［4］。

種子特征對嚙齒動物的取食和搬運行為偏好具有重要影響［57］，其中種子大小是種子質(zhì)量的直接反映，比其他特征更易于作為評價種子質(zhì)量的指標［5］，是決定種子是否及如何被動物擴散和擴散距離的最重要而持久的因素［89］。大種子通常具有更高的營養(yǎng)價值，具有單位時間和能量投入的更高營養(yǎng)回報和潛在收益［10］，被嚙齒動物貯藏的可能性更大，而且大而營養(yǎng)豐富的種子被擴散的距離更遠，而小種子則更為可能被嚙齒動物取食［8，11］。一些種子的厚而堅硬的種皮對動物的覓食行為策略具有調(diào)節(jié)作用［12］，堅硬種皮引起的種子處理時間的延長意味著動物吃掉種子要比貯藏種子耗費的時間更長。因此，動物為了提高單位時間投入的覓食凈收益，可能優(yōu)先就地取食種皮薄而脆的種子，而搬運和貯藏種皮堅硬的種子［13］。

遼東櫟（Quercus wutaishanica）是我國暖溫帶落葉林的重要優(yōu)勢樹種之一，種子在萌發(fā)前后被動物大量取食可能是限制其種群更新的重要瓶頸因素［1415］；山桃（Prunus davidiana）是在六盤山區(qū)散生于天然次生林中的主要灌木樹種，局部地區(qū)也有以山桃為優(yōu)勢的灌叢群落，有關山桃的研究主要集中于破除種子休眠的方法［16］、葉片光合與蒸騰生理特征及氣體交換參數(shù)［17］和林地水分動態(tài)及耗水性能［18］等方面，其種子成熟后是否與遼東櫟種子一樣被嚙齒動物取食和擴散還缺乏研究。因此，為了比較嚙齒動物對這兩類大小和種皮特征差異較大的種子（遼東櫟種子的種皮薄而脆，山桃種子的種皮厚而堅硬）取食和搬運行為，本試驗采用塑料標簽標記法，研究了嚙齒動物對不同大小的遼東櫟和山桃種子的取食和搬運行為及其對種子命運的影響，研究結果可為這2個物種的人工輔助種群更新和直播造林及苗木繁育等林業(yè)生產(chǎn)實踐提供參考。

1 研究地區(qū)和樣地概況

研究地區(qū)為六盤山國家級自然保護區(qū)（35°15′～35°41′N，106°09′～106°30′E），屬溫帶半濕潤大陸性季風氣候區(qū)，冬季寒冷干燥，夏季高溫多雨，年降水量676 mm，其中60%的降水集中于7、8、9月，年蒸發(fā)量1 426 mm，年均溫5.8℃，土壤以灰褐土為主［19］。樣地位于保護區(qū)的龍?zhí)读謭鏊鶎俚拇蟮箿狭謪^(qū)（106°21.12′E，35°23.54′N，海拔高度1 900 m）的華北落葉松（Larix principisrupprechtii）人工林，林地位于西向山坡，坡度約35°，該林地為20世紀80年代初在遼東櫟次生林皆伐后栽植，呈帶狀分布，林帶寬約20 m，冠層蓋度約70%，林下有遼東櫟、珍珠梅（Sorbaria sorbifolia）、華西箭竹（Fargesia nitida）、南川繡線菊（Spiraea rosthornii）、闊葉莢!（Viburnum lobophyllum）和冰草（Agropyron cristatum）等灌木和草本植物，群落物種組成和研究地區(qū)的嚙齒動物種類詳見相關文獻［1920］。

2 材料與方法

2.1 種子的采集和標記

遼東櫟種子采自六盤山國家級自然保護區(qū)內(nèi)的遼東櫟植株冠層下自然散落的種子，采集時將大、小種子分開，采集表面未見明顯破損和昆蟲取食危害的種子，自然風干1周后大、小種子質(zhì)量分別為（1.6±0.3）g（n＝100）和（1.0±0.2）g（n＝100）；山桃種子為2013年秋季購自當?shù)剞r(nóng)民當年采摘的種子，大、小種子質(zhì)量分別為（3.1±0.5）g（n＝100）和（1.3±0.2）g（n＝100），經(jīng)自然風干后于室內(nèi)常溫貯藏。種子標記參照常罡等［21］的方法（略有改進），用鉆頭直徑為0.5 mm 的電鉆在種子基部或一側鉆一小孔，分別用長約7.5 cm（直徑為0.4 mm，外面包有塑料保護層）的銅線將種子與大小為2.5 cm×1.2 cm 的塑料標簽（含銅線質(zhì)量（0.17±0.002）g，n＝100）連接，種子的標簽信息包括種子投放點及種子編號等。

2.2 種子投放和野外調(diào)查

2014年4月6日，選取4條華北落葉松人工林帶作為試驗樣帶，分別投放遼東櫟大種子（LQW）、遼東櫟小種子（SQW）、山桃大種子（LPD）和山桃小種子（SPD）；每一樣帶沿山坡自下而上間隔20 m重復設置4個種子投放點，每一投放點分別投放50枚種子，將標記種子的標簽朝外排列成一直徑約20 cm的圓環(huán)狀。共計投放種子4樣帶×4投放點（重復）×50枚＝800枚。分別在種子投放后的第2、4、7、21天和第35天調(diào)查記錄被動物就地取食的種子數(shù)量，在距離投放點25 m直徑范圍內(nèi)搜尋種子被嚙齒動物搬運后（取食、丟棄于地表和貯藏）丟棄的標簽，統(tǒng)計不同類型命運種子的數(shù)量，記錄種子標簽信息，并測定標簽到對應種子投放點的距離（m）。

2.3 數(shù)據(jù)處理

根據(jù)野外調(diào)查記錄的各種子投放點留存種子的數(shù)量，計算各調(diào)查時期不同類型種子的留存種子數(shù)占最初投放種子數(shù)的百分比（即留存率）；將種子命運分為3種類型：1）就地取食（insitupredation）：種子在投放點被動物取食；2）搬運后取食（predation after removal）：種子被動物搬運后取食；3）搬運后貯藏（hoarding after removal）：種子被動物搬運后埋藏于土壤、洞穴中或棄于地表（因貯藏于洞穴中和丟棄于地表的種子較少，與埋藏于土壤中的種子合并統(tǒng)計）。統(tǒng)計不同命運種子的百分比、種子被搬運的距離及其分布頻次。將所有試驗數(shù)據(jù)進行平方根換后，用單因素方差分析（oneway ANOVA）的方法分析不同命運種子的百分比在不同類型種子間的差異顯著性，所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計均在SPSS 13.0中完成。

3 結果與分析

3.1 種子留存率及動態(tài)

從圖1可以看出，遼東櫟種子在投放后被嚙齒動物取食和搬運的速率較快，種子投放2 d后，遼東櫟大種子和小種子的留存率分別為29.5%和22.5%，隨著種子投放時間的延長，留存率快速降低，種子投放15 d后，留存率分別降至3.0%和0.5%，種子投放21 d后留存率均為0；相反，山桃種子的留存率隨著投放時間的延長降低較為緩慢，種子投放2 d后留存率分別高達95.5%和85.5%，在投放15 d后仍相對較高（分別為21.0%和32.0%），試驗結束時仍有5.5%和3.0%的種子留存于種子投放點。方差分析結果顯示，不同大小遼東櫟種子的留存率僅在投放4 d后差異顯著（p＜0.05），但二者在投放后所有觀測時期與LPD間的差異均達顯著水平（p＜0.01），LQW 與SPD、SQW與LPD間除在投放35 d后差異不顯著外，其他各觀測時期均差異顯著（p＜0.01），不同大小山桃種子的留存率在投放早期（投放2 d和7 d后）差異顯著（p＜0.015）。

3.2 不同類型種子的命運

從圖2可以看出，LQW、SQW、LPD和SPD的就地取食率分別為9.5%、39.5%、5.5%和9.0%，其中SQW的就地取食率均顯著高于其他類型種子（p＜0.01）。LQW 被嚙齒動物搬運后的取食率最大（33.5%），SQW 次之（21.0%），其中前者顯著大于后者和不同大小的山桃種子（p＜0.05）；SQW被動物搬運后的取食率還顯著大于SPD（8.5%，p＜0.01）。不同大小的山桃種子被嚙齒動物搬運后的貯藏率分別為38.0%和47.0%，差異不顯著，但SPD均顯著大于不同大小的遼東櫟種子（p＜0.05），SQW被嚙齒動物搬運后的貯藏率最小（15.0%），均顯著低于其他3種類型的種子（p＜0.05）。

圖1 不同大小的遼東櫟和山桃種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林釋放點的留存率及動態(tài)

圖2 不同大小的遼東櫟和山桃種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林釋放后的命運

3.3 不同類型種子被嚙齒動物搬運的距離

從圖3可以看出，LPD被嚙齒動物搬運后取食的距離最大為4.1 m，其次為LQW（1.9 m），SQW 被嚙齒動物搬運后取食的距離最?。?.8 m），除LQW與SPD間差異不顯著外，其他類型種子間均差異顯著（p＜0.05）。種子被嚙齒動物搬運后貯藏的距離也表現(xiàn)為LPD＞LQW＞SPD＞SQW，分別為3.6，2.0，1.5 m 和1.4 m，各類型種子間的差異均達顯著水平（p＜0.05）。

3.4 種子搬運距離的分布頻次

從圖4可以看出，LQW被嚙齒動物搬運距離的分布頻次在1～2 m距離組最高（43.7%），2～5 m距離組次之（38.7%），＜1 m 距離組較低（16.8%），＞5 m距離組僅0.8%；超過1／2（56.3%）的SQW 被嚙齒動物搬運的距離分布于＜1 m距離組，其次為1～2 m距離組，2～5 m和＞5 m距離組的分布頻次均為0。LPD被嚙齒動物搬運的距離集中分布于2～5 m距離組（83.8%），1～2 m和＞5 m 距離組的分布頻次相等（6.3%），＜1 m距離組最低；SPD被嚙齒動物搬運距離的分布頻次在1～2 m距離組最高（44.8%），2～5 m距離組次之（32.4%），＞5 m 距離組為0。

圖3 不同大小的遼東櫟和山桃種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林被嚙齒動物搬運后取食和貯藏的距離

圖4 不同大小的遼東櫟和山桃種子在六盤山區(qū)華北落葉松人工林被嚙齒動物搬運距離的分布頻次

4 討 論

嚙齒動物對不同植物種子的取食和擴散行為偏好可能對種子的大小、種皮厚度、防御性成分含量及營養(yǎng)價值等特征做出回應［5，7，22］，其中種子大小是種子質(zhì)量的直接反映［5］，嚙齒動物對種子搬運和貯藏過程中的能量投入與種子大小呈正相關關系［8］，大種子具有單位時間和能量投入的更高營養(yǎng)回報和潛在收益［10］。然而，本研究中，嚙齒動物并沒有優(yōu)先取食或搬運較大的種子，尤其在種子投放的早期階段，LQW和LPD的留存率都不同程度地高于各自的小種子。這一結果表明，盡管取食和搬運大種子獲得的營養(yǎng)回報更高，但不同大小種子間種皮厚度的細微差異也會影響動物處理種子的時間，從而影響動物對自身被捕食風險的判斷，嚙齒動物可能具有區(qū)分這些細微差異的能力，尤其在春季群落冠層缺乏葉片遮蔽的條件下，動物盡量縮短覓食過程中的時間投入以降低覓食期間自身被捕食風險，表明在覓食效益和自身被捕食風險之間，動物優(yōu)先選擇降低被捕食的風險，從而以犧牲一定的覓食效益為代價［13］。

植物種子的機械障礙（如堅硬的種皮）可通過延長動物去除種皮的時間投入而對動物的覓食策略具有一定的調(diào)節(jié)作用［12］，動物去除種皮時間的延長不僅會增大自身被捕食的風險，降低動物單位時間投入的凈收益［23］，而且還會減少其從事其他活動（休息或繁殖等）的時間投入。研究發(fā)現(xiàn)，遼東櫟種子在投放后被嚙齒動物取食和搬運的速率較快，種子投放2 d后，LQW和SQW 的留存率僅有29.5%和22.5%，而LPD和SPD的留存率仍分別高達95.5%和85.5%，且遼東櫟種子的留存率隨著種子投放時間的延長，快速降低至0，但直至試驗結束不同大小的山桃種子都有少量留存于種子投放點。這些結果表明，遼東櫟和山桃種子的種皮結構差異可能是影響嚙齒動物覓食決策的重要因素，山桃種子的厚而堅硬的種皮引起的覓食效益的降低和動物自身被捕食風險的提高對嚙齒動物優(yōu)先取食和搬運遼東櫟種子具有決定性作用，這是嚙齒動物對覓食效益和自身被捕食風險進行權衡的結果［1314，23］。

動物在最初遇到種子時，面臨立即吃掉種子還是暫時貯藏而在未來某一時間再吃掉種子的選擇［12］。為了補償因堅硬種皮引起的種子處理時間延長可能帶來的風險損失，提高單位時間投入的覓食凈收益，嚙齒動物可能選擇就地取食種皮薄而脆的種子，而將種皮堅硬的種子搬運后取食或貯藏［13］；大種子通常具有更高的營養(yǎng)價值，嚙齒動物傾向于選擇就地取食小種子，而將大種子搬離資源點后取食或貯藏起來［8，13］。本研究中，SQW被嚙齒動物的就地取食率和LQW被嚙齒動物搬運后的取食率均顯著高于其他類型的種子，而不同大小的山桃種子被搬運后的貯藏率均高于遼東櫟種子，SQW被嚙齒動物搬運后的貯藏率最低。這些結果表明，嚙齒動物傾向于選擇就地取食種皮薄而脆的遼東櫟種子，而將種皮堅硬的種子搬運后取食或貯藏［13，23］，這一覓食策略既可提高單位時間投入的凈營養(yǎng)回報，又能利用種皮堅硬的山桃種子耐受長期貯藏的優(yōu)勢。動物在遇到種皮特征相同的種子時，可能將大小作為判斷種子質(zhì)量的主要依據(jù)［13］，尤其在春季食物供應不確定的情況下，動物往往選擇將較大的種子貯藏后再取食，這一相對保守的行為策略要優(yōu)越于不貯藏食物的冒險策略［24］。因此，嚙齒動物的覓食行為決策可能受種子特征的綜合影響，因為任何單一的種子性狀都不能決定種子的擴散模式，單個種子的收益是影響種子命運的關鍵因素［25］。

根據(jù)最優(yōu)貯藏空間模型（Optimal Cache Spacing Mode）預測，動物可能在盡量大的空間分散貯藏食物以降低貯藏點密度，從而降低貯藏食物被盜取食物的競爭者發(fā)現(xiàn)和盜取的風險。具有更高營養(yǎng)價值的大而種皮較薄的種子被動物貯藏于遠離食物資源點的區(qū)域，而營養(yǎng)價值相對較低的小而種皮較厚的種子則被動物貯藏于食物資源附近的區(qū)域［89］。本研究發(fā)現(xiàn)，山桃大種子被嚙齒動物搬運后取食和貯藏的距離均最大，分別為4.1 m和3.6 m，而且搬運后的取食和貯藏距離都表現(xiàn)為山桃大種子＞遼東櫟大種子＞山桃小種子＞遼東櫟小種子。這可能是嚙齒動物對不同類型種子大小、種皮結構等特征的綜合反應，也是嚙齒動物對覓食決策效益和覓食過程中的自身被捕食風險進行權衡的結果。一方面，對種皮厚而堅硬的山桃種子來說，堅硬種皮造成的種子處理時間延長可能使動物自身被捕食風險的提高，為了補償因這一風險損失，動物可能采取犧牲部分營養(yǎng)收益的行為策略，從而選擇將種皮堅硬的種子搬運至更遠的距離取食或貯藏［13］；另一方面，嚙齒動物為了使營養(yǎng)回報最大化，往往通過多次搬運而將較大的種子搬運至更遠的距離取食或貯藏，這也是一種降低貯藏食物被食物競爭者盜取風險的行為策略［26］，盡管這一策略可能會增加覓食過程中的能量和時間投入，但這一行為不僅可降低被食物競爭者盜取的風險［27］，而且有利于嚙齒動物對食物貯藏點進行檢查、管理，增強動物對貯藏點狀態(tài)和位置信息的記憶，并對種子貯藏條件進行優(yōu)化，以降低貯藏食物的損失［28］。因此，LPD和LQW被嚙齒動物搬運的距離均大于其各自的小種子，而且LQW的搬運距離還大于大小與其基本一致的SPD。

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