劉彩鳳,史剛榮,余如剛,張 錚

淮北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 淮北 235000

硅緩解植物鎘毒害的生理生態(tài)機(jī)制

劉彩鳳,史剛榮*,余如剛,張 錚

淮北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 淮北 235000

鎘是對生物毒性最強(qiáng)的污染物之一。過量的鎘能夠抑制植物的生長和光合作用,干擾礦質(zhì)代謝并誘發(fā)氧化脅迫。硅作為一種有益元素,主要以Si(OH)4的形態(tài)通過主動或被動方式被植物體吸收并轉(zhuǎn)運(yùn)到地上部分。硅對植物鎘毒害具有緩解作用,但其緩解機(jī)制在不同物種、品種或生態(tài)型之間存在顯著差異,并表現(xiàn)出一定的硅/鎘濃度依賴性。總體上可概括為避性機(jī)制和耐性機(jī)制。避性機(jī)制包括：(1) 在器官水平,減少植物根系對鎘的吸收及其向地上部的轉(zhuǎn)運(yùn)；(2) 在細(xì)胞水平,增強(qiáng)細(xì)胞壁對鎘的吸附能力,減少共質(zhì)體中鎘的含量。耐性機(jī)制包括：(1) 誘導(dǎo)細(xì)胞產(chǎn)生小分子螯合劑,增強(qiáng)對鎘的螯合作用,減少細(xì)胞中游離態(tài)鎘的含量；(2) 增強(qiáng)抗氧化機(jī)制,減輕氧化脅迫；(3) 改善光合作用和無機(jī)營養(yǎng),促進(jìn)植物生長。從植物對硅的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)、鎘對植物的毒害作用以及硅對緩解植物鎘毒害的生理生態(tài)機(jī)制3個方面進(jìn)行了綜述,并基于目前的研究現(xiàn)狀和薄弱之處,對今后的研究重點(diǎn)進(jìn)行了展望。

硅；鎘毒害；鎘轉(zhuǎn)運(yùn)；避性；耐性

鎘(Cd)是對生物毒性最強(qiáng)的污染物之一。目前,由于采礦、冶金、垃圾焚燒、污水灌溉以及過量施用化肥和農(nóng)藥,導(dǎo)致區(qū)域性的土壤鎘污染較為嚴(yán)重[1]。據(jù)中華人民共和國環(huán)境保護(hù)部和國土資源部聯(lián)合發(fā)布的《全國土壤污染狀況調(diào)查公報(bào)》,我國土壤鎘污染點(diǎn)位超標(biāo)率為7.0%,其中輕微污染點(diǎn)位為5.2%,輕度污染點(diǎn)位為0.8%,中度污染點(diǎn)位為0.5%,重度污染點(diǎn)位為0.5%[2]。鎘雖然不是植物的必需元素,但它極易為根系吸收,通過木質(zhì)部轉(zhuǎn)運(yùn)并積累到植物的地上部分。鎘在植物體內(nèi)的過量積累,將會抑制植物的生長發(fā)育,干擾其正常的生理代謝活動,甚至導(dǎo)致植物體死亡。更為重要的是,作物的可食部分一旦被鎘污染,就會通過食物鏈進(jìn)入人體,對人類健康造成嚴(yán)重威脅。如何有效地防控鎘污染已成為人類共同關(guān)注的重要課題。

硅(Si)大量存在于自然界,在地殼中的含量位居第二,僅次于氧。盡管對許多高等植物而言,硅是非必需元素,但它卻被認(rèn)為是一種有益元素。硅不僅能夠促進(jìn)植物正常的生長發(fā)育,提高作物產(chǎn)量和改善籽粒品質(zhì),而且能夠提高植物對生物脅迫和非生物脅迫的抗性[3- 7]。大量研究表明,硅對植物鎘毒害具有一定的緩解作用[8- 15]。近年來,關(guān)于硅緩解植物鎘毒害的生理生態(tài)機(jī)制的研究取得了一系列重要成果,但相關(guān)綜述卻很少。對這些研究成果進(jìn)行綜述,有助于人們?nèi)媪私夤杈徑庵参镦k毒害生理生態(tài)機(jī)制,從而尋找進(jìn)一步研究的突破口,研發(fā)利用硅肥防控農(nóng)作物鎘污染的實(shí)用技術(shù)。

1 植物對硅的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)

硅是土壤中的第二大元素,含量在50—400 g/kg。土壤中的硅主要以硅酸鹽和SiO2的形態(tài)存在,其中SiO2占土壤組成的50%—70%[5]。土壤溶液中的硅主要以不帶電的單硅酸[Si(OH)4]的形式存在,含量在0.1—0.6 mmol/L,這也是植物唯一能夠吸收的硅素形態(tài)[5]。硅在植物體內(nèi)含量很高,濃度變化范圍一般為干重的0.1%—10%。植物對硅的吸收在不同物種之間以及同一物種的不同品種之間存在很大差異[16-17]。Takahashi等[18]對147種被子植物的硅吸收特性進(jìn)行了研究,并根據(jù)地上部硅含量的高低將栽培植物劃分三種類型：(1) 硅累積植物(Si accumulator),干物質(zhì)中SiO2含量超過1%,主要包括一些禾本科植物,如水稻、小麥、黑麥草、大麥等,對硅的吸收是一個主動過程,其吸收速度遠(yuǎn)超對水分的吸收；(2) 中間類型(Intermediate type),如黃瓜、甜瓜、草莓、大豆等,對硅的吸收是一個被動過程,吸收速度和水分吸收相當(dāng)；(3) 拒硅植物(Si excluder),硅含量通常小于0.5%,如番茄、扁豆等,對硅具有排斥作用,吸收速度慢于對水的吸收。

植物根系以Si(OH)4形式吸收硅,當(dāng)溶液pH值小于9.0時,Si(OH)4是一種不帶電的單體分子[5]。側(cè)根在植物吸收硅的過程中起著關(guān)鍵作用,而相比之下,根毛的貢獻(xiàn)并不大[19]。關(guān)于高等植物吸收硅的機(jī)理目前還不是十分清楚,已有的研究主要集中在硅累積植物。許多研究表明,水稻對硅的吸收是一個由特異性低親和轉(zhuǎn)運(yùn)體介導(dǎo)的主動運(yùn)輸過程[16, 19-20]。Mitani和Ma[17]的研究表明,水稻(硅累積型)、黃瓜(中間型)和番茄(拒硅型)通過同一轉(zhuǎn)運(yùn)體主動吸收外界的硅(Km= 0.15 mmol/L),但Vmax的大小依次是水稻>黃瓜>番茄,可見硅吸收能力的不同可能取決于轉(zhuǎn)運(yùn)體密度。然而,Liang 等[21]對水稻、玉米、向日葵和冬瓜硅吸收特性的研究證實(shí),植物對硅的吸收同時包括主動和被動兩種機(jī)制。Nikolic等[22]發(fā)現(xiàn)2,4-DNP 和HgCl2均能嚴(yán)重抑制硅積累植物水稻、大麥和黃瓜對硅的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn),但對拒硅植物番茄的作用則相反。說明拒硅植物對硅的吸收是一個被動過程,但其阻止硅向木質(zhì)部的裝載的過程則是一個主動代謝過程。

目前,已在水稻中發(fā)現(xiàn)了3個控制硅吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的基因(Lsil,Lsi2和Lsi6)[16, 23-24]。其中,Lsi1基因?qū)儆谒ǖ赖鞍准易?位于第2染色體上,主要在距離根尖10 mm以上的根的基底部的內(nèi)、外皮層細(xì)胞的外側(cè)質(zhì)膜上表達(dá),參與硅的徑向運(yùn)輸和木質(zhì)部裝載[16, 25]。抑制Lsi1基因的表達(dá)可降低植物對硅的吸收,而在爪蟾卵母細(xì)胞中表達(dá)Lsi1基因則能提高硅的跨膜運(yùn)輸活性[20, 26]。Lsi2位于第3染色體上,在側(cè)根基部的外皮層和內(nèi)皮層細(xì)胞的內(nèi)側(cè)質(zhì)膜上表達(dá),可將硅酸向胞外運(yùn)輸[23, 27]。Lsi6同樣屬于水通道蛋白家族,位于第6染色體上,主要在葉鞘和葉片的木質(zhì)部薄壁細(xì)胞中表達(dá),與硅在地上部木質(zhì)部中的卸載有關(guān)[24, 28]。除水稻外,在其他植物中相繼發(fā)現(xiàn)類似的硅轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因,例如玉米的ZmLsi1、ZmLsi2和ZmLsi6[29-30],大麥的HvLsi1、HvLsi2和HvLsi6[29, 31-32],小麥的TaLsi1[33],南瓜的CmLsi1、CmLsi2- 1和CmLsi2- 2[34-35]以及大豆的GmLsi1(GmNIP2;1)和GmLsi6 (GmNIP2;2)[36]。

Si(OH)4在根的皮層中既可以通過共質(zhì)體途徑,也可以通過質(zhì)外體途徑進(jìn)行徑向運(yùn)輸[37]。位于內(nèi)、外皮層中的兩層凱氏帶可能在水稻高積累硅的過程中發(fā)揮重要作用[38]。在植物體內(nèi),Si(OH)4的羥基可與親水性物質(zhì)相互作用形成-SiO(OH) 單元,如果發(fā)生水解,則形成硅膠而沉淀[39]。當(dāng)Si(OH)4被裝載到木質(zhì)部后,便隨著蒸騰流被迅速轉(zhuǎn)運(yùn)到地上部。通常情況下,如果濃度超過2 mmol/L,Si(OH)4自發(fā)聚合形成不溶性的硅膠分子[SiO2·n(H2O)]。然而在水稻和小麥的木質(zhì)部汁液中,即使?jié)舛瘸^2 mmol/L,Si仍然以Si(OH)4形式存在[40-41]。硅在木質(zhì)部中的長距離運(yùn)輸以及在地上部各組織內(nèi)沉積均是被動的物理過程,受蒸騰作用影響。在莖、葉等器官中,Si(OH)4從木質(zhì)部卸載進(jìn)入組織的質(zhì)外體空間,隨著水分的蒸騰Si(OH)4濃度逐漸升高,當(dāng)濃度達(dá)到過飽和狀態(tài)時形成不溶性的硅膠分子,沉積在細(xì)胞腔、細(xì)胞壁、胞間隙或表皮細(xì)胞和角質(zhì)層之間。一般來說,植物葉片和禾本科植物的谷殼硅含量顯著高于其他器官,而果實(shí)和種子的硅含量則很低[42]。其原因可能有二：一是葉片是蒸騰作用的主要器官；二是硅沉積后不能移動和再分配,韌皮部的汁液中硅的質(zhì)量分?jǐn)?shù)極低,幾乎可忽略不計(jì)[5]。

2 鎘對植物的毒害作用

鎘對植物的毒害作用很大,幾乎涉及到各種代謝活動[43- 45]。歸結(jié)起來,主要表現(xiàn)在以下幾個方面：

2.1 抑制植物生長

盡管植物對鎘的耐性存在很大的種間和種內(nèi)差異,但在高濃度下,鎘幾乎對所有植物的生長發(fā)育都具有一定的抑制效應(yīng)。鎘抑制植物生長的原因主要包括：(1)降低根尖細(xì)胞有絲分裂指數(shù),并伴隨著染色體畸變[46]；(2)通過影響細(xì)胞壁的化學(xué)修飾抑制細(xì)胞壁的擴(kuò)展,進(jìn)而抑制細(xì)胞的伸長生長[47-48]；(3)誘導(dǎo)發(fā)生細(xì)胞程序性死亡或壞死[49-50]。此外,鎘亦能通過干擾水分和礦質(zhì)元素的吸收、光合作用和氮代謝間接抑制植物的生長發(fā)育。

2.2 抑制光合作用

植物的光合作用比其他生理過程對鎘脅迫更為敏感。因此,光合作用是否受到抑制已成為衡量鎘脅迫的一個重要指標(biāo)。鎘抑制植物光合作用的機(jī)理較為復(fù)雜,可能的途徑包括：(1) 鎘脅迫導(dǎo)致葉綠體基粒片層消失,類囊體空泡,基粒垛疊混亂[13, 51-52]。(2)鎘脅迫通過干擾Fe代謝、抑制葉綠素合成酶 (如原葉綠素酸酯還原酶、δ-氨基-γ-酮戊酸脫水酶)的活性和增強(qiáng)葉綠素酶活性,導(dǎo)致葉綠素含量減少[53]。(3)鎘脅迫可以作用于光系統(tǒng)電子傳遞鏈的許多位點(diǎn),尤其是光系統(tǒng)II電子供體側(cè)的放氧復(fù)合體以及電子受體側(cè)的QA和QB等位點(diǎn),抑制光反應(yīng)過程中的電子傳遞[54]。(4)鎘脅迫能引起葉片結(jié)構(gòu)和氣孔大小和密度的改變[55-56]、誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉[57],導(dǎo)致氣孔導(dǎo)度下降,從而限制CO2進(jìn)入葉肉組織。(5)鎘脅迫能抑制碳同化過程中的關(guān)鍵酶活性[53]。

2.3 干擾礦質(zhì)代謝

高濃度鎘能夠降低植物對營養(yǎng)元素吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)能力,引起礦質(zhì)代謝紊亂,導(dǎo)致營養(yǎng)元素缺乏或含量降低。由于吸收機(jī)理不同,鎘對不同礦質(zhì)營養(yǎng)元素的影響存在很大差異,并表現(xiàn)出一定的濃度依賴性。即使同一礦質(zhì)元素,鎘的影響也存在種間或品種間差異。例如,袁祖麗等[52]發(fā)現(xiàn),低濃度的鎘(3 mg/L)可增加煙草葉片中P、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn和Al的含量,而高濃度的鎘(30 mg/L)則降低葉片中P、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn和Al的含量；隨著鎘濃度的增高,葉片中Na含量增加,而K和Mn含量則下降。同種植物不同發(fā)育時期營養(yǎng)代謝受鎘的影響也不同。例如,水稻葉中Cd含量在生長前期與Mn含量呈顯著負(fù)相關(guān),但在成熟期與Mn含量的相關(guān)性不顯著；在生長前期,葉中Cd2+含量與Mg含量的相關(guān)性不顯著,而在成熟期與Mg含量呈顯著正相關(guān)[58]。

2.4 誘發(fā)氧化脅迫

活性氧在植物體內(nèi)的大量積累,可以直接引起膜組分中不飽和脂肪酸的過氧化,從而影響細(xì)胞膜的結(jié)構(gòu)和功能,進(jìn)而引起DNA損傷,改變RNA從細(xì)胞核向細(xì)胞質(zhì)的運(yùn)輸。與此同時,膜脂過氧化的最終產(chǎn)物——丙二醛(MDA),可與質(zhì)膜內(nèi)的氨基酸、蛋白質(zhì)、不飽和脂肪酸等生物大分子發(fā)生反應(yīng),阻止新脂類的合成,使膜受到損傷,破壞膜的結(jié)構(gòu)。

3 硅緩解植物鎘毒害的機(jī)制

自從Wang等[62]首次發(fā)現(xiàn)施用適量的外源硅能夠增強(qiáng)水稻對鎘的耐性以來,硅對植物鎘毒害的緩解作用已在許多植物中得到證實(shí)。這些植物不僅包括水稻[8, 63- 66]、玉米[13, 67- 73]、小麥[15, 74]、大麥[75-76]等禾本科植物,而且包括草莓[77]、黃瓜[10]、小白菜[11]、印度芥菜[78]、油菜[78]、花生[9]、棉花[79]、龍葵[80]、秋茄[81]、白骨壤[82]等雙子葉植物。歸結(jié)起來,硅緩解植物鎘毒害的機(jī)制主要包括以下幾個方面：

3.1 減少植物對鎘的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和積累

硅緩解植物毒害的一個重要機(jī)制是減少植物對鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)。研究表明,施用外源硅可降低小麥[74, 83]、水稻[8, 84-85]、草莓[77]、龍葵[80]、秋茄[81]、白骨壤[82]、棉花[79]、花生[9]、苧麻[86]和小白菜[11]等植物的鎘含量。也有研究表明,硅不僅能減少植物對鎘的吸收,而且降低了鎘從地上部分向籽粒的運(yùn)輸,從而降低籽粒中的鎘含量[87- 90]。

目前,關(guān)于硅減少植物對鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)的機(jī)制尚不十分清楚。植物對鎘的吸收在某種程度上與根中質(zhì)外體屏障的發(fā)育以及維管組織的成熟有關(guān)[70]。硅可以在根的內(nèi)皮層附近沉積下來,降低了細(xì)胞壁的孔隙度,形成物理屏障。這種物理屏障可部分阻斷根中質(zhì)外體旁流,從而減少了根部的鎘向地上部分運(yùn)輸[68]。硅可促進(jìn)靠近根尖的內(nèi)皮層細(xì)胞形成栓質(zhì)化屏障,阻止鎘進(jìn)入中柱并向地上部分運(yùn)輸[70]。硅增加細(xì)胞壁對鎘的吸附,從而降低鎘在質(zhì)外體的運(yùn)輸[81]。Wu等[91]也認(rèn)為,硅緩解菜心鎘毒害的原因可能是由于降低鎘濃度及其在質(zhì)外體和共質(zhì)體中的比例,增強(qiáng)了細(xì)胞壁對鎘的吸附,限制了Cd從根系向地上部的遷移。Liu等[65]認(rèn)為硅和鎘以[Si-細(xì)胞壁基質(zhì)]Cd 復(fù)合體的形式共沉積在細(xì)胞壁上,從而抑制了鎘的向細(xì)胞的凈流入。Ma等[66]進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)硅和鎘主要與細(xì)胞壁上的半纖維素結(jié)合形成[Si-半纖維素基質(zhì)]Cd 復(fù)合體。然而,Rizwan等[15]對根的SEM-EDX分析表明,Si主要在內(nèi)皮層細(xì)胞壁,而Cd主要分布在皮層薄壁細(xì)胞區(qū)域,只有少量存在于中柱,在內(nèi)皮層附近的Cd極少。這一結(jié)果說明Si和Cd在根中并不存在共沉積現(xiàn)象,因此他們認(rèn)為在內(nèi)皮層附近大量沉積硅可以降低凱氏帶細(xì)胞壁的孔隙,從而降低Cd的質(zhì)外體運(yùn)輸。同樣,在桐花樹中,Zhang等[92]發(fā)現(xiàn)硅能促進(jìn)Cd脅迫下根中質(zhì)外體屏障的發(fā)育并增加了鐵/錳膜中鎘的含量,并認(rèn)為這可能是阻止的根吸收鎘的重要原因。

硅對植物細(xì)胞中參與鎘吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的轉(zhuǎn)運(yùn)體基因的表達(dá)具有調(diào)節(jié)作用,從而影響鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)。Kim等[93]研究了水稻中重金屬ATP酶基因(ATPase/heavy metal transporter,HMA)的表達(dá)情況,發(fā)現(xiàn)Si抑制了與重金屬轉(zhuǎn)運(yùn)有關(guān)的OsHMA2和OsHMA3基因的表達(dá)。OsHMA2是一個外向型轉(zhuǎn)運(yùn)體基因,主要在根部維管組織的細(xì)胞膜上表達(dá),在鎘向木質(zhì)部裝載中發(fā)揮作用。OsHMA3基因則在根細(xì)胞的液泡膜上表達(dá),具有將胞質(zhì)中的鎘轉(zhuǎn)運(yùn)到液泡中的作用。Si通過對OsHMA2和OsHMA3的下調(diào),可以減小鎘進(jìn)入液泡或/和木質(zhì)部裝載,從而限制鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)。Greger等[83]對小麥細(xì)胞的研究表明,硅對低親和陽離子轉(zhuǎn)運(yùn)體(low-affinity cation transporter,LCT1)和HMA2的表達(dá)具有抑制作用,但能促進(jìn)鐵離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(Fe2+transport protein 1, IRT1)和自然抗性相關(guān)巨噬細(xì)胞蛋白(Natural resistance-associated macrophage protein 1,NRAMP1)基因的表達(dá)。Ma等[66]的研究表明,增加Si 濃度可下調(diào)水稻懸浮細(xì)胞中Nramp5基因的表達(dá)。在苜蓿中,Kabir等[94]也發(fā)現(xiàn)硅能誘導(dǎo)苜蓿根中MsIRT1和MsNramp1基因的表達(dá)。

此外,在鎘脅迫下,硅誘導(dǎo)植物根系分泌物的增加可能是降低鎘吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的重要原因。Zhu等[95]的研究表明,耐鎘番茄品種積累較少的鎘,主要是因?yàn)槠淠茉黾硬菟岬姆置?并通過分泌草酸將進(jìn)入根中的鎘排出體外。Wu等[14]發(fā)現(xiàn),鎘單獨(dú)處理14 d后,小麥根系分泌草酸的量顯著減少,然而施硅可提高根系對草酸的分泌,因此他們認(rèn)為施硅誘導(dǎo)根系分泌草酸的增加可能是其導(dǎo)致鎘吸收下降的原因。

需要指出的是,盡管硅對鎘吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的限制作用已在大部分植物中得到證實(shí),但在一些植物中卻得到相反的結(jié)果。例如,在玉米中,施加外源硅能增加鎘在植物體中的轉(zhuǎn)運(yùn)能力[68-70]。Vatehová等[78]對兩種蕓苔屬植物(油菜和印度芥菜)的研究表明,硅能提高鎘向地上部分的轉(zhuǎn)運(yùn)能力。Guo等[96]對兩種柏屬植物(圓柏和側(cè)柏)的研究表明,在土壤中施硅導(dǎo)致圓柏根、莖、葉在的鎘濃度降低,但側(cè)柏根、莖、葉在的鎘濃度卻升高。Wu等[97]發(fā)現(xiàn)硅降低了黃瓜根中的鎘向地上部分運(yùn)輸,而增加了番茄根部鎘向地上部分運(yùn)輸?shù)哪芰?。Shi等[98]對兩個花生品種的研究表明,在低鎘條件下(0.2 μmol/L CdCl2),硅能增強(qiáng)高鎘品種(?；?號)鎘向地上部分的轉(zhuǎn)運(yùn)能力,但對低鎘品種(奇山208號)鎘轉(zhuǎn)運(yùn)的影響不顯著。硅對植物鎘吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的影響不僅因物種或品種的不同而不同,而且還與施用的硅酸鹽種類[99]和濃度[100]有關(guān)。例如,在土壤中施加低濃度的硅(50 mg/kg SiO2)可同時增加大蒜地上部和鱗莖中鎘的積累以及植株的耐鎘性,但高濃度的硅(500 mg/kg SiO2)則降低植物不同部位鎘的積累[100]。硅可能通過其他更重要的機(jī)制來提高植物耐鎘性。

3.2 改變鎘的亞細(xì)胞分布

當(dāng)鎘不可避免地進(jìn)入植物體時,一些耐鎘植物往往通過一定的機(jī)制將其區(qū)隔在細(xì)胞壁或液泡中,以減少對代謝活動的影響。研究發(fā)現(xiàn),外源硅處理能改變鎘的亞細(xì)胞分布,從而提高植物的耐鎘性。Shi等[9]發(fā)現(xiàn),在高濃度鎘脅迫下,用1.8 mmol/L硅酸處理導(dǎo)致鎘敏感花生品種(魯花11號)葉片細(xì)胞器組分的鎘含量降低,但對鎘耐性品種(魯資101)沒有影響。相反,硅酸處理顯著降低了魯資101的細(xì)胞壁組分的鎘含量,而魯花11號卻不受影響。Ye等[81]研究了0.5 mg/L鎘脅迫下施加外源硅對秋茄鎘的分布的影響,結(jié)果表明外源硅使得質(zhì)外體中鎘含量由79.6%增加至92.8%,而共質(zhì)體中鎘含量相應(yīng)地由20.4%減少至7.2%。Zhang等[82]對白骨壤的研究也表明,施硅導(dǎo)致根和葉片中共質(zhì)體的鎘含量分別減少了60%和21%。他們認(rèn)為,硅之所以對紅樹科植物鎘脅迫具有緩解作用,主要是因?yàn)樗苷T導(dǎo)植物將鎘離子區(qū)隔化在細(xì)胞壁中。在玉米中,Vaculík等[70]發(fā)現(xiàn)硅對鎘根中共質(zhì)體和質(zhì)外體的分布沒有影響,然而卻導(dǎo)致葉片質(zhì)外體鎘含量顯著增加,共質(zhì)體鎘含量顯著降低。Wu等[97]的研究表明,硅處理導(dǎo)致番茄和黃瓜的葉和根的共質(zhì)體中鎘濃度下降,但硅對質(zhì)外體鎘的比例的影響存在種間差異。在番茄中,Si增加了鎘在根和葉的質(zhì)外體中的比例,在黃瓜中,Si減少了質(zhì)外體鎘的比例。前已述及,硅主要沉積在細(xì)胞壁上,與半纖維素結(jié)合形成[Si-半纖維素基質(zhì)],并進(jìn)一步吸附Cd2+,形成[Si-半纖維素基質(zhì)]Cd復(fù)合體,共同沉積在細(xì)胞壁上,從而抑制了鎘的向細(xì)胞的凈流入[65-66],這可能是硅能改變鎘的亞細(xì)胞分布的重要原因。不過,Wu等[14]最近發(fā)現(xiàn),無論是否添加硅,鎘在小麥不同組織的各亞細(xì)胞組分中的比例均不受影響。Ma等[101]基于ITRAQ蛋白質(zhì)組分析,認(rèn)為硅可能通過兩種不同機(jī)制緩解鎘對水稻的毒害。在短期鎘脅迫下,硅能修飾細(xì)胞壁從而降低鎘離子進(jìn)入細(xì)胞。在長期鎘脅迫下,硅促進(jìn)鎘進(jìn)入液泡從而減少鎘在細(xì)胞質(zhì)中的含量[101]。

3.3 增加鎘的螯合作用

植物對鎘的另一個解毒機(jī)制是螯合作用。植物細(xì)胞內(nèi)富含小分子物質(zhì),如植物螯合肽(Phytochelatins, PCs)、谷胱甘肽(GSH)、有機(jī)酸等, 這些物質(zhì)能夠與鎘發(fā)生螯合作用, 從而減少了細(xì)胞質(zhì)中的Cd2+,有效降低鎘的毒性。

PCs在植物對Cd 的解毒機(jī)制中起重要作用。PCs是在重金屬誘導(dǎo)下, 以GSH 為底物,在PC合成酶(Phytochelatin synthase, PCS)的催化作用下,經(jīng)酶促反應(yīng)合成。細(xì)胞內(nèi)的Cd與PCs螯合,從而降低了游離鎘離子濃度,進(jìn)而減輕了對植物的毒害。因此,PCS的上調(diào)是被認(rèn)為是植物對鎘毒性的一種響應(yīng)機(jī)制。Si處理能夠改變PCS基因的表達(dá)和細(xì)胞內(nèi)PCs的含量,但關(guān)于這種改變是否與植物的耐鎘性有關(guān)目前尚無定論。Greger等[83]發(fā)現(xiàn),PCS1在對照小麥植株中幾乎不表達(dá),在鎘處理植株中少量表達(dá),但Si處理顯著增加PCS1的表達(dá),而且在硅/鎘共同處理植株中表達(dá)量更高,Si對根中PCS1表達(dá)的影響大于葉片。對PCs和GSH的分析結(jié)果表明,與單獨(dú)鎘處理相比,硅/鎘共同處理顯著增加原生質(zhì)體中PC2和PC3含量,硅處理短期(1 h)增加葉片的GSH,但長期(4 d)處理效果不顯著[83]。然而,Dresler等[102]的研究結(jié)果表明,鎘誘導(dǎo)玉米植株產(chǎn)生PC1、PC2和PC3,硅處理則導(dǎo)致鎘脅迫植株根中的PCs含量下降,且與硅濃度之間呈負(fù)相關(guān),但對地上部分PCs含量卻沒有影響。在水稻中,Farooq等[103]發(fā)現(xiàn)鎘誘導(dǎo)上調(diào)PCS1在施硅36h后被逆轉(zhuǎn)。Kabir等[94]的研究結(jié)果表明,硅對鎘脅迫下苜蓿的MsPCS1和金屬硫蛋白(MsMT2)基因的表達(dá)以及PCs的積累沒有顯著影響,說明硅對苜蓿鎘毒害的緩解與螯合作用無關(guān)。

同樣,硅對鎘脅迫下植物有機(jī)酸的影響也因植物的不同而不同。在50 μmol/L Cd脅迫下,Si處理可導(dǎo)致小麥根中蘋果酸和檸檬酸的濃度下降[15]。硅誘導(dǎo)鎘脅迫下小麥根中有機(jī)酸含量下降的原因,可能是由于硅減少了植物對鎘的吸收,從而改變了通過產(chǎn)生有機(jī)配位體的解毒機(jī)制[15]。在番茄中,Si對鎘脅迫下植物根中總有機(jī)酸含量無明顯影響,卻導(dǎo)致葉中總有機(jī)酸含量下降[97]。在黃瓜中,Si處理導(dǎo)致根和地上部分中總有機(jī)酸含量增加[97]。這些研究結(jié)果表明,硅誘導(dǎo)的植物有機(jī)酸含量的變化可能與耐鎘性無關(guān),而更可能與鎘從根系向地上部分的遷移有關(guān)[15,97]。在小麥中,施硅引起有機(jī)酸含量的下降有助于降低鎘從根系向地上部分的遷移[15]。而在黃瓜中,Si誘導(dǎo)根和地上部分中總有機(jī)酸含量的增加可能有利于鎘從根部向地上部運(yùn)輸[97]。

3.4 改善光合作用和營養(yǎng)代謝

施用硅抑制植物衰老,保護(hù)葉綠體結(jié)構(gòu)的完整性,并顯著增加色素含量,從而提高鎘脅迫植物的光合速率和生物量積累[10]。Si增強(qiáng)鎘暴露下植物光合作用已在黃瓜[10]、棉花[79]和玉米[104]相繼報(bào)道。硅處理能增加鎘脅迫下小麥葉片的葉綠素和類胡蘿卜素含量[15]。Farooq等[79]發(fā)現(xiàn)硅處理能增加鎘脅迫下棉花葉片的葉綠素a、葉綠素b和類胡蘿卜素含量,抑制鎘脅迫導(dǎo)致的光合速率、氣孔導(dǎo)度、蒸騰速率的下降,同時增加了水分利用效率。Vaculík等[13]對玉米的研究表明,Si處理雖然沒有減少葉片中鎘濃度,但它能夠增加葉綠素和類胡蘿卜素含量,提高ΦPSII和Pn,并能有效緩解鎘對維管束鞘細(xì)胞葉綠體中類囊體形成的負(fù)面影響。因此,他們認(rèn)為硅增強(qiáng)在維管束鞘細(xì)胞的葉綠體中類囊體形成可能是其增加光合作用和植株生長的重要原因[13]。Feng等[10]對黃瓜的研究也表明,硅能有效地保護(hù)光合機(jī)構(gòu)免受鎘的損傷,從而減輕了鎘對光合作用和Fv/Fm和ΦPSII的抑制。

硅處理能顯著抑制鎘脅迫引起的硝酸還原酶(NR)、谷氨酰胺合成酶(GS)、谷氨酸合成酶(GOGAT)和谷氨酸脫氫酶(GDH)等氮代謝相關(guān)酶活性的下降[10]。葉面噴施納米硅促進(jìn)鎘脅迫下水稻幼苗的生長,改善鎂、鐵、鋅營養(yǎng),增加葉綠素a含量,減少了鎘的積累以及向地上部的運(yùn)輸[85]。Farooq等[103]發(fā)現(xiàn)鎘顯著降低水稻對S、Ca、K、Mg和Zn的吸收和積累,在營養(yǎng)配方中添加硅則大大抑制了這種效應(yīng)。在小麥中,硅能促進(jìn)Zn進(jìn)入細(xì)胞,并減少質(zhì)外體中Zn的含量[15]。在受鎘脅迫的紫花苜蓿中,Kabir等[94]發(fā)現(xiàn)硅能降低根中鐵還原酶活性,抑制鐵相關(guān)基因(MsIRT1、MsNramp1和MsFRO1)的表達(dá),并減少Fe 的螯合劑(檸檬酸和蘋果酸)含量,從而導(dǎo)致Fe和鎘吸收的下降。

3.5 增強(qiáng)抗氧化系統(tǒng)

植物體內(nèi)存在活性氧清除系統(tǒng),包括抗氧化酶和抗氧化劑?？寡趸钢饕ǔ趸锲缁?SOD)、愈創(chuàng)木酚過氧化物酶(POD)、谷胱甘肽過氧化物酶(GPX)、抗壞血酸過氧化物酶(APX)、谷胱甘肽還原酶(GR)、過氧化氫酶(CAT)等,抗氧化劑主要包括還原型谷胱甘肽(GSH)、抗壞血酸(ASA)、類胡蘿卜素(Car)等。硅緩解鎘脅迫的一個重要機(jī)制在于它能夠增強(qiáng)植物體內(nèi)的活性氧清除系統(tǒng),能夠有效清除活性氧,從而減少植物傷害。硅對鎘脅迫下植物活性氧清除系統(tǒng)的增強(qiáng)作用已在許多植物得到證實(shí),如玉米[104]、水稻[109]、花生[9]、小白菜[11]、棉花[79]等。在小白菜中,硅可以逆轉(zhuǎn)鎘引起的SOD、CAT、APX下降,同時硅也可以增加ASA、GSH和非蛋白巰基含量[11]。在水稻中,葉面施加納米硅可增強(qiáng)SOD、POD和CAT活性并導(dǎo)致GSH含量升高[85]。在棉花中,施加外源硅能夠增強(qiáng)根和葉中SOD、APX、POD和CAT的活性[79]。Tang等[86]認(rèn)為硅之所以緩解鎘對苧麻的毒害,主要是因?yàn)槠淠芗せ羁寡趸富钚?SOD、APX、POD)并提高抗氧化劑(GSH、ASA、維生素E)含量,從而降低MDA和 H2O2含量。Kabir等[94]也認(rèn)為,硅誘導(dǎo)紫花苜蓿SOD、CAT、APX活性的增加,以及蛋氨酸和脯氨酸含量的升高,至少部分降低了過氧化氫含量,從而減輕了氧化脅迫。

值得注意的是,硅處理對不同抗氧化酶活性的效應(yīng)不同,且因植物種類和組織以及處理方式和時間的不同而不同。Wu等[97]對番茄和黃瓜的比較研究表明,在鎘脅迫下,施硅導(dǎo)致兩種植物根中SOD、CAT、GR和APX活性均增強(qiáng),但葉片中抗氧化酶活性對鎘的響應(yīng)存在明顯的種間差異：在黃瓜中,硅增強(qiáng)所有抗氧化酶的活性,但在番茄中僅增加了SOD活性,其他酶的活性則降低。Liu等[80]發(fā)現(xiàn)在鎘脅迫條件下,硅處理導(dǎo)致龍葵葉片中SOD、CAT、POD和APX活性下降。在紫花苜蓿中,硅處理導(dǎo)致過氧化氫含量下降,但對POD和GR活性以及谷胱甘肽和半胱氨酸含量均沒有影響[94]。在水稻中,Srivastava等[109]發(fā)現(xiàn)硅能夠抑制鎘引起的SOD、GPX和APX活性的增強(qiáng),但能夠逆轉(zhuǎn)鎘引起的CAT活性的降低。Farooq等[103]的研究表明,硅能增加鎘脅迫水稻植株的根和葉中的ASA含量,卻導(dǎo)致根和葉中的谷胱甘肽下降,鎘脅迫水稻植株非蛋白巰基含量對硅的響應(yīng)在葉和根中截然不同：在葉片中,硅增加了非蛋白巰基含量,但在根中,硅導(dǎo)致非蛋白巰基含量降低。同樣,在花生中,硅增強(qiáng)了根中SOD、POD和CAT的活性,但對葉片中抗氧化酶活性沒有影響[9]。

4 小結(jié)與展望

綜上所述,鎘在植物體內(nèi)的過量積累,將會抑制植物的生長發(fā)育、造成氧化脅迫、干擾正常的生理代謝活動,而硅則能夠逆轉(zhuǎn)鎘脅迫引起的各種負(fù)面影響,增強(qiáng)植物的耐鎘性。近年來,關(guān)于硅對植物鎘毒害的緩解機(jī)制的研究取得了較大的進(jìn)展,基本框架越來越明晰。總體來看,硅緩解植物鎘毒害的生理機(jī)制主要包括避性機(jī)制和耐性機(jī)制。避性機(jī)制主要包括：(1) 在器官水平,減少植物根系對鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)；(2) 在細(xì)胞水平,增強(qiáng)細(xì)胞壁對鎘的吸附能力,減少共質(zhì)體中鎘的含量。耐性機(jī)制主要包括：(1) 誘導(dǎo)細(xì)胞產(chǎn)生小分子螯合劑,增強(qiáng)對鎘的螯合作用,減少細(xì)胞中游離態(tài)鎘的含量；(2) 增強(qiáng)抗氧化機(jī)制,減輕氧化脅迫；(3) 改善光合作用和無機(jī)營養(yǎng)代謝,促進(jìn)植物生長。

盡管如此,目前在相關(guān)領(lǐng)域的研究還相當(dāng)薄弱,還有很多研究工作需要開展,主要表現(xiàn)在以下幾個方面：(1) 用于研究的植物種類很少,局限于不到20種植物。有證據(jù)表明,硅對鎘毒害的緩解機(jī)制在不同物種、品種或生態(tài)型之間存在顯著差異,并表現(xiàn)出一定的硅/鎘濃度依賴性。不同的植物硅積累特性和耐鎘性也各不相同。然而,目前關(guān)于植物硅積累特性和耐鎘性是否存在一定的相關(guān)性尚不清楚。同樣,硅緩解植物鎘毒害生理機(jī)制是否與其固有的硅積累特性或耐鎘性有關(guān)尚不得而知。因此,在今后的研究中,一方面要不斷拓寬研究對象,另一方面,選擇不同硅積累特性或耐鎘性的物種或品種進(jìn)行比較研究,揭示硅緩解植物鎘毒害生理機(jī)制的多樣性。

(2) 盡管目前已有許多證據(jù)表明硅能減少植物根系對鎘的吸收及其向地上部的轉(zhuǎn)運(yùn),但對于其機(jī)制的研究比較零碎。鎘的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)涉及一系列復(fù)雜的生理過程,包括質(zhì)膜上與鎘跨膜運(yùn)輸相關(guān)的轉(zhuǎn)運(yùn)體、細(xì)胞壁對鎘的吸附作用、內(nèi)皮層物理屏障對鎘的阻止、鎘在細(xì)胞中的螯合作用和區(qū)室化作用、鎘的木質(zhì)部裝載以及蒸騰作用驅(qū)動的長距離運(yùn)輸,等等。這些過程幾乎無一例外地受到硅的影響。因此,進(jìn)一步搞清硅減少植物對鎘的吸收及其向地上部的轉(zhuǎn)運(yùn)的生理機(jī)制,對于有效地通過施用硅肥控制農(nóng)作物鎘污染風(fēng)險具有重要意義。

(3) 從研究內(nèi)容看,目前的研究主要集中在生理生化方面,從分子水平探討硅緩解鎘毒害的機(jī)理研究尚不夠深入。雖然研究者們已經(jīng)發(fā)現(xiàn)一些與硅緩解作用有關(guān)的基因,并對這些基因的功能進(jìn)行了初步探討,但是對于這些基因的確切功能以及硅調(diào)控鎘脅迫的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑尚不清楚。因此,今后應(yīng)利用現(xiàn)代分子生物學(xué)技術(shù),特別是蛋白質(zhì)組學(xué)和代謝組學(xué)技術(shù), 挖掘更多的功能基因,揭示硅鎘相互作用的分子調(diào)控機(jī)制與信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑。

(4) 目前的研究大多是針對幼苗的短期試驗(yàn),而對于硅對不同生育時期植物耐鎘性及鎘積累特性的動態(tài)影響的研究未見報(bào)道。盡管有證據(jù)顯示硅可降低籽粒對鎘的積累,但對其生理機(jī)制還缺乏了解。因此,很有必要進(jìn)一步深入研究硅對重要農(nóng)作物鎘積累的途徑和再分配規(guī)律的影響及其生理機(jī)制,以促進(jìn)我國主要農(nóng)產(chǎn)品的安全生產(chǎn)。

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Eco-physiologicalmechanismsofsilicon-inducedalleviationofcadmiumtoxicityinplants:Areview

LIU Caifeng, SHI Gangrong*, YU Rugang, ZHANG Zheng

CollegeofLifeSciences,HuaibeiNormalUniversity,Huaibei235000,China

Cadmium is one of the most toxic pollutants, and excessive cadmium can inhibit plant growth and photosynthesis, interfere with mineral metabolism, and induce oxidative stress. Meanwhile, silicon is beneficial to plants and, after being actively or passively absorbed by plant roots and transported to other plant parts, mainly in the form of Si(OH)4, can alleviate cadmium toxicity. The mechanism underlying silicon-induced cadmium detoxicification in plants varies among species, cultivars, and ecotypes, showing a silicon/cadmium concentration-dependent manner. In general, the silicon-induced reversal of cadmium toxicity can be divided into two main mechanisms: avoidance and tolerance. The avoidance mechanism mainly functions (1) at the organ level, by reducing the absorption of cadmium by plant roots and/or its translocation from roots to shoots, and (2) at the cellular level, by enhancing the cadmium adsorption capacity of the cell wall and, therefore, reducing the influx of cadmium into the symplast. The tolerance mechanism also involves a variety processes, including (1) the induction of low molecular compounds that chelate cadmium ions, thereby reducing free cadmium concentrations; (2) the reduction of oxidative stress by enhancing antioxidant mechanisms; and (3) the improvement of photosynthesis and mineral nutrition, thus promoting plant growth. Here, we review recent advances in the mechanisms underlying cadmium toxicity, the uptake and transport of silicon, and silicon-induced cadmium detoxification in plants. Based on the weakness of previous studies, the need for further research is also discussed.

silicon; cadmium toxicity; cadmium translocation; avoidance; tolerance

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31370515, 31671599)

2016- 10- 07; < class="emphasis_bold">網(wǎng)絡(luò)出版日期

日期:2017- 08- 14

*通訊作者Corresponding author.E-mail: swsgr@126.com

10.5846/stxb201610072005

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