李媛媛 王正文 孫 濤

(中國科學院沈陽應用生態(tài)研究所，沈陽 110016)

氮添加對溫帶森林細根長期分解的影響

李媛媛 王正文 孫 濤*

(中國科學院沈陽應用生態(tài)研究所，沈陽 110016)

細根分解是森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的重要過程之一，其分解速率受到大氣氮沉降增加的潛在影響。利用長期模擬氮沉降樣地(2009年至今)，采用凋落物分解袋方法，研究了氮添加對溫帶常見的5個森林樹種長期細根分解的影響。結果表明：細根分解呈現先快后慢的趨勢，在分解第516天質量損失達30%～50%,之后質量殘留率變化較為平緩?？傮w上，漸近線分解模型可以更準確的反應各處理細根分解速率。氮添加對細根分解具有階段性影響，分解前期促進細根分解，分解后期抑制分解。在細根分解后期氮添加減緩分解速率，一方面是因為木質素等較難分解的物質所占比例升高所帶來的直接影響，另一方面，是因為氮添加改變了微生物活動所帶來的間接影響。

氮沉降；溫帶森林；細根；凋落物分解

近幾十年來，由于化石燃料燃燒、農業(yè)氮肥的生產和使用以及畜牧業(yè)發(fā)展等原因，使人類活動向環(huán)境中排放的含氮化合物大量增加。我國已經成為全球氮沉降最為嚴重的地區(qū)之一[1]。據估計，在21世紀，氮沉降絕對增加量最多最快的地區(qū)將為東亞和南亞[2]。隨著全球氮沉降強度的增加和分布區(qū)域的擴展，持續(xù)增加的外源氮輸入對森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)相關的眾多過程都具有很大影響[3～4]。

凋落物是森林生態(tài)系統(tǒng)碳庫的主要組成部分，它的分解速率和分解過程對森林生態(tài)系統(tǒng)物質和能量循環(huán)起著至關重要的作用[5～6]，直接影響著陸地碳儲量和大氣二氧化碳濃度[7～8]。森林凋落物分解作為全球碳循環(huán)的重要組成部分，受到氮沉降增加的強烈影響[9]。眾多模擬氮沉降或施氮試驗表明，氮有效性的增加對植物凋落物分解的影響并不一致，主要有抑制[10～12]、促進[13～15]和無影響[16]3種作用。

盡管對凋落物分解的研究文獻已經發(fā)表了超過5 000篇(SCI數據庫統(tǒng)計)，但是對于這一生態(tài)系統(tǒng)的基礎過程仍不十分清楚[17]。解決這個問題的關鍵在于搞清楚在這些已經發(fā)表的試驗結果中，外源氮添加對凋落物分解影響的結果為什么是不一致的[18～20,12,17]。以往的凋落物分解的試驗研究一般都只進行一年，很少超過兩年[9]。而Knorr等[9]的薈萃分析表明，在分解前期，凋落物木質素含量相對較低，此時氮添加可以促進凋落物的分解；而在分解后期，凋落物木質素含量相對提高，此時外源氮添加則抑制凋落物的分解[9,17]。越來越多的研究結果也表明，氮添加對凋落物分解的不同階段具有不同的影響[17,21～23]，兩年甚至不足兩年的分解試驗不能準確說明凋落物分解的整個過程[24～26]。

目前，在凋落物分解研究中，國內外學者均較為關注地上凋落物分解的研究，而忽視了地下凋落物—根系的分解[27]。越來越多的研究表明，細根的生長、死亡和分解可能是地下養(yǎng)分和有機質輸入的主要途徑，土壤碳庫的大部分碳可能主要來源于細根[24～25,28～29]。細根雖占植物體總生物量的比重較小，但對生態(tài)系統(tǒng)凈初級生產力(NPP)貢獻巨大，在陸地生態(tài)系統(tǒng)能量流動和物質循環(huán)中占有重要地位[30]。每年由細根周轉輸入土壤中的碳占土壤碳庫的25%～80%[18,31～33]，所提供的氮占10%～75%[34～38]。與季節(jié)性凋落的枯枝落葉相比，細根的死亡和分解在一年四季內隨時發(fā)生，具有持續(xù)向土壤輸入養(yǎng)分的功能[39]。越來越多的研究認為細根通過分解向土壤輸入的碳和氮可能要大于地上凋落物[26,40～44]。因此，細根分解是生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)的關鍵環(huán)節(jié)，對調節(jié)土壤養(yǎng)分的可利用性和維持生態(tài)系統(tǒng)生產力具有重要作用。然而，目前關于氮沉降對根系分解影響的研究還極其罕見。

本研究選擇長期模擬氮沉降試驗的3種溫帶森林為研究對象，研究外源氮添加對每種林型的主要樹種(蒙古櫟、紫椴、山楊、胡桃楸、黃檗)長期細根分解的影響。對于更準確地預測森林生態(tài)系統(tǒng)碳、氮循環(huán)對氮沉降的響應具有重要的科學意義。

1 研究區(qū)概況

本試驗地設立在黑龍江省尚志市帽兒山林場老山試驗站(45°20′N,127°34′E)。該地區(qū)氣候屬于大陸性季風氣候，年降雨量720 mm，雨量主要集中于7、8月份，年蒸發(fā)量1 093.9 mm,年相對濕度70%；年平均溫度2.7℃，全年大于或等于10℃的積溫為2 526℃，年平均總日照時數2 471.3 h。平均海拔340 m。早霜一般在8月末出現，晚霜截止到5月末，無霜期約120～140 d。地帶性土壤為典型暗棕壤[13]。選擇了3種溫帶典型森林生態(tài)系統(tǒng)類型(天然蒙古櫟林、山楊白樺林、闊葉林)進行氮添加試驗，進行細根凋落物分解的研究。表1各處理樣地的林分土壤養(yǎng)分情況(平均值±標準誤)。

表1 三種林型背景值及土壤性質

n=average±SE

2 研究方法

2.1 試驗處理

2009年5月份在老山實驗站內的蒙古櫟林、楊樺林及硬闊林內設立氮沉降樣地。試驗分為2個處理組，分別為對照和氮添加(10 gN·m-2·a-1)處理，每個處理設置了5個3 m×3 m的重復樣地，樣地之間留有2 m左右的緩沖的以防止相互之間干擾。所施氮肥為硝酸銨，自2009年起，分別在每年的5～10月份，將所需的氮肥溶解在3 L自來水中，然后采用背式噴霧器人工有序的均勻噴灑在林地，對照樣方噴施等量的自來水。生長季內，每月噴灑氮量保持一致，5～10月份共噴灑6次氮肥。

2.2 細根分解試驗

2010年4月份，在樣地中確定取樣樹種(蒙古櫟、紫椴、山楊、胡桃楸、黃檗)后,在樹干基部用鐵鏟挖取20 cm×20 cm×10 cm大小左右的土塊,從與主根相連的側枝上判斷取樣樹種的根系特征(根表皮和顏色等)。去除顏色發(fā)暗、無彈性的死亡根系。對取出包含根樣的土塊小心去除根系周圍的碎土,直到可以辨認出根系的分枝結構為止。將風干后的細根(<0.5 mm)稱重后(8.5 g)裝入長、寬均為20 cm的尼龍網袋(孔徑為0.1 mm)內。然后將尼龍網袋平埋入10 cm深的土層中，表層覆蓋林地凋落物。在隨后的5年分解過程中，于第一年(2011年)4月底和10月中取兩次樣品，隨后的4年當中每年10月中旬取一次樣品。

2.3 細根分解模型

根系分解速率采用以下公式進行計算，并篩選出擬合效果最好的分解模型。

指數分解模型：

X=e-kt

(1)

雙指數分解模型：

X=Cek1t+(1-C)e-k2t

(2)

漸近線分解模型：

X=A+(1-A)e-kat

(3)

式中：X為質量殘留率(%)；k為細根的分解系數；C為分解速率為k時的殘留量；k1為質量殘留率大于C之前的細根分解系數；k2為后期的細根分解系數；ka為前期分解速率；A為細根分解速率趨近于零時的質量殘留率。

2.4 室內試驗

樣品從野外取回來，將網袋內的其他物質(如其他植物組織，鉆進網袋內的小動物等)揀出，殘余凋落物用清水洗滌干凈，洗滌時用紗網做的小魚網狀的網兜撈干凈，裝入信封，70℃下鼓風烘干48 h，得出分解后的殘余干物質重量。然后將凋落物粉碎，用H2O2/H2SO4消煮，消煮液用于測定全氮(N)、全磷(P)的含量。全N的測定采用半微量凱氏定氮法，全P的測定采用鉬藍比色法。初始凋落物除用于測定全N、全P的含量外，還采用重鉻酸鉀外加熱氧化法測定全C含量以及木質素含量。

3 結果與分析

3.1 細根分解模型選擇

為期5年的凋落物質量損失率結果表明(圖1)，5個樹種的細根凋落物初期分解較快，后期分解減慢趨近于平穩(wěn)狀態(tài)，并達到了一個漸進值。應用上述三個凋落物分解模型模擬擬合凋落物質量損失率變化時，發(fā)現漸近線模型能夠更好的擬合凋落物分解的真實質量損失率變化。所以，該研究采用這種模型來計算凋落物分解參數，表2中為漸近線模型計算出的Ka和A值。

3.2 氮添加對細根分解前期和后期的影響

從圖1中可知，模擬氮沉降顯著影響了5個森林樹種長期細根分解過程中質量殘留率，細根分解呈現出明顯的階段性。分解初期，處理與對照間細根質量殘留率無明顯差異，分解一段時間后(161～516 d)，氮添加普遍加快了細根分解速率，施氮處理的細根質量殘留率小于對照；而分解4年后，各樹種的質量殘留率均表現為處理>對照，表明隨著分解時間的延長，氮沉降對細根分解起到了抑制作用。相比于對照，5個樹種氮處理質量殘留率比對照分別高出10.9%、14.7%、13%、34.6%和46.7%。

圖1 施氮與對照細根質量殘留率動態(tài)Fig.1 Dynamics of mass remaining rate of fine roots between control and N-addition plots

3.3 不同樹種間細根分解速率差異

表2中的結果也驗證了圖1中的質量殘留率結果。從表2中可以看出，外源氮添加普遍提高了細根初始分解速率(Ka)，相比之下，在分解后期，氮添加顯著抑制了細根分解速率(A)。5個樹種的分解速率也表現出明顯的差異，其中，蒙古櫟的前期分解速率最高(0.79)，山楊次之，紫椴=胡桃楸>黃檗；而細根分解后期階段，分解速率大小順序為：蒙古櫟(0.65)>山楊(0.44)>紫椴(0.25)>黃檗(0.13)>胡桃楸(0.07)，蒙古櫟的后期分解速率在5個樹種中為最高，胡桃楸的后期分解速率為最低。

表2通過漸近線模型計算出的空白樣地與施氮處理中細根分解參數

Table2Decompositionparametersobtainedfromfittingdecompositiondataover5yearstoasymptoticdecompositionmodelstoshowdifferencesamongtreatments,treespeciesandrootclasses

樹種Treespeciesspecie參數Parameters空白樣地Controlplot標準誤差Standarderror施氮樣地N-additionplot標準誤差Standarderror蒙古櫟QuercusmongoliaKa0.790.0280.980.049A0.650.0250.740.032紫椴TiliaamurensisKa0.490.0280.680.039A0.250.0160.370.023山楊PopulusdavidianaKa0.580.0190.880.028A0.440.0110.560.018黃檗PhellodendronamurenseKa0.430.0250.570.031A0.130.0150.280.017胡桃楸JuglansmandshuricaKa0.490.0350.760.031A0.070.0220.210.026

4 討論

細根長期分解過程除了與自身物質組成和分解環(huán)境有關，還是一個由微生物與土壤動物共同參與作用的過程。因此，適于生物活動的水分和溫度條件一般均利于分解[45]。而外源氮添加對凋落物分解過程的影響卻有很多分歧。有的研究表明氮添加對凋落物的分解沒有明顯影響[46]，還有的研究表明外源氮輸入能明顯提高葉凋落物的分解。我們的長期細根分解試驗研究顯示，外源氮添加可以促進細根分解前期的分解速率，而對后期分解速率具有顯著的抑制作用。

本研究利用長期細根分解的試驗結果表明，在5個樹種細根凋落物分解的初期階段，外源氮輸入加快了細根的分解過程，在分解第一年質量損失很快，隨后質量損失緩慢，5個樹種的細根分解均呈現出先快后慢的變化趨勢。氮添加抑制細根后期分解的原因可能有：(1)細根在分解初期，分解的對象是容易分解的碳水化合物和非木質性的纖維素、半纖維素，這些易分解的物質是微生物生活所利用的主要碳源，由于凋落物普遍屬于氮缺乏型，而外源氮添加滿足了微生物對氮的需求，刺激了微生物的活動，因而加速了細根分解過程，使得細根質量殘留量率迅速下降;(2)在隨后的過程中，易分解的碳水化合物和纖維素半纖維素物質大量損失，細根中木質素相對含量上升，由于木質素本身較難被微生物分解，導致細根分解速率顯著下降，質量殘留量下降趨勢減緩[6]；(3)此外，外源氮添加通?？梢耘c木質素降解過程中產生的次生物質(通常為多酚化合物)結合，形成更難分解的物質，從而降低細根分解速率[19,47]，使處理組細根質量殘留率高于對照組；(4)還有研究表明，無機氮的增加會抑制木質素降解酶的合成，使得木質素含量高的凋落物的降解受氮添加的抑制作用更強烈[48]；(5)而微生物組成對凋落物的分解具有強烈的影響，木質素的分解一般只能由白腐菌和褐腐菌進行，這兩類真菌生活的最適土壤酸度不同，前者為4.0～5.0，后者為6.0～7.5[48]。本研究中，長期的氮添加使試驗處理樣地土壤pH值顯著降低，由此可能對兩類真菌生存的最適pH環(huán)境造成了不同程度的影響，從而抑制了兩類真菌產生相應的木質素分解酶活性，進而抑制了細根木質素的分解速率，造成處理組質量殘留率高于對照組；(6)另外，細根中還有一部分纖維素被木質素包裹著成結合狀態(tài)，這一部分物質也因此受到相應的抑制，使得該部分纖維素分解也減緩[19]。由此可見，不管是外源氮添加對細根分解過程的直接影響還是通過改變微生物組成對分解過程造成的間接影響，以上這些因素都可能是造成細根分解后期分解速率變慢的原因，因此可能有更多的有機質保存在土壤中。

森林生態(tài)系統(tǒng)主要是通過根系特別是細根實現植物碳向土壤碳庫的輸入[49]。因此，細根的生產、凋亡和分解等過程的改變均會對森林生態(tài)系統(tǒng)土壤碳庫造成影響，氮添加可以通過抑制細根后期的分解速率促進有機碳在土壤中的積累。我們對溫帶森林長期細根分解研究結果表明：氮添加對細根分解的前期和后期具有不同的作用，促進前期分解而抑制后期分解，細根分解五年后質量損失達到一個漸進值。氮添加對細根分解不同階段具有不同的作用，這提示了我們進行長期分解試驗的必要性。由于氮沉降的持續(xù)性和森林生態(tài)系統(tǒng)過程的復雜性，氮沉降對森林樹種細根分解的影響導致碳循環(huán)過程和碳貯存狀態(tài)的影響機制仍需進一步研究。

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Natural Science Foundation of China(31500361)

introduction：LI Yuan-Yuan(1976—),female,associate researcher,mainly on biogeochemistry cycling.

date:2017-04-07

ResponseofFineRootDecompositiontoLong-termNitrogenAdditionintheTemperateForest

LI Yuan-Yuan WANG Zheng-Wen SUN Tao*

(Institute of Applied Ecology,Chinese Academy of Sciences,Shenyang 110016)

As one of the important processes of carbon(C) cycling in forest ecosystems, fine root litter decomposition is potentially affected by elevated atmospheric nitrogen(N) deposition. Since 2009, a five-year fine root decomposition experiment was conducted in long-term N addition plots using a litter bag method. The decomposition rates of fine roots were higher at the early stage and slower at the later stage of decomposition. Mass loss of fine roots was up to 30% 50% in the 516th day of decomposition, and the variation in the remaining mass was relatively stable in the later stage. In general, the asymptotic decomposition models provided the best prediction for fine root decomposition of the five species. Nitrogen addition had a stage-specific effect on fine root decomposition, which was promotion for the early stage while inhibition for the later. At the later stage, N addition slowed down decomposition rate of fine roots, which was partly due to the direct effect of increasing proportion of recalcitrant compounds, such as lignin, and the indirect effect of alteration in microbial activity was affected by N addition.

nitrogen deposition；temperate forest；fine root；litter decomposition

國家自然科學基金資助項目(31500361)

李媛媛(1976—)，女 ，助理研究員，主要從事生物地球化學循環(huán)研究。

* 通信作者：E-mail:sunt@iae.ac.cn

2017-04-07

* Corresponding author：E-mail:sunt@iae.ac.cn

S789.3

A

10.7525/j.issn.1673-5102.2017.06.007