譚紅娜，武明輝，顧建欽，劉廣芝，史大鵬，吳青霞，王梅云,*

(1.河南省人民醫(yī)院放射科，河南 鄭州 450003；2.河南省神經(jīng)疾病影像診斷與研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，河南 鄭州 450003；3.河南省臨床大數(shù)據(jù)分析與服務(wù)工程研究中心，河南 鄭州 450003)

乳腺X線圖像紋理特征預(yù)測乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移

譚紅娜1,2，武明輝1,2，顧建欽3，劉廣芝3，史大鵬1,2，吳青霞1,2，王梅云1,2,3*

(1.河南省人民醫(yī)院放射科，河南 鄭州 450003；2.河南省神經(jīng)疾病影像診斷與研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，河南 鄭州 450003；3.河南省臨床大數(shù)據(jù)分析與服務(wù)工程研究中心，河南 鄭州 450003)

目的探討乳腺X線圖像紋理特征預(yù)測乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價(jià)值。方法回顧性分析171例病理證實(shí)為非特殊類型浸潤性乳腺癌患者的X線及臨床資料。所有患者均接受腋窩淋巴結(jié)清掃手術(shù)，并根據(jù)手術(shù)及病理結(jié)果將患者分為腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組和非轉(zhuǎn)移組。分析患者的X線頭尾位圖像紋理特征，應(yīng)用灰度直方圖及灰度共生矩陣紋理分析方法測定均值、標(biāo)準(zhǔn)偏差、偏度、峰度、方差、能量、熵、自相關(guān)、慣量、逆差距和反差等11個(gè)紋理參數(shù)。結(jié)果171例患者中淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組96例，非轉(zhuǎn)移組75例。X線檢出腋窩淋巴結(jié)陰性119例，陽性52例，其診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度和特異度分別為48.96%(47/96)和93.33%(70/75)。X線圖像紋理分析結(jié)果顯示腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組能量、熵、逆差距、自相關(guān)值均高于非轉(zhuǎn)移組，慣量、反差值均低于非轉(zhuǎn)移組(P均<0.05)；其余紋理特征參數(shù)值兩組間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P均>0.05)。紋理參數(shù)值能量、熵、慣量、逆差距、自相關(guān)和反差診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的ROC曲線下面積(AUC)值分別為0.610、0.610、0.374、0.599、0.612和0.421(P均<0.05)。乳腺X線檢查、紋理特征及X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的AUC值分別為0.711、0.676和0.787(P均<0.05)；紋理特征、乳腺X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度分別為62.5%和64.6%，特異度分別為66.7%和82.7%。結(jié)論乳腺X線圖像紋理參數(shù)對(duì)腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有一定的預(yù)測作用，且乳腺X線聯(lián)合紋理特征可提高對(duì)腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷效能。

乳腺腫瘤；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；乳房X線攝影術(shù)；紋理分析

腋窩淋巴結(jié)是乳腺癌最重要的淋巴轉(zhuǎn)移途徑，其是否發(fā)生轉(zhuǎn)移是影響乳腺癌患者選擇治療方案、準(zhǔn)確臨床分期及評(píng)估預(yù)后的重要因素，也是患者術(shù)后選擇輔助治療方案的重要依據(jù)。乳腺X線檢查是乳腺疾病最基本的影像學(xué)檢查方法，主要用于乳腺癌的篩查和診斷，但其檢出腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價(jià)值有限[1]。目前腋窩前哨淋巴結(jié)活檢(sentinel lymph node biopsy, SLNB)已成為評(píng)價(jià)乳腺癌患者腋窩淋巴結(jié)與否發(fā)生轉(zhuǎn)移的標(biāo)準(zhǔn)處理模式[2-3]。但SLNB為有創(chuàng)性檢查、存在一定的假陰性率，前哨淋巴結(jié)的檢出率易受操作者經(jīng)驗(yàn)的影響，且存在微轉(zhuǎn)移及跳躍轉(zhuǎn)移的現(xiàn)象。圖像紋理分析是通過定量提取肉眼無法識(shí)別的紋理特征，進(jìn)一步反映ROI內(nèi)像素灰度值分布模式及變化規(guī)律的影像組學(xué)技術(shù)手段，有助于揭示腫瘤病灶內(nèi)的潛在異質(zhì)性[4-5]。本研究回顧性分析171例手術(shù)病理證實(shí)為乳腺癌患者的X線圖像紋理特征，旨在探討乳腺X線圖像紋理特征預(yù)測乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價(jià)值。

1 資料與方法

1.1 一般資料 收集2013年6月—2016年10月在本院診斷為乳腺非特殊類型浸潤性癌的患者171例，均為女性，年齡33～85歲，平均(53.2±10.7)歲?；颊呔园l(fā)現(xiàn)乳房腫塊就診，病程數(shù)天至7年。納入標(biāo)準(zhǔn)：①首次經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)為非特殊類型浸潤性乳腺癌；②術(shù)前接受乳腺X線檢查；③乳腺X線檢查后均接受腋窩淋巴結(jié)清掃(axillary lymph node dissection, ALND)手術(shù)；④圖像質(zhì)量滿足后處理要求。

1.2 儀器與方法 采用Hologic Selenia數(shù)字乳腺機(jī)，拍攝雙側(cè)乳腺內(nèi)外側(cè)斜位(mediolateral oblique, MLO)和頭尾位(cranial caudal, CC)片，必要時(shí)加壓放大攝片；攝片參數(shù)：電壓28 kV，電流60 mAs。X線圖像以DICOM格式從PACS系統(tǒng)中導(dǎo)出。

1.3 圖像分析 病變征象描述參照美國放射學(xué)會(huì)推薦的第5版乳腺影像報(bào)告和數(shù)據(jù)系統(tǒng)(breast imaging reporting and data system, BI-RADS)[6]。腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移診斷標(biāo)準(zhǔn)為：MLO片顯示腋窩單發(fā)類圓形腫大且淋巴結(jié)短徑≥10 mm或多個(gè)類圓形高密度淋巴結(jié)且短徑之和≥10 mm，需除外含有脂肪密度的腫大淋巴結(jié)。采用GE CT AK軟件進(jìn)行紋理分析，將患者患側(cè)DICOM格式的CC位圖片導(dǎo)入軟件，由1名乳腺X線診斷經(jīng)驗(yàn)豐富的高年資醫(yī)師手動(dòng)勾畫腫瘤組織ROI(圖1)，軟件自動(dòng)計(jì)算多種紋理特征參數(shù)。紋理特征參數(shù)包括5種反映灰度值分布的直方圖特征(均值、標(biāo)準(zhǔn)偏差、偏度、峰度、方差)和6種反映圖像異質(zhì)性的灰度共生矩陣(gray level co-occurrence matrix， GLCM)的紋理特征(能量、熵、自相關(guān)、慣量、逆差距、反差)。

1.4 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析 采用SPSS 22.0統(tǒng)計(jì)分析軟件。計(jì)量資料以±s表示。采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)(正態(tài)分布)或Mann-WhitneyU檢驗(yàn)(非正態(tài)分布)比較淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組和非轉(zhuǎn)移組乳腺癌病灶的各項(xiàng)紋理參數(shù)值。以ALND結(jié)果為金標(biāo)準(zhǔn)，對(duì)差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的指標(biāo)進(jìn)行ROC分析并計(jì)算曲線下面積(area under the curve, AUC)，獲得圖像紋理特征參數(shù)診斷乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的最佳閾值、敏感度和特異度。P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

171例乳腺癌患者組織學(xué)SBR分級(jí)Ⅰ級(jí)3例(3/171，1.76%)、Ⅱ級(jí)103例(103/171，60.23%)、Ⅲ級(jí)65例(65/171，38.01%)。ALND證實(shí)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移96例(96/171，56.14%；淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組)，非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移75例(75/171，43.86%；非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組)。

2.1 乳腺X線圖像紋理特征參數(shù) 對(duì)171例乳腺癌患者X線CC位圖像進(jìn)行紋理分析，結(jié)果顯示腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組能量、熵、逆差距、自相關(guān)值均高于非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組(P均<0.05)，而慣量、反差值低于淋巴結(jié)非轉(zhuǎn)移組(P均<0.05)；其余紋理特征參數(shù)值兩組間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P均>0.05)。見表1。

2.2 ROC曲線分析 對(duì)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的紋理參數(shù)值：能量、熵、慣量、逆差距、自相關(guān)和反差6個(gè)紋理特征參數(shù)繪制ROC曲線圖，其AUC分別為0.610、0.610、0.374、0.599、0.612和0.421(P均<0.05)。見表2、圖2。

171例乳腺癌患者中，乳腺X線檢出腋窩淋巴結(jié)陽性52例、陰性119例，X線診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度和特異度分別為48.96%(47/96)和93.33%(70/75)。乳腺X線、紋理特征、乳腺X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的效能見表3和圖3。紋理特征、乳腺X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度分別為62.5%和64.6%，特異度分別為66.7%和82.7%。

表1 乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組與非轉(zhuǎn)移組X線圖像紋理特征比較(±s)

表1 乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組與非轉(zhuǎn)移組X線圖像紋理特征比較(±s)

組別均值標(biāo)準(zhǔn)偏差方差偏度峰度能量*淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組(n=96)2578.32±346.88476.27±94.00235577.85±93937.570.55±0.370.24±0.690.00020±0.00007非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組(n=75)2571.66±284.71487.46±88.69245381.98±92666.790.49±0.330.11±0.500.00017±0.00003t/Z值0.135-0.792-0.6811.0671.4122.469P值0.8930.4300.4970.2870.1600.014組別熵慣量逆差距* 自相關(guān)反差淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組(n=96)8.44±0.56209.01±72.640.92±0.02 0.00068±0.000170.00150±0.00049非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組(n=75)8.18±0.66241.56±76.340.84±0.01 0.00062±0.000150.00168±0.00058t/Z值2.781-2.8442.213 2.405-2.229P值0.0060.0050.027 0.0170.027

注：*：采用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)

圖1 乳腺癌ROI勾畫示意圖 A.CC位顯示不規(guī)則乳腺癌灶； B.手動(dòng)勾畫ROI 圖2 乳腺X線圖像紋理分析的ROC曲線 圖3 乳腺X線檢查、紋理特征及X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的ROC曲線

紋理參數(shù)AUC值標(biāo)準(zhǔn)誤P值95%CI能量0.6100.0430.014(0.526,0.649)熵0.6100.0430.014(0.525,0.695)慣量0.3740.0430.005(0.291,0.458)逆差距0.5990.0430.027(0.514,0.683)自相關(guān)0.6120.0430.012(0.527,0.697)反差0.4210.0440.078(0.335,0.507)

表3 乳腺X線檢查、紋理特征及乳腺X線聯(lián)合紋理特征診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的效能

3 討論

乳腺癌是威脅婦女健康的最常見惡性腫瘤。腋窩淋巴結(jié)接受乳腺約70%的淋巴引流，是乳腺癌最重要的淋巴轉(zhuǎn)移途徑。本組117例非特殊類型浸潤性乳腺癌患者中，56.14% (96/171)患者發(fā)生腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。盡管腋窩SLNB已經(jīng)成為評(píng)價(jià)乳腺癌患者腋窩淋巴結(jié)是否發(fā)生轉(zhuǎn)移的標(biāo)準(zhǔn)處理模式[2-3]，但其具有一定的局限性，很難在基層醫(yī)院開展。因此，盡管ALND常伴多種術(shù)后并發(fā)癥，如患肢水腫、麻木與感覺異常，肩關(guān)節(jié)活動(dòng)障礙等，但ALND仍是多數(shù)醫(yī)院保留乳房手術(shù)中不可或缺的部分。

乳腺X檢查主要用于篩查和診斷乳腺癌，是乳腺疾病最基本的影像學(xué)檢查方法，但其術(shù)前檢出腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的價(jià)值有限。Valente等[1]研究結(jié)果顯示，乳腺X線檢出腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度和特異度分別為21.0%和99.5%；喬江華等[7]報(bào)道，乳腺X線僅可檢出約1/3的腋窩轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)。本組171例乳腺癌患者，X線檢出腋窩淋巴結(jié)陰性患者119例，陽性52例，其診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度和特異度分別為48.96%和93.33%，敏感度較Valente等[1]研究稍高，原因可能是Valente等與本研究選取的腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移判讀標(biāo)準(zhǔn)不同?？傊橄賆線檢出腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移效能較低，可能與乳腺X線檢查受體位影響不能顯示整個(gè)腋窩有關(guān)，因?yàn)镸LO位僅能顯示腋前壁的組織，影響腋窩淋巴結(jié)的整體顯像。

放射組學(xué)也稱影像組學(xué)，是以定量成像技術(shù)為基礎(chǔ)的新興學(xué)科，2012年由荷蘭學(xué)者Lambin等[8]首次提出。放射組學(xué)是指高通量地從X線、MRI、PET及CT等醫(yī)學(xué)影像中提取大量高維的定量影像特征，將傳統(tǒng)的影像圖像轉(zhuǎn)換為可挖掘的數(shù)據(jù)信息，并對(duì)其進(jìn)行定量分析[4,9]。圖像紋理分析是通過定量提取一些肉眼無法識(shí)別的紋理特征，進(jìn)一步反映ROI內(nèi)像素灰度值分布模式及變化規(guī)律的影像組學(xué)技術(shù)手段，有助于揭示腫瘤病灶內(nèi)潛在的病理及生理學(xué)異質(zhì)性[4-5]。紋理分析是一種描述體素、像素間灰度強(qiáng)度關(guān)系或其在圖像中位置關(guān)系的數(shù)學(xué)算法，其優(yōu)點(diǎn)在于可發(fā)現(xiàn)肉眼不能發(fā)現(xiàn)的圖像細(xì)節(jié)信息；客觀測量灰度分布的不均勻性，不受主觀分析、專業(yè)水平以傳統(tǒng)醫(yī)學(xué)影像解釋固有限制的影響，在腫瘤病灶提取、定性、療效評(píng)估及預(yù)后預(yù)測方面具有較高價(jià)值[10-11]。本研究分析了171例非特殊類型的浸潤性乳腺癌CC位圖像的11個(gè)紋理特征，結(jié)果顯示反映像素值分布情況的灰度直方圖紋理參數(shù)，包括均值、偏度、峰度、標(biāo)準(zhǔn)偏差和方差預(yù)測乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移方面價(jià)值不大(P均>0.05)；而GLCM紋理參數(shù)中的能量、熵、逆差距、自相關(guān)值在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者均高于非淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者，慣量、反差值低于淋巴結(jié)非轉(zhuǎn)移患者 (P均<0.05)，說明發(fā)生腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的癌灶其紋理分布更加隨機(jī)復(fù)雜、灰度反差程度高，即異質(zhì)性更強(qiáng)[5,12]。本研究對(duì)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的6個(gè)紋理參數(shù)值繪制ROC曲線，結(jié)果顯示能量、熵、慣量、逆差距、自相關(guān)和反差的AUC分別為0.610、0.610、0.374、0.599、0.612和0.421，表明能量、熵及逆差距參數(shù)較慣量、自相關(guān)及反差參數(shù)更能反映發(fā)生腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移癌灶的異質(zhì)性，也說明單一的紋理參數(shù)特征預(yù)測乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移效能較低。本研究進(jìn)一步分析比較了乳腺X線檢查、紋理特征及X線聯(lián)合紋理特征診斷乳腺癌腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的效能，結(jié)果表明紋理特征和X線檢查聯(lián)合診斷效能明顯高于單一的X線檢查和紋理特征分析，且將單一X線檢查預(yù)測腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的AUC值由0.711提高到0.787，敏感度由48.96%提高到64.6%。因此，乳腺X線聯(lián)合紋理分析在一定程度上有助于檢出更多的腋窩轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)。

本研究的局限性：①僅對(duì)乳腺癌病灶所在的CC位圖像進(jìn)行紋理分析，未考慮MLO位圖像紋理特征，可能會(huì)造成結(jié)果偏差，故可結(jié)合同一乳腺癌灶的不同拍攝體位圖像進(jìn)行分析；②紋理分析中病灶邊界的勾畫均由放射科醫(yī)師手動(dòng)勾畫，對(duì)病灶具體輪廓的判定受個(gè)人經(jīng)驗(yàn)影響較大，且難以剔除病灶內(nèi)的鈣化灶；③既往多數(shù)研究會(huì)使用濾過技術(shù)對(duì)圖像進(jìn)行標(biāo)化處理，而筆者認(rèn)為濾過會(huì)丟失一部分紋理信息，故未使用；④本研究樣本量較小。

總之，乳腺X線圖像紋理參數(shù)對(duì)腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有一定的預(yù)測作用，且聯(lián)合應(yīng)用乳腺X線及紋理特征可提高診斷腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的效能。

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Mammogramtextureanalysisinpredictionofaxillarylymphnodemetastasisforbreastcarcinoma

TANHongna1,2,WUMinghui1,2,GUJianqin3,LIUGuangzhi3,SHIDapeng1,2,WUQingxia1,2,WANGMeiyun1,2,3*

(1.DepartmentofRadiology,HenanProvincialPeople'sHospital,Zhengzhou450003,China;2.ImagingDiagnosisofNeurologicalDiseasesandResearchLaboratoryofHenanProvince,Zhengzhou450003,China; 3.ClinicalDataAnalysisResearchandEngineeringServiceCenterofHenanProvince,Zhengzhou450003,China)

ObjectiveTo explore the value of mammogram texture analysis in prediction of metastasis of axillary lymph nodes for breast carcinoma.MethodsMammograms and clinical data of 171 patients with breast carcinoma confirmed by pathology were retrospectively analyzed, and all patients underwent axillary lymph node dissection (ALND). Then the patients were divided into axillary lymph node metastasis group and non-metastasis group according to the result of ALND. The texture features of these lesions were statistically analyzed, including gray-level histogram texture parameters (mean value, standard deviation, skewness, kurtosis and variance) and gray-level co-occurrence matrix texture parameters (energy, entropy, correlation, inertia, inverse difference moment and contrast).ResultsIn all of 171 breast cancer patients, 96 patients had axillary lymph node metastasis, while 75 patients had no metastasis. Mammograms showed negative axillary lymph nodes in 119 patients and positive axillary lymph nodes in 52 patients, and the sensitivity and specificity of mammograms in the diagnosis of positive axillary lymph nodes was 48.96% (47/96) and 93.33% (70/75), respectively. Mammogram texture analysis showed the values of energy, entropy, inverse difference moment and correlation in axillary lymph node metastasis group were higher than those in non-metastasis group, while the values of inertia and contrast in the axillary lymph node metastasis group were lower than those in non-metastasis group (allP<0.05). The rest texture parameters had no significant differences between two groups (allP>0.05). Area under curve (AUC) for texture parameters of energy, entropy, inertia, inverse difference moment, correlation and contrast was 0.610, 0.610, 0.374, 0.599, 0.612 and 0.421 (allP<0.05), respectively. AUC of mammography, mammogram texture features, and the combination of mammography and texture features was 0.711, 0.676 and 0.787 (allP<0.05), respectively. The sensitivity and specificity of mammogram texture features, the combination of mammography and texture features in diagnosis of axillary lymph nodes metastasis was 62.5% and 64.6%, 66.7% and 82.7%, respectively.ConclusionMammogram texture parameters are helpful for predicting axillary lymph node metastasis, and the combination of mammography and texture features can improve diagnostic efficiency of axillary lymph node metastasis.

Breast neoplasms; Lymphatic metastasis; Mammography; Texture analysis

R737.9; R814.41

A

1003-3289(2017)12-1774-05

國家自然科學(xué)基金(81401378)。

譚紅娜(1980—)，女，河南襄城人，博士，副主任醫(yī)師。研究方向：乳腺影像診斷及新技術(shù)應(yīng)用。E-mail: natan2000@126.com

王梅云，河南省人民醫(yī)院放射科，450003；河南省神經(jīng)疾病影像診斷與研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，450003；河南省臨床大數(shù)據(jù)分析與服務(wù)工程研究中心，450003。E-mail: marian9999@163.com

2017-09-30

2017-11-03

10.13929/j.1003-3289.201709177