劉炳亮,蘇金豹,馬建章

1 魯東大學(xué)商學(xué)院,煙臺(tái) 2640252 東北林業(yè)大學(xué)經(jīng)濟(jì)管理學(xué)院,哈爾濱 1500403 東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物資源學(xué)院,哈爾濱 150040

旅游區(qū)游憩活動(dòng)對鳥類擴(kuò)散種子的影響

劉炳亮1,*,蘇金豹2,馬建章3

1 魯東大學(xué)商學(xué)院,煙臺(tái) 2640252 東北林業(yè)大學(xué)經(jīng)濟(jì)管理學(xué)院,哈爾濱 1500403 東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物資源學(xué)院,哈爾濱 150040

鳥類在植物種子傳播中扮演著重要的角色。為了研究旅游活動(dòng)對鳥類傳播種子的影響,在興凱湖自然保護(hù)區(qū)游憩區(qū)和非游憩區(qū)選擇黃檗(PhellodendronamurenseRupr.)樹種作為觀測對象進(jìn)行對比研究。結(jié)果顯示,游人活動(dòng)高峰時(shí)段游憩區(qū)鳥的取食行為發(fā)生了明顯改變,取食鳥的物種豐富度、取食頻度、取食時(shí)間以及種子取食量均顯著減少。觀察發(fā)現(xiàn),游人活動(dòng)干擾是導(dǎo)致鳥的取食行為發(fā)生改變的根本原因。取食行為的改變,減少了種子的擴(kuò)散機(jī)會(huì),進(jìn)一步導(dǎo)致了幼苗更新量的減少以及相對較短的擴(kuò)散距離。此外,對幼苗更新格局的檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn),游憩區(qū)幼苗在空間分布上明顯偏向景觀內(nèi)部。產(chǎn)生該結(jié)果的原因與鳥的飛離路徑有關(guān),來自景觀外部的游人干擾壓力可能是導(dǎo)致鳥的飛行路徑發(fā)生改變的主要原因。結(jié)果表明,旅游活動(dòng)可能通過干擾動(dòng)植物關(guān)系對植物產(chǎn)生連鎖影響。

動(dòng)植物關(guān)系；旅游干擾；種子擴(kuò)散；游憩帶管理

種子擴(kuò)散是種子離開母樹、擴(kuò)散至適宜萌發(fā)生境和生長地的過程[1]。如果種子在空間上高度聚集,最終會(huì)導(dǎo)致密度制約性死亡,降低種子的成活率[2]。因此,種子擴(kuò)散被認(rèn)為是植物個(gè)體物理運(yùn)動(dòng)的唯一機(jī)會(huì)[3],它對植物種群大小、遺傳多樣性、種群分化以及生物多樣性具有重要意義[4]。同時(shí),種子擴(kuò)散的空間格局構(gòu)成了一個(gè)潛在的空間模板,對未來種群乃至整個(gè)群落的演替過程都將產(chǎn)生重要影響[5-6]。

作為一種重要的傳播媒介,鳥類在一些植物種子的長距離傳播、幼苗逃避競爭中扮演著極其重要的角色[7-8]：首先,鳥的數(shù)量對植物幼苗補(bǔ)充量具有重要影響[8]；其次,鳥的取食時(shí)間、飛離母樹的距離、種子的取食數(shù)量等對種子的空間散布格局具有決定性作用[9-10],并最終影響種子的萌發(fā)率和幼苗成活率[11]。

然而越來越多的研究發(fā)現(xiàn),人類活動(dòng)如公路修建、森林砍伐、旅游開發(fā)等已經(jīng)使許多景觀導(dǎo)致了嚴(yán)重的破碎化,降低了景觀的生態(tài)連通度,阻礙了鳥類在大尺度空間上的運(yùn)動(dòng),切斷了它們對某些植物種子的長距離擴(kuò)散[12-17]；而頻繁的人類活動(dòng)對鳥的生理或社群行為也產(chǎn)生了各種消極影響[17-22]?；谶@些研究,筆者猜想,除了景觀破碎化對種子擴(kuò)散產(chǎn)生的隔離效應(yīng)之外,人類活動(dòng)是否會(huì)通過干擾鳥的行為而對種子擴(kuò)散產(chǎn)生連鎖影響？如果這種影響存在,那么是通過何種機(jī)制產(chǎn)生的？這種影響是否會(huì)進(jìn)一步改變植物幼苗的更新與空間分布格局？本研究即是基于該假設(shè),選擇典型的具有高強(qiáng)度人類活動(dòng)的旅游區(qū)對鳥類擴(kuò)散種子影響進(jìn)行研究,以此深入了解人類活動(dòng)對種子擴(kuò)散這種生態(tài)過程的影響,這對于景觀生態(tài)安全、干擾源控制、旅游地人地關(guān)系管理具有重要意義。

1 實(shí)驗(yàn)方法

1.1 研究區(qū)概況

實(shí)驗(yàn)選擇在興凱湖自然保護(hù)區(qū)(45°01＇—45°34＇N,131°58＇—133°07＇E)內(nèi)進(jìn)行。興凱湖自然保護(hù)區(qū)位于黑龍江省雞西市東部(距雞西市120 km、密山市63 km),總面積2854 km2,其中水域面積1235 km2,是中俄邊境的界湖。興凱湖自然保護(hù)區(qū)由于地處鳥類南北遷徙的咽喉地帶,每年春、秋兩季成千上萬只候鳥均在此停歇、覓食、繁殖,是三江平原最大的水鳥棲息繁殖地,具有較高的鳥類物種多樣性。

1.2 氣候條件

興凱湖地區(qū)屬溫帶大陸性季風(fēng)氣候。冬季漫長干燥,嚴(yán)寒少雪；夏季溫?zé)釢駶?雨量充沛；春秋兩季短促,氣候多變；春季多風(fēng)降水少,秋季少雨降溫緩慢。年平均氣溫3℃,1月份最冷,月均-18℃,最低達(dá)-39℃；7月份最熱,月均21℃,最高達(dá)36℃。

興凱湖地區(qū)年平均降水量654 mm,月降水量以8月份為最多,平均119.7 mm,1月份最少,平均只有5.4 mm。興凱湖地區(qū)春夏季盛行西南風(fēng),秋冬季多西北風(fēng)。年平均風(fēng)速4.0 m/s,年均大風(fēng)天數(shù)38 d。無霜期147 d,湖水封凍期160 d。

1.3 野生動(dòng)植物概況

興凱湖在濕地生物多樣性保護(hù)中占有重要地位。據(jù)最新統(tǒng)計(jì),保護(hù)區(qū)內(nèi)有高等植物691種,其中包括興凱湖松(PinustakahasiiNakai)、胡桃楸(JuglansmandshuricaMaxim.)、水曲柳(FraxinusmandschuricaRupr.)、黃檗(PhellodendronamurenseRupr.)、紫椴(TiliaamurensisRupr.)、野大豆(GlycinesojaSieb. Et Zucc.)等國家級珍稀瀕危植物10種。區(qū)內(nèi)脊椎動(dòng)物363種,其中國家二級保護(hù)動(dòng)物5種。圓口類2種,魚類69種,兩棲類7種,爬行類8種,獸類40種,包括赤狐(Vulpesvulpes)、雪兔(Lepustimidus)、馬鹿(Cervuselaphus)等。興凱湖有鳥類237種,是亞太候鳥遷徙的重要通道。其中有丹頂鶴(Grusjaponensis)、東方白鸛(Ciconiaboyciana)等國家一級保護(hù)鳥類9種,國家二級保護(hù)鳥類41種。

1.4 實(shí)驗(yàn)區(qū)選擇

植物的種群更新不僅取決于鳥的傳播距離[23-24],也與生境類型和環(huán)境條件有直接的關(guān)系[25]。為消除環(huán)境差異可能產(chǎn)生的影響,本實(shí)驗(yàn)在同一類型景觀中選擇游憩區(qū)和非游憩區(qū)進(jìn)行對照實(shí)驗(yàn)。兩個(gè)實(shí)驗(yàn)區(qū)距離約2.2 km。其中,游憩區(qū)存在大量游人活動(dòng),日均客流量約1000—2000人左右；非游憩區(qū)無人類活動(dòng)干擾。

觀測地點(diǎn)選擇林緣的開放地帶,方向一致,坡度≤15°。優(yōu)勢喬木主要有山楊(PopulusdavidianaDode)、樟子松(Pinussylvestrisvar.mongolica)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica)、黑樺(BetuladahuricaPall.)、茶條槭(AcerginnalaMaxim.)等；灌木主要有金剛鼠李(RhamnusdiamantiacaNakai)、小葉鼠李(RhamnusparvifoliaBunge)、刺五加(Acanthopanaxsenticosus(Rupr. Et Maxim.) Harms)、短梗五加(Acanthopanaxsessiliflorus)、衛(wèi)矛(Euonymusalatus(Thunb.)Sieb.)、刺薔薇(RosaacicularisLindl.)、暴馬丁香(Syringareticulatavar.amurensis)等；草本植物有蒼耳(Xanthiumsibiricum)、偽泥胡菜(Serratulacoronata)、打碗花(Calystegiahederacea)、牻牛兒苗(ErodiumstephanianumWilld.)、老鸛草(Geraniumwilfordii)、玉竹(Polygonatumodoratum)、茜草(Rubiacordifolia)、東北蒲公英(Taraxacumohwianum)、林大戟(Euphorbialucorum)等。黃檗在該區(qū)域?qū)儆诜莾?yōu)勢樹種。

1.5 觀測樣本選擇

選擇黃檗(PhellodendronamurenseRupr.)為觀測對象。黃檗又名黃菠蘿,北方花期為5—6月,花小,單性、雌雄異株；果實(shí)圓球形,藍(lán)黑色,為漿果狀核果,表面有淺縱溝；種子呈半卵形,數(shù)量2—5粒,果期9—10月。該樹種主要通過食果鳥擴(kuò)散,能夠很好地反映鳥類對種子的擴(kuò)散影響。

由于興凱湖自然保護(hù)區(qū)秋冬季食果鳥的數(shù)量從每年的9月份開始遞增,10月初數(shù)量達(dá)到最大值,且該時(shí)段正值秋季旅游高峰期,因此于2014年9月10日至10月10日整個(gè)果熟期至落果期(非果實(shí)歉收年)在游憩區(qū)和非游憩區(qū)分別選擇3株黃檗母樹進(jìn)行重復(fù)實(shí)驗(yàn)。母樹間距約800—1200 m不等,每株母樹周圍無其它黃檗母樹。6株母樹生長狀況良好,高度均在15—20 m,結(jié)實(shí)期果實(shí)產(chǎn)量無明顯差異。

1.6 野外觀測

選擇視野開闊、隱蔽地點(diǎn),采用Celestron G2望遠(yuǎn)鏡(20×50倍)每2d全天候觀察1次。時(shí)間從6:00至18:00,取食特征以2 h為一個(gè)觀測單位。

觀測過程中對鳥類取食行為及取食方式(包括鳥的種類、整吞或啄食、取食頻度、取食時(shí)間、單次取食量等)進(jìn)行記錄。同時(shí)根據(jù)鳥的形態(tài)特征、鳴叫及活動(dòng)姿態(tài)等進(jìn)行鑒定識(shí)別。由于某些體型較小如鹟科的斑鶇(Turduseunomus)、鳾科的普通鳾(Sittaeuropaea)、雀科的普通朱雀(Carpodacuserythrinus)等通常為多只同時(shí)取食,很難對所有個(gè)體進(jìn)行精確觀察,因此只對某一個(gè)體的取食行為進(jìn)行典型觀察[25],然后對整體進(jìn)行估算。

為了檢驗(yàn)兩個(gè)實(shí)驗(yàn)區(qū)黃檗果實(shí)在形態(tài)上是否存在差異,于觀測初期選擇目標(biāo)樹種隨機(jī)采集種子并測量種實(shí)的形態(tài)參數(shù)。方法是從6株母樹分別隨機(jī)采集20個(gè)種實(shí)(總計(jì)120粒),用電子天平(精確到0.01)及游標(biāo)卡尺分別對果實(shí)和種子的重量與直徑進(jìn)行測量,然后計(jì)算平均值。

經(jīng)測量,游憩區(qū)黃檗果實(shí)每粒平均重量0.63 g(N=60),直徑9.61 mm(N=60)；種子平均重量0.069 g/枚(N=60)；非游憩區(qū)黃檗果實(shí)平均每粒重0.65 g(N=60),直徑9.63 mm(N=60),種子平均重量0.070 g/枚(N=60)。雙樣本差異性檢驗(yàn)(Two samplet-test)結(jié)果顯示,兩個(gè)實(shí)驗(yàn)地的果實(shí)在外形特征上并無明顯差異(重量P>0.2；直徑P>0.3)。

1.7 幼苗更新量及空間分布格局檢驗(yàn)

幼苗的更新統(tǒng)計(jì)選擇第2年(2015年5月)進(jìn)行。方法是以所觀測的黃檗母樹為中心,在其周圍用丈繩量取200 m×200 m的區(qū)域,然后對內(nèi)部的當(dāng)年實(shí)生苗進(jìn)行記錄,包括數(shù)量、擴(kuò)散距離以及方位等。

1.8 數(shù)據(jù)處理與檢驗(yàn)

采用t-test的統(tǒng)計(jì)學(xué)方法(Two samplet-test和pairedt-test)檢驗(yàn)兩個(gè)實(shí)驗(yàn)區(qū)鳥類取食行為的差異性,顯著性水平設(shè)置為α=0.05；相關(guān)圖形通過Origin 8.5軟件來完成。

2 結(jié)果分析

兩個(gè)實(shí)驗(yàn)區(qū)共記錄到18種鳥取食黃檗種實(shí),其中游憩區(qū)15種,非游憩區(qū)18種(表1)。白腹鶇(Turduspallidus)、赤頸鶇(Turdusruficollis)、紅脅藍(lán)尾鴝(Tarsigercyanurus)在游憩區(qū)未見記錄。通過對兩個(gè)實(shí)驗(yàn)區(qū)總體物種豐富度的檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn),在整個(gè)觀測期內(nèi)兩者之間并無顯著差異(P>0.05)。

表1 游憩區(qū)和非游憩區(qū)鳥類取食黃檗種實(shí)的行為比較

Table 1 Compare of birds′ behaviors in feeding on fruits ofPhellodendronamurenseRupr. between the recreation site and the non-recreation site

鳥種類Species取食頻度/(只次d-1)Feedingfrequency取食時(shí)間/(s只-1次-1)Feedingtime取食數(shù)量/(粒只-1次-1)Feedingnumbers游憩區(qū)Recreationsite非游憩區(qū)Non-Recreationsite游憩區(qū)Recreationsite非游憩區(qū)Non-Recreationsite游憩區(qū)Recreationsite非游憩區(qū)Non-Recreationsite啄木鳥科Picidae黑枕綠啄木鳥P．canus0．81．523．3±10．132．6±15．92．5±0．43．5±0．6大斑啄木鳥D．major0．92．819．4±7．439．3±16．61．2±0．22．0±0．8小斑啄木鳥D．minor0．62．220．6±9．836．4±15．10．9±0．21．1±0．5太平鳥科Bombycillidae小太平鳥B．japonica2．25．315．5±11．433．1±23．11．0±0．22．2±0．3太平鳥B．garrulus2．64．916．3±15．635．2±21．81．1±0．32．5±0．2鹟科Muscicapidae斑鶇T．naumanni14．251．529．2±35．264．5±42．22．4±2．07．5±5．5白腹鶇T．pallidus5．560．2±36．87．0±4．2赤頸鶇T．ruficollis0．458．6±38．95．2±3．4灰背鶇T．hortulorum0．24．524．2±33．859．8±40．43．4±2．68．0±4．5紅脅藍(lán)尾鴝T．cyanurus0．0833．5±22．66．6±3．8鴉科Corvidae灰喜鵲C．cyana1．02．232．6±22．855．2±35．82．0±1．23．2±1．5喜鵲P．pica1．11．9535．1±24．649．6±38．61．9±1．02．2±1．1鳾科Sittidae普通鳾S．europaea4．46．2雀科Fringillidae普通朱雀C．erythrinus5．05．2北朱雀C．roseus6．85．5蘆鹀E．schoeniclus6．25．8田鹀E．rustica8．85．9黃雀C．spinus7．15．3

觀察發(fā)現(xiàn),在所有取食黃檗果實(shí)的鳥類中,并非全部是種子的擴(kuò)散者。其中,啄木鳥科的黑枕綠啄木鳥(Picuscanus)、小斑啄木鳥(Dendrocoposminor)、大斑啄木鳥(Dendrocoposmajor)、鴉科的喜鵲(Picapica)、灰喜鵲(Cyanopicacyana)以及鹟科的斑鶇(Turdusnaumanni)、白腹鶇(Turduspallidus)等主要取食果肉或整吞果實(shí)。這種取食方式對種子無損壞,果肉被消化后,種子便可以通過糞便排出,并隨鳥的飛離而落在母樹附近或其它較遠(yuǎn)的地方,從而實(shí)現(xiàn)擴(kuò)散,因此它們是黃檗種子的傳播者。這與其他研究者的發(fā)現(xiàn)[26-27]相一致。其它幾種如鳾科的普通鳾(Sittaeuropaea)、雀科的北朱雀(Carpodacusroseus)等則是將果實(shí)啄開,直接啄食種子。這種方式通常會(huì)使種子破損[26],因此它們是種子的捕食者或消耗者,而非傳播者。

2.1 全天取食行為分析

全天取食行為比較發(fā)現(xiàn),兩個(gè)區(qū)域中鳥的取食行為(擴(kuò)散者)存在明顯差異(圖1)。游憩區(qū)中食果鳥的取食頻度平均每天只有2.7只/次,而非游憩區(qū)平均6.9只/次,游憩區(qū)比非游憩區(qū)低60.8%,兩個(gè)區(qū)域存在顯著差異(t=-2.91164,df=8,P<0.02)；游憩區(qū)中鳥的平均取食時(shí)間為(24.0±18.9)s 只-1次-1,非游憩區(qū)中平均(45.7±29)s 只-1次-1,游憩區(qū)比非游憩區(qū)減少47.5%(t=-9.02513,df=8,P<0.001)。取食時(shí)間的減少導(dǎo)致了取食數(shù)量的下降,游憩區(qū)鳥的取食數(shù)量平均只有(1.8±0.7)粒 只-1次-1,非游憩區(qū)中平均為(4.25±2.2)粒 只-1次-1,兩者相差57.6%,差異性極為顯著(t=-8.5868,df=8,P<0.001)。

圖1 游憩區(qū)和非游憩區(qū)1d中鳥的取食總體差異Fig.1 Differences of birds′ feeding behaviors in total between the recreation site and the non-recreation site one day

與種子擴(kuò)散者不同,游憩區(qū)中種子捕食者(非擴(kuò)散者)的取食頻度日均5.7只/次,非游憩區(qū)4.8只/次,游憩區(qū)不僅沒有減少,相反比非游憩區(qū)增加17%(t=1.21801,df=5,P>0.2)。

2.2 食果肉鳥(擴(kuò)散者)一天中不同時(shí)段的取食行為分析

觀測結(jié)果顯示,游憩區(qū)中食果鳥的取食行為在一天中不同時(shí)段產(chǎn)生了明顯的波動(dòng)(圖2)。與非游憩區(qū)相比,6:00—8:00時(shí)段游憩區(qū)中鳥的取食頻度、取食時(shí)間和取食數(shù)量均無顯著差異(取食頻度：t=-3.10835,df=2,P>0.05；取食時(shí)間：t=-2.02061,df=2,P>0.05；取食數(shù)量：t=-2.89676,df=2,P>0.05)。但該時(shí)段游憩區(qū)中取食鳥的物種豐富度略高于非游憩區(qū),但也無顯著差異(t=0.86776,df=4,P>0.4)。

圖2 游憩區(qū)和非游憩區(qū)食果鳥不同時(shí)段的取食動(dòng)態(tài)Fig.2 Dynamics of frugivorous′ behaviors at the recreation site and the non-recreation site across one day

8:00后,隨著游人和交通量的增加(瞬時(shí)游客量最高可達(dá)1000人),游憩區(qū)中食果鳥的物種豐富度、取食頻度、取食時(shí)間以及取食數(shù)量均迅速下降。尤其在中午游憩活動(dòng)高峰時(shí)段,兩者差異性顯著(P<0.001)。在8:00—16:00時(shí)段,游憩區(qū)與非游憩區(qū)中的4個(gè)觀測變量均存在顯著差異(豐富度：t=-4.18402,df=3,P<0.03；取食頻度：t=-4.0138,df=3,P<0.03；取食時(shí)間：t=-6.46519,df=3,P<0.01；取食數(shù)量t=-5.67537,df=3,P<0.02)。但16:00以后隨著游人的減少,游憩區(qū)中鳥的物種豐富度、取食頻度、取食時(shí)間和取食數(shù)量均開始回升,并接近非游憩區(qū)水平(豐富度：t=-0.77149,df=2,P>0.1；取食頻度：t=-0.91586,df=2,P>0.1；取食時(shí)間：t=-0.18545,df=2,P>0.09；取食數(shù)量：t=0.93455,df=2,P>0.1)。

2.3 幼苗更新檢驗(yàn)

圖3 游憩區(qū)和非游憩區(qū)黃檗幼苗更新量與擴(kuò)散距離Fig.3 Mean numbers of recruits and dispersal distances of Phellodendron amurense Rupr. seedlings at the recreation site and the non-recreation site

對幼苗更新調(diào)查發(fā)現(xiàn),所有母株樹冠下均無實(shí)生苗出現(xiàn)。游憩區(qū)3個(gè)調(diào)查樣方中當(dāng)年實(shí)生苗更新量平均26.7株,非游憩區(qū)35.7株,游憩區(qū)比非游憩區(qū)少32%(圖3,t=-3.42338,df=4,P<0.03)。游憩區(qū)幼苗距離母樹樹冠的平均擴(kuò)散距離為40.8 m(N=80)(圖3),其中最近為6.1 m,最遠(yuǎn)為91.76 m；非游憩區(qū)中平均擴(kuò)散距離為42.3 m(N=111)(圖3),其中距離母株樹冠最近6.82 m, 最遠(yuǎn)97.29 m。兩者的平均擴(kuò)散距離相差1.5 m(3.1%),但不存在顯著差異(t=0.45412,df=189,P=0.65062)。游憩區(qū)中幼苗的空間分布頻度主要集中在10—50 m范圍內(nèi)(圖4),非游憩區(qū)空間分布頻度主要集中在20—60 m(圖4)。兩者的空間分布總體上均遵循負(fù)指數(shù)分布[28],符合鳥類的擴(kuò)散規(guī)律[29]。

此外,幼苗的空間分布格局檢驗(yàn)結(jié)果顯示,游憩區(qū)中有84%的幼苗分布于景觀內(nèi)部,只有16%被擴(kuò)散至林緣的開放地帶；而非游憩區(qū)中只有57%分布于景觀內(nèi)部,43%被擴(kuò)散至林緣開放地帶。

圖4 游憩區(qū)(A)和非游憩區(qū)(B)中黃檗幼苗的空間分布頻度Fig.4 Spatial distribution frequency of recruits of Phellodendron amurense Rupr. at the recreation site and the non-recreation site

3 討論

研究表明,林緣增加了景觀在空間上的連通性,能促進(jìn)某些鳥類在該區(qū)域的活動(dòng)[3,30]。然而本實(shí)驗(yàn)中,游憩區(qū)林緣在有游人活動(dòng)的情況下鳥的取食活動(dòng)發(fā)生明顯改變,取食鳥的物種豐富度、取食頻度、取食時(shí)間等均顯著減少。而取食行為的改變進(jìn)一步影響了種子擴(kuò)散,改變了幼苗的更新數(shù)量和空間分布格局。該結(jié)果證明了旅游活動(dòng)對鳥類擴(kuò)散種實(shí)的影響,這與本研究假設(shè)相一致。

觀察發(fā)現(xiàn),游人活動(dòng)干擾是導(dǎo)致鳥的取食行為發(fā)生改變的主要原因。在游憩區(qū),游人多喜歡在林緣或樹下進(jìn)行游憩活動(dòng),這給鳥的取食行為帶來了顯著影響。游人的各種行為如打鬧、跑動(dòng)、喧嘩以及體育運(yùn)動(dòng)等使大部分鳥在取食過程中表現(xiàn)出高度的警惕性(如頻繁的觀望、跳動(dòng)、甚至驚飛等),降低了取食專注度,尤其在距離母株10 m范圍內(nèi),干擾尤為明顯。有些游客在游憩過程中甚至對鳥發(fā)出明顯的威脅性動(dòng)作,如投擲食物和石塊、驚叫、搖動(dòng)樹干等,使得部分鳥在尚未完成取食過程即被驚飛。取食行為的改變不僅直接減少了取食頻度,縮短了取食時(shí)間,減少了種子直接擴(kuò)散的數(shù)量,而且也導(dǎo)致部分未被完全取食的種實(shí)因鳥的驚飛而直接掉落于母株樹冠下或距離母樹較近的距離范圍內(nèi),距離較近的種子最后可能因密度性制約或母樹的自毒性作用而死亡,從而減少了種子擴(kuò)散的機(jī)會(huì)。此外,也有部分?jǐn)?shù)量的鳥由于游人活動(dòng)干擾在尚未飛達(dá)母樹便改變路徑飛離了游憩區(qū),這同樣減少了種子擴(kuò)散的機(jī)會(huì)。

游憩區(qū)一天中不同時(shí)段鳥的取食行為(圖2)變化表明,旅游活動(dòng)強(qiáng)度與鳥的取食行為具有直接的相關(guān)性。8:00前和16:00后游憩區(qū)在無游人或少量游人活動(dòng)的情況下,鳥的取食行為與非游憩區(qū)并無明顯差異。但在8:00—16:00游人活動(dòng)高峰期,游憩區(qū)中鳥的取食行為則發(fā)生顯著變化。這給旅游活動(dòng)干擾提供了直接的證據(jù)。但一個(gè)顯著的結(jié)果是,游憩區(qū)在清晨無游人活動(dòng)的情況下,取食鳥的物種豐富度略高于非游憩區(qū)(圖2)。產(chǎn)生該現(xiàn)象的原因可能是因?yàn)橛雾瑓^(qū)因旅游開發(fā)導(dǎo)致景觀在空間上更具連通性和開放性,加之林緣環(huán)境(如光照、溫度等)的改變,使得食果鳥在無游人活動(dòng)時(shí)更傾向于在該區(qū)域活動(dòng)[2,27]。此外,相對于非游憩區(qū)而言,游憩區(qū)中取食鳥的總體物種豐富度在整個(gè)觀測期并未發(fā)生顯著變化,這可能與旅游干擾強(qiáng)度有關(guān),即旅游強(qiáng)度可能尚未達(dá)到使物種豐富度發(fā)生顯著變化的閾值。但此推論尚缺乏實(shí)驗(yàn)證據(jù),需要在未來的工作中做進(jìn)一步的觀察加以驗(yàn)證。

盡管本實(shí)驗(yàn)中鳥的取食行為均受到了旅游活動(dòng)的影響,但觀察發(fā)現(xiàn),在相同的干擾條件下不同的鳥類個(gè)體對干擾的反應(yīng)明顯不同。體型相對較小的鳥如鹟科的斑鶇(Turdusnaumanni)以及太平鳥科的太平鳥(Bombycillagarrulus)等對游人干擾較為敏感,它們即使在游人較少的情況下也會(huì)產(chǎn)生明顯的驚擾行為。而體型較大的食果鳥如喜鵲(Picapica)、大斑啄木鳥(Dendrocoposmajor)等對游人活動(dòng)干擾的反應(yīng)相對較弱,在游人較少、低噪音環(huán)境中它們幾乎不受影響,只有在游人活動(dòng)高峰期,它們才會(huì)產(chǎn)生警惕和驚飛行為,縮短取食時(shí)間減少取食頻度。但相對于游人干擾,這些體型較大的鳥類個(gè)體對機(jī)動(dòng)車噪音較為敏感,尤其在交通量較大時(shí)段,驚飛頻率較高。此外,游憩區(qū)中一些小型鳥如鳾科的普通鳾(Sittaeuropaea)、雀科的普通朱雀(Carpodacuserythrinus)和田鹀(Emberizarustica)等盡管數(shù)量相對較多,但它們是種子的捕食者和破壞者,因此不僅無法實(shí)現(xiàn)種子擴(kuò)散,而且可能導(dǎo)致種實(shí)被擴(kuò)散數(shù)量的減少。

通常情況下,地表的種子庫在不同年份變化較大,但總體上趨于穩(wěn)定[31]。本實(shí)驗(yàn)雖然沒有對種子庫進(jìn)行檢驗(yàn),但游憩區(qū)幼苗補(bǔ)充量的顯著減少也在一定程度上反映了旅游活動(dòng)的干擾效應(yīng)。通過以上分析發(fā)現(xiàn),這種干擾主要來自兩個(gè)方面：一方面,物種豐富度、取食頻度、取食時(shí)間和取食數(shù)量的下降直接減少了種子的擴(kuò)散機(jī)會(huì)；另一方面,旅游干擾使得一些果實(shí)在尚未被完全取食的情況下而直接落于母樹樹冠下,最后可能因捕食、病毒、競爭或自毒作用而導(dǎo)致死亡[32-33]。這可能也是母株樹冠下無實(shí)生苗出現(xiàn)的根本原因。另外,由于種子萌發(fā)對水分的要求比較嚴(yán)格,黃檗種子尤為敏感[34],因此，游憩區(qū)中游人踐踏導(dǎo)致的物理環(huán)境的改變?nèi)缤寥腊褰Y(jié)、干旱缺水等可能也是導(dǎo)致部分種子無法萌發(fā)的重要原因[35]。

導(dǎo)致游憩區(qū)與非游憩區(qū)幼苗空間分布格局差異的原因主要源于鳥的飛離路徑的不同。觀察發(fā)現(xiàn),游憩區(qū)中鳥的飛離路徑大多朝向景觀內(nèi)部或平行于邊緣方向,這可能與游人活動(dòng)方位有關(guān)。因?yàn)橛稳嘶顒?dòng)大多處于林緣的開放地帶,這種來自景觀外部的干擾壓力迫使鳥的飛離路徑更多地偏向林內(nèi)；而非游憩區(qū)中由于無游人活動(dòng)干擾,因此,大多數(shù)鳥的飛行路徑更偏向于開放空間,這符合“景觀的連通性(開放性)有利于物種向邊緣溢出[30]”的假說。盡管幼苗期通常需要一定蔭蔽,但非游憩區(qū)中幼苗的擴(kuò)散格局在一定程度上排除了黃檗幼苗更新對于蔭蔽的依賴性。

需要說明的是,本研究沒有考慮取食過程中不同鳥類物種之間的競爭(驅(qū)趕)行為,同時(shí)也未對種子雨和種子庫做進(jìn)一步監(jiān)測,這在一定程度上限制了對幼苗更新量以及空間分布的解釋。在未來的研究中將進(jìn)一步關(guān)注旅游干擾對不同鳥類之間的取食競爭、種子雨以及種子庫的影響,為旅游干擾和動(dòng)植物關(guān)系影響提供更直接的實(shí)驗(yàn)證據(jù)。

4 結(jié)論

本研究發(fā)現(xiàn),旅游活動(dòng)對鳥類取食黃檗種實(shí)的行為產(chǎn)生了消極影響,這種影響減少了種子的擴(kuò)散數(shù)量、改變了幼苗的更新格局。這表明,旅游活動(dòng)不僅能對物種產(chǎn)生直接影響,而且也可能通過干擾某些關(guān)鍵的生態(tài)過程如動(dòng)、植物關(guān)系對物種產(chǎn)生連鎖影響[36]。這些影響具有潛在性,不容易被直接觀察,因此可能給景觀生態(tài)安全帶來巨大風(fēng)險(xiǎn)。對此,在旅游開發(fā)過程中,應(yīng)該嚴(yán)格限制旅游開發(fā)強(qiáng)度和面積,并盡可能增加緩沖區(qū)的范圍以減少甚至避免旅游活動(dòng)對景觀內(nèi)部某些關(guān)鍵生態(tài)過程的影響；同時(shí),也要嚴(yán)格控制旅游者的活動(dòng)范圍,并對旅游者行為加以規(guī)范,尤其對具有復(fù)雜生態(tài)過程和較大脆弱性的景觀交錯(cuò)帶[37]應(yīng)該加強(qiáng)管理,這對于景觀生態(tài)安全、生物多樣性保護(hù)具有重要意義。

[1] Janzen D H. Tropical ecology of plants in the tropics. Edward Arnold Publishers, 1975.

[2] Harms K E, Wright S J, Calderón O, Hernández A, Herre E A. Pervasive density-dependent recruitment enhances seedling diversity in a tropical forest. Nature, 2000, 404(6777): 493- 495.

[3] Damschen E I, Brudvig L A, Haddad N M, Levey D J, Orrock J L, Tewksbury J J. The movement ecology and dynamics of plant communities in fragmented landscapes. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2008, 105(49): 19078- 19083.

[4] Schulz B, D?ring J, Gottsberger G. Apparatus for measuring the fall velocity of anemochorous diaspores, with results from two plant communities. Oeclogia, 1991, 86(3): 454- 456.

[5] Bazzaz F A. Habitat selection in plants. The American Naturalist, 1991, 137(S1): S116-S130.

[6] Yamazaki Y, Naoe S, Masaki T, Isagi Y. Temporal variations in seed dispersal patterns of a bird-dispersed tree,Swidacontroversa(Cornaceae), in a temperate forest. Ecological Research, 2016, 31(2): 165- 176.

[7] Van der Pijl L. Principles of dispersal in higher plants. The Bryologist, 1982, 72(4): 499- 499.

[8] Nathan R, Getz W M, Revilla E, Holyoak M, Kadmon R, Saltz D, Smouse P E. A movement ecology paradigm for unifying organismal movement research. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2008, 105(49): 19052- 19059.

[9] Foster M S. Feeding methods and efficiencies of selected frugivorous birds. The Condor, 1987, 89(3): 566- 580.

[10] Barnea A, Yom-Tov Y, Friedman J. Effect of frugivorous birds on seed dispersal and germination of multi-seeded fruits. Acta Oecologica, 1992, 13(2): 209- 219.

[11] 魯長虎, 常家傳. 食肉質(zhì)果鳥對種子的傳播作用. 生態(tài)學(xué)雜志, 1998, 17(1): 61- 64.

[12] McEuen A B, Curran L M. Seed dispersal and recruitment limitation across spatial scales in temperate forest fragments. Ecology, 2004, 85(2): 507- 518.

[13] Damschen E I, Haddad N M, Orrock J L, Tewksbury J J, Levey D J. Corridors increase plant species richness at large scales. Science, 2006, 313(5791): 1284- 1286.

[14] Cordeiro N J, Ndangalasi H J, McEntee J P, Howe H F. Disperser limitation and recruitment of an endemic African tree in a fragmented landscape. Ecology, 2009, 90(4): 1030- 1041.

[15] Trimble M J, van Aarde R J. Decline of birds in a human modified coastal dune forest landscape in South Africa. PLoS One, 2011, 6(1): e16176.

[16] Herrera J M, García D. Effects of forest fragmentation on seed dispersal and seedling establishment in ornithochorous trees. Conservation Biology, 2010, 24(4): 1089- 1098.

[17] Uriarte M, Bruna E M, Rubim P, Anci?es M, Jonckheere I. Effects of forest fragmentation on the seedling recruitment of a tropical herb: assessing seed vs. safe-site limitation. Ecology, 2010, 91(5): 1317- 1328.

[18] Burger J, Gochfeld M. Role of human disturbance in response behavior of Laysan Albatrosses (Diomedeaimmutabilis). Bird Behavior, 1999, 13(1): 23- 30.

[19] Finney S K, Pearce-Higgins J W, Yalden D W. The effect of recreational disturbance on an upland breeding bird, the golden ploverPluvialisapricaria. Biological Conservation, 2005, 121(1): 53- 63.

[20] 馬國強(qiáng), 劉美斯, 吳培福, 周泳欣. 旅游干擾對鳥類多樣性及取食距離的影響評價(jià)——以普達(dá)措國家公園為例. 林業(yè)資源管理, 2012, (1): 108- 114.

[21] Francis C D, Ortega C P, Cruz A. Noise pollution filters bird communities based on vocal frequency. PLoS One, 2011, 6(11): e27052.

[22] Francis C D, Kleist N J, Ortega C P, Cruz A. Noise pollution alters ecological services: enhanced pollination and disrupted seed dispersal. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 2012, 279(1793): 2727- 2735.

[23] Schupp E W, Jordano P, Gómez J M. Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review. New Phytologist, 2010, 188(2): 333- 353.

[24] García D, Zamora R, Amico G C. Birds as suppliers of seed dispersal in temperate ecosystems: conservation guidelines from real-world landscapes. Conservation Biology, 2010, 24(4): 1070- 1079.

[25] 李寧, 王征, 魯長虎, 熊天石, 傅文源, 吳錦平. 斑塊生境中食果鳥類對南方紅豆杉種子的取食和傳播. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2014, 34(7): 1681- 1689.

[26] 魯長虎, 常家傳, 許青. 黃檗的更新特點(diǎn)及食果實(shí)鳥類對其種子的傳播. 生態(tài)學(xué)雜志, 2004, 23(1): 24- 29.

[27] 王巍, 馬克平, 高賢明. 東靈山地區(qū)脊椎動(dòng)物對遼東櫟堅(jiān)果捕食的時(shí)空格局. 植物學(xué)報(bào), 2000, 42(3): 289- 293.

[28] Sork V L. Examination of seed dispersal and survival in red oak,QuercusRubra(Fagaceae), using metal-tagged acorns. Ecology, 1984, 65(3): 1020- 1022.

[29] Wheelwright N T. Fruit-size, gape width, and the diets of fruit-eating birds. Ecology, 1985, 66(3): 808- 818.

[30] Brudvig L A, Damschen E I, Tewksbury J J, Haddad N M, Levey D J. Landscape connectivity promotes plant biodiversity spillover into non-target habitats. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2009, 106(23): 9328- 9332.

[31] Bekker R M, Verweij G L, Bakker J P, Fresco L M. Soil seed bank dynamics in hayfield succession. Journal of Ecology, 2000, 88(4): 594 - 607.

[32] Houle G. Seed dispersal and seedling recruitment ofBetulaalleghaniensis: spatial inconsistency in time. Ecology, 1998, 79(3): 807- 818.

[33] Clark J S, Silman M, Kern R, Macklin E, Hillerislambers J. Seed dispersal near and far: patterns across temperate and tropical forests. Ecology, 1999, 80(5): 1475- 1494.

[34] 向麗, 葉萌, 胡瑩瑩, 唐艷梅, 趙敏. 禿葉黃皮樹和黃檗種子萌發(fā)習(xí)性的比較. 林業(yè)科技開發(fā), 2006, 20(3): 30- 32.

[35] Luzuriaga A L, Sánchez A M, Maestre F T, Escudero A. Assemblage of a semi-arid annual plant community: abiotic and bioticlters act hierarchically. PLoS One, 2012, 7(7): e41270.

[36] Liu B L, Su J B, Chen J W, Cui G F, Ma J Z. Anthropogenic halo disturbances alter landscape and plant richness: a ripple effect. PLoS One, 2013, 8(2): e56109.

[37] 肖篤寧, 布仁倉, 劉秀珍. 生態(tài)空間理論與景觀異質(zhì)性. 生態(tài)學(xué)報(bào), 1997, 17(5): 453- 461.

Effects of recreational activities on bird-mediated seed dispersal in tourism areas

LIU Bingliang1,*, SU Jinbao2,MA Jianzhang3

1Businesscollege,Ludonguniversity,Yantai264025,China2Economyandmanagementcollege,Northeastforestryuniversity,Harbin150040,China3Wildlifeandresourcesmanagementcollege,Northeastforestryuniversity,Harbin150040,China

Birds play a key role in seed dispersal of plants. To investigate influences of tourism activities on bird-mediated seed dispersal, we conducted a comparison study by selectingPhellodendronamurenseRupr. individuals for observation at a recreation site and non-recreation site at the Khanka Lake Nature Reserve. The results showed that bird-feeding behaviors were significantly altered at the recreation site during rush hours with intensive visitation. Bird species richness, feeding frequency, feeding time, and predation numbers all markedly decreased. It was found that recreational disturbances were the fundamental factors leading to the changes in bird feeding behaviors. Changes in feeding behaviors of birds reduced opportunities for seed dispersal, further resulting in the reduction of recruits and shorter distances of dispersal. In addition, seedlings were mostly established inside the landscape at the recreation site, which was linked to changes in the paths birds flew caused by recreational disturbances. The results suggested that recreational activities could cause ripple effects on plants through disturbing animal-plant relationships.

animal-plant relationships; tourism disturbance; seed dispersal; recreation zone management

國家林業(yè)局中俄邊境瀕危物種野外巡護(hù)及生境維護(hù)項(xiàng)目(2014- 2016)；魯東大學(xué)人文社會(huì)科學(xué)研究項(xiàng)目(WY2014023)

2016- 04- 25; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2017- 03- 02

10.5846/stxb201604250779

*通訊作者Corresponding author.E-mail: cites.nature@hotmail.com

劉炳亮,蘇金豹,馬建章.旅游區(qū)游憩活動(dòng)對鳥類擴(kuò)散種子的影響.生態(tài)學(xué)報(bào),2017,37(14):4786- 4794.

Liu B L, Su J B,Ma J Z.Effects of recreational activities on bird-mediated seed dispersal in tourism areas.Acta Ecologica Sinica,2017,37(14):4786- 4794.