張淑霞，吳慧琳，周 俊，高 穎，蔣 鋆，肖 文??

（1：大理大學東喜瑪拉雅研究院，大理671003）（2：大理大學農(nóng)學與生物科學學院，大理671003）

洱海湖濱帶冬季水鳥的水質(zhì)指示作用?

張淑霞1，吳慧琳2，周 俊2，高 穎2，蔣 鋆2，肖 文1??

（1：大理大學東喜瑪拉雅研究院，大理671003）
（2：大理大學農(nóng)學與生物科學學院，大理671003）

水鳥在物種或群落水平上可以對濕地營養(yǎng)狀態(tài)有所響應(yīng)，預(yù)警生態(tài)系統(tǒng)有害的改變.以大型淡水湖泊洱海為例，基于2015年2月沿岸17個觀察點的冬季水鳥調(diào)查與水質(zhì)同步監(jiān)測，研究?。≒odiceps ruficollis）、白骨頂（Fulica atra）和黑水雞（Gallinula chloropus）密度對沿岸水體中總磷和總氮濃度的響應(yīng)關(guān)系.結(jié)果發(fā)現(xiàn)白骨頂和小密度均與總氮濃度呈顯著正相關(guān)，也均與總磷濃度呈顯著正相關(guān)；黑水雞密度與總氮和總磷濃度無顯著相關(guān)性.結(jié)果表明，水鳥可以在物種水平上對洱海湖濱帶水中營養(yǎng)物質(zhì)變化有所響應(yīng)，也強調(diào)了根據(jù)具體指示物種的生態(tài)學習性選擇水鳥指示物種尤為重要.白骨頂和小在更大空間和時間尺度上的水質(zhì)指示作用有待于更多湖泊或水庫水體的長期相關(guān)研究.

淡水湖；生物指示；水鳥；水質(zhì)；洱海

水鳥是濕地中較容易監(jiān)測的生物類群，水鳥的強運動能力使其對濕地中食物資源的變化反應(yīng)迅速［1-2］.在水生態(tài)系統(tǒng)中，由于不同生物類群對相同環(huán)境變量反應(yīng)的趨同性很弱，因此應(yīng)仔細挑選特定生物類群，使其對特定環(huán)境變量有所響應(yīng)［3-4］.已有的研究表明水鳥能夠?qū)竦厮h(huán)境變量變化有所響應(yīng)［1，5］.水鳥既對濕地營養(yǎng)狀態(tài)［6-7］，也對濕地水文過程有所響應(yīng)［8-10］.水鳥群落指示河流河岸帶人為干擾和水質(zhì)狀況的研究也得到了廣泛的關(guān)注［11-13］.

影響水鳥對棲息地利用的因素近半個世紀以來在鳥類學界也得到了廣泛的研究，也從另一個角度說明了水鳥這一生物類群對濕地環(huán)境因子的響應(yīng)，例如Ma等［14］綜述認為濕地的水深、水位波動、植被、鹽度、食物資源、食物資源可獲得性、濕地大小和濕地連通性均是影響水鳥對棲息地利用的重要因素；除此之外，濕地的底泥和水質(zhì)特征也可以直接或間接的影響水鳥對濕地的利用.除環(huán)境因素外，人為干擾因素也會影響水鳥對棲息地的利用［15］.

雖然水鳥作為濕地指示物種早期曾一度被懷疑，因為它們或許缺乏與濕地中其他生物類群或湖沼學變量變化的直接可測量響應(yīng).雖然在某些情況下，鳥類并不與以與其他生物類群相同的方式對濕地特征響應(yīng)，這時鳥類可能不適宜指示其他監(jiān)測類群的變化；然而，在另一些情況下，鳥類可以是營養(yǎng)狀態(tài)，魚類資源或水生植物多度可靠的指示生物［1］.另一方面，因為水鳥與湖泊中的非生物環(huán)境和食物網(wǎng)具有很密切的關(guān)系，越來越多的研究者開始嘗試將水鳥整合進湖泊生態(tài)系統(tǒng)的研究中［16］，而且已有研究也表明水鳥的確對濕地水體的營養(yǎng)狀態(tài)或水質(zhì)指標變化有所響應(yīng)，而且是以物種或群落的方式有所響應(yīng)［17-19］.在西班牙東南部的Mar Menor泄湖，隨著湖泊營養(yǎng)程度的增加，鳳頭（Podiceps cristatus）的數(shù)量也顯著增加，而在西班牙全國鳳頭的數(shù)量并沒有顯著的增加，說明鳳頭量增長不是由更大尺度上的外部原因造成，鳳頭

是對湖泊營養(yǎng)狀態(tài)有所響應(yīng)的水鳥物種［20］；在該泄湖富營養(yǎng)化晚期階段，白骨頂（Fulica atra）則是水質(zhì)狀態(tài)變化的響應(yīng)物種［17］.在美國佛羅里達州的大沼澤地，黑水雞（Gallinula chloropus）在富營養(yǎng)的水域中數(shù)量更多［21］.綜上，在特定物種對濕地營養(yǎng)狀態(tài)的響應(yīng)上，鳳頭、白骨頂和黑水雞是對水體營養(yǎng)程度有所響應(yīng)的水鳥物種，也說明在物種水平上開展相關(guān)研究的重要性.

對Mar Menor泄湖局部湖濱帶分段進行的水鳥物種與營養(yǎng)鹽之間響應(yīng)關(guān)系的研究表明，特定水鳥物種的密度并不與沿岸營養(yǎng)鹽變化有響應(yīng)關(guān)系［18］.在大型淡水湖泊，人類對物種水平上水鳥與不同片區(qū)水質(zhì)的響應(yīng)關(guān)系知之甚少.已開展的滇池和洱海水生植物覆蓋狀況與水質(zhì)關(guān)系的研究表明，營養(yǎng)鹽含量較高的湖濱帶，水生植物覆蓋度較高［22］，而水鳥依賴水生植物提供的食物來源或庇護場所生存［23］，因此，預(yù)期營養(yǎng)鹽含量高的湖濱帶，指示水鳥的數(shù)量也將較大.

洱海是云南省第二大淡水湖泊，屬國家重點保護的水域之一，具有農(nóng)田灌溉、工業(yè)、生活用水和水能利用的功能［24-25］.近年來，韓聯(lián)憲等對洱海西岸湖濱帶的陸地鳥類和水鳥多樣性進行了研究，共記錄到鳥類115種，離岸200 m內(nèi)近岸明水面的優(yōu)勢種為白骨頂、?。≒odiceps ruficollis）、黑水雞、赤麻鴨（Tadorna ferruginea）和紅嘴鷗（Larus ridibundus）［26］.本研究以洱海為研究地點，研究小、白骨頂和黑水雞的個體數(shù)量對沿岸水體中TP和TN濃度的響應(yīng)關(guān)系，檢驗上述3種水鳥數(shù)量是否與沿岸水體中TN和TP濃度均具有相關(guān)關(guān)系，評價鳥類這一生物類群對淡水湖泊湖濱帶水質(zhì)變化是否具有響應(yīng)關(guān)系；通過水鳥對水質(zhì)指示作用的探討性研究，為未來開展湖濱帶水質(zhì)的快速生物評價提供基礎(chǔ)資料.

1 研究方法

1.1 研究區(qū)域概況

洱海（25°36′～25°58′N，100°06′～100°18′E）位于云南省大理白族自治州境內(nèi)，是一個典型的內(nèi)陸斷陷淡水湖泊.水位1973.66 m時，長42.58 km，最大寬8.0 km，湖面面積249.0 km2，最大水深20.7 m，平均水深10.17m［25］.洱海湖濱帶全長128 km，其中西部48 km，南部8 km，東部51 km，北部11 km［27］.湖區(qū)屬中亞熱帶高原季風氣候，年平均氣溫15.0℃，1月平均氣溫8.5℃，極端最低氣溫-4.2℃，7月平均氣溫20.1℃，極端最高氣溫34.0℃.多年平均日照時數(shù)2472 h，無霜期305 d，年均降水量1056.6m，最大年降水量1456.5mm，最小年降水量650.2mm，5-10月雨季降水量占全年的85%～96%［25］.近50 a來，隨著洱海流域社會經(jīng)濟的快速發(fā)展，進入洱海的氮、磷負荷持續(xù)增加，洱海水質(zhì)持續(xù)下降，同時水位大幅波動，從而導致洱海水生態(tài)系統(tǒng)發(fā)生退化，沉水植物多樣性下降且群落結(jié)構(gòu)趨于簡單化［28］.

1.2 調(diào)查方法

根據(jù)洱海水鳥聚集點的分布，避開密集的休閑娛樂人群，在洱海環(huán)湖湖濱帶選擇了17個水鳥觀察點，2個觀察點之間最小距離至少1 km，或有明顯的邊界標志（圖1）.2015年1月25-26日快速完成一次環(huán)湖水鳥調(diào)查和水樣同步采集.水鳥調(diào)查由2個調(diào)查人員完成，對每個觀察點以觀察點為圓心，半徑1 km內(nèi)水域中的小、黑水雞和白骨頂進行分種計數(shù).使用萊卡20-60×77變焦望遠鏡（Leica APO TELEVID 77，產(chǎn)地德國）和10×42雙筒望遠鏡（Olympus EXWP I，產(chǎn)地日本），采用“Look-See”方法［29］對視野內(nèi)的水鳥進行觀察.調(diào)查日均為晴天，且風浪小，調(diào)查僅在有日照時間段內(nèi)進行（09∶00-17∶00），調(diào)查時段內(nèi)的觀察點水域均無船只活動.

圖1 洱海湖濱帶冬季水鳥觀察點位Fig.1 The wintering waterbirds observation sites in lakeshore of Lake Erhai

水鳥觀察計數(shù)的同時，在每個水鳥觀察點近岸區(qū)域（離岸0～60m范圍），由第3個調(diào)查人員專門采集上覆水樣，全湖共采集17份.水樣帶回實驗室后立即進行測定，總氮（TN）濃度采用堿性過硫酸鉀消解紫外分光光度法測定；總磷（TP）濃度采用鉬銻抗分光光度法測定［30］.

1.3 數(shù)據(jù)分析

在ArcGIS下，根據(jù)每個觀察點的GPS點位信息計算每個點半徑1 km的緩沖區(qū).然后，疊加洱海水域，獲得觀察范圍內(nèi)的水域范圍.最后，根據(jù)視野范圍內(nèi)的遮擋（樹林、建筑等），去除不可觀察的范圍，得到每個點的可觀測范圍，并計算觀測范圍的面積.根據(jù)每個觀察點觀察到的水鳥數(shù)量和實際觀察水面面積分種計算水鳥的密度.在SPSS 13.0軟件中完成小、黑水雞和白骨頂密度（只／hm2）和TN、TP變量的描述性統(tǒng)計，使用Kolmogorov-Smirnov test檢驗數(shù)據(jù)的分布是否符合正態(tài)分布，對符合正態(tài)分布的變量采用Pearson相關(guān)性分析.

2 結(jié)果

2.1 洱海湖濱帶常見水鳥與水質(zhì)的變異

表1 洱海湖濱帶17個觀察點3種水鳥密度和水質(zhì)指標的描述性統(tǒng)計Tab.1 Summary statistics for three waterbirds densities and water quality index in 17 shoreline sections of Lake Erhai

在水質(zhì)指標中，TP濃度平均值為0.086mg／L，處于Ⅳ類水水平；TN濃度平均值為0.709mg／L，處于Ⅲ類水水平.TP和TN濃度的最大值分別為0.313和1.732 mg／L，均出現(xiàn)在洱海西北岸的沙坪灣觀察點，TP濃度的最小值為0.049mg／L，出現(xiàn)在東南岸的南村觀察點；TN濃度的最小值為0.293mg／L，出現(xiàn)在東岸的老太廟觀察點.根據(jù)水質(zhì)監(jiān)測結(jié)果，沙坪灣觀察點的水質(zhì)已達劣Ⅴ類，部分觀察點的水質(zhì)為Ⅴ類，包括西岸的才村（TP＝0.105 mg／L）、新生邑（TN＝1.694mg／L）和東岸的康廊（TN＝0.117mg／L）觀察點.

2.2 水鳥密度與水質(zhì)的相關(guān)性

經(jīng)過Kolmogorov-Smirnov test檢驗，認為各變量數(shù)據(jù)基本均符合正態(tài)分布.對5個變量兩兩之間進行Pearson相關(guān)分析（表2），發(fā)現(xiàn)白骨頂密度（r＝0.613，P＝0.009）、小

密度（r＝0.550，P＝0.022）均與TN濃度呈顯著正相關(guān)；白骨頂密度（r＝0.511，P＝0.036）、小密度（r＝0.532，P＝0.028）均與TP濃度呈顯著正相關(guān).白骨頂密度與小的密度分布呈顯著正相關(guān)（r＝0.532，P＝0.028），TP與TN濃度呈顯著正相關(guān)（r＝0.603，P＝0.010）.

表2 洱海湖濱帶17個觀察點3種水鳥密度與水質(zhì)指標的Pearson相關(guān)分析結(jié)果Tab.2 Pearson correlation matrix for three waterbirds densities and water quality index in 17 shoreline sections of Lake Erhai

3 討論

3.1 指示水質(zhì)的水鳥物種選擇

指示水質(zhì)變化的水鳥應(yīng)嚴格依賴水體覓食活動，并且容易被觀察到［14］.雖然冬季洱海也有相當數(shù)量的雁鴨類［26］，但是雁鴨類性機警，對人類干擾活動較敏感，一般在距岸邊觀察點接近或超過1 km的水域中活動，雁鴨類作為洱海的近岸水質(zhì)指示并不合適；另外，部分雁鴨類可能僅選擇洱海作為日間休息地，不進行覓食活動，因此綜合多種因素，雁鴨類不適于作為洱海近岸水質(zhì)的指示生物.對于鷺類等涉禽來說，其覓食地并不嚴格依賴水體，有時在附近農(nóng)田中覓食，因此也不符合水質(zhì)指示物種的要求.洱海冬季雖然為較多紅嘴鷗利用，但是紅嘴鷗的食物來源部分來自湖泊外部，例如人類的投喂食物，因此鷗類也未被選作水質(zhì)指示物種.綜合已開展的相關(guān)研究［17-18，20-21］和洱海近岸水鳥的分布［26］，本研究最后選擇小、黑水雞和白骨頂3種水鳥嘗試研究其水質(zhì)指示作用，這3種水鳥嚴格依賴洱海近岸水體及其底質(zhì)覓食.

3.2 觀察點水域水質(zhì)的代表性

洱海在弱風浪水動力擾動下，湖濱帶近岸（離岸0～60 m范圍）區(qū)域水體TN、TP濃度與遠岸（離岸70～190 m內(nèi)）差異不顯著［27］；在西班牙泄湖Mar Menor，在離岸1 km以內(nèi)，營養(yǎng)鹽濃度隨著距岸邊距離增加而快速下降，不同湖濱帶的水質(zhì)差異在離岸50m內(nèi)就得以充分體現(xiàn)［17］.本研究的重點在于區(qū)分洱海內(nèi)不同湖濱帶之間的水質(zhì)和水鳥差異，每個采樣點都在離岸50 m以內(nèi)的地方采用相同的方案采集水樣，已經(jīng)反映了洱海不同湖濱帶之間的水質(zhì)差異；17個觀察點TN和TP濃度均呈現(xiàn)較大的變異，TN濃度在0.293～1.732 mg／L之間，TP濃度在0.049～0.313 mg／L之間，且與已開展的洱海湖濱帶水質(zhì)研究結(jié)果［27］相似，即在空間上呈現(xiàn)北部營養(yǎng)鹽濃度最高，東部營養(yǎng)鹽濃度最低的格局；造成湖濱帶水質(zhì)發(fā)生空間變異的原因為不同湖濱帶周邊的土地利用、沿岸生產(chǎn)方式有所差異，從而可能導致相應(yīng)湖濱帶的入湖營養(yǎng)鹽總量有較大差異.在今后的深入研究中，在水鳥觀察范圍內(nèi)按距離分層取水樣將更為精細地揭示水鳥對湖濱帶水質(zhì)的響應(yīng)規(guī)律.

3.3 洱海湖濱帶3種水鳥對水質(zhì)變化的響應(yīng)

在洱海整個湖濱帶水體水質(zhì)空間變異大的背景下，本研究中白骨頂和小的種群密度均與TN和TP濃度呈顯著正相關(guān)，即隨著湖濱帶不同觀察點水體中TN和TP濃度的增加，白骨頂和小的數(shù)量亦增加.研究結(jié)果不同于已開展的物種水平上研究，西班牙泄湖Mar Menor西端長約4.12 km的湖濱帶，白骨頂和

類水鳥密度對湖濱帶營養(yǎng)鹽的變化并沒有響應(yīng)，水鳥對沿岸淡水資源的依賴可能是其沒有響應(yīng)的原因［17］；本研究結(jié)果亦不同于基于群落水鳥多樣性指數(shù)的研究結(jié)果，因為相關(guān)研究表明水鳥多樣性指數(shù)與富營養(yǎng)指數(shù)、污染程度呈負相關(guān)關(guān)系［31-32］，而與北美佛羅里達州基于46個湖泊的群落研究結(jié)果相似，表明水鳥群落物種豐富度和多度與TN和TP濃度均呈正相關(guān)［6］.采用不同的水鳥響應(yīng)變量以及差別較大的研究地環(huán)境條件可能是造成研究結(jié)果不同的主要原因.

在其他生物類群中，對洱海浮游植物群落多度影響最大的水環(huán)境因子為TN和TP濃度［33］，影響洱海輪蟲分布的環(huán)境因子包括TN濃度［34］；對洱海底棲動物群落變異的水環(huán)境因子為TP和Ca2+濃度［35］.綜上，本研究和已開展的研究表明水鳥同湖泊中其他生物類群一樣，可以對洱海湖濱帶水體營養(yǎng)鹽TN和TP濃度變化表現(xiàn)出響應(yīng)關(guān)系.

與美國佛羅里達州everglades濕地相關(guān)研究［21］不同的是，黑水雞并沒有對洱海湖濱帶水質(zhì)有所響應(yīng)，這可能與黑水雞在洱海的生境偏好有關(guān).根據(jù)觀察，黑水雞與白骨頂和小的生境偏好并不相同，雖然黑水雞也在靠近岸邊的區(qū)域活動，但多數(shù)時間是在緊鄰岸邊的挺水植物和浮水植物叢中活動，而白骨頂和小

通常是在距離岸邊有一定距離的明水面活動.本研究的水質(zhì)采樣點并不在挺水植物和浮水植物帶內(nèi)，這可能是黑水雞未對洱海湖濱帶水質(zhì)有所響應(yīng)的原因，也說明了在物種水平上根據(jù)物種的具體生態(tài)學習性來選擇水鳥指示物種尤為重要［1］.

4 結(jié)論

鳥類是開展生物多樣性監(jiān)測的重要指示類群，未來我國將大力發(fā)展全國范圍內(nèi)的鳥類監(jiān)測工作［36］.水鳥作為濕地水質(zhì)生物指示雖有一定局限性［1］，但本研究認為白骨頂和小是對洱海湖濱帶近岸水體TN、TP濃度有一定響應(yīng)關(guān)系的物種，在物種水平上開展相關(guān)監(jiān)測工作可能是提高水鳥水質(zhì)指示作用的途徑.在未來冬季洱海湖濱帶水質(zhì)快速評價時，可以嘗試使用這2個物種作為洱海冬季近岸水體水質(zhì)狀態(tài)的指示生物.白骨頂和小在更大空間和時間尺度上的水質(zhì)指示作用有待于更多湖泊或水庫水體的長期相關(guān)研究.

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The bio-indicator role ofw intering waterbirds in littoral zone of Lake Erhai，Yunnan Province

ZHANG Shuxia1，WU Huilin2，ZHOU Jun2，GAO Ying2，JIANG Jun2＆XIAOWen1??
（1：Institute ofEastern-Himalaya Biodiversity Research，Dali University，Dali 671003，P.R.China）
（2：Agriculture and Biology College，Dali University，Dali671003，P.R.China）

Waterbirds respond sensitivly to the nutrient change ofwetlands in a species-specific or community way，which can provide early warning for changes that could negatively affect ecosystems.We studied the relationship between waterbird density and water quality index among 17 lakeshore sections in Lake Erhai，a large freshwater lake.We counted individual numbers of Little Grebe（Podiceps ruficollis），Common Coot（Fulica atra），Common Moorhen（Gallinula chloropus）and collected water samples synchronously in February 2015.Pearson correlation analysis showed that the population densities of both Common Coot and Little Grebe were significantly correlated to the total nitrogen concentration and the total phosphorus concentration.While the population density of Common Moorhen was not correlated to either the total nitrogen concentration or the total phosphorus concentration.The results suggested thatwaterbirds could respond to nutrient changes in littoral zone of Lake Erhai in a species-specific way，and a thorough knowledge of the ecology of a given species is required to properly choose awaterbird bio-indicator species.Further studies in more lakes or reservoirs could justify the bio-indicator role of Common Cootand Little Grebe at larger temporal and spatial scales.

Freshwater lake；bio-indicator；waterbirds；water quality；Lake Erhai

DOI 10.18307／2017.0403

?2017 by Journal of Lake Sciences

?國家水體污染控制與治理科技重大專項（2013ZX07105-005-02-02，2012ZX07105-003-01-01）、云南省高校洱海流域保護與可持續(xù)發(fā)展研究重點實驗室項目、中國三江并流區(qū)域生物多樣性協(xié)同創(chuàng)新中心項目和大理大學博士科研啟動項目聯(lián)合資助.2016-04-20收稿；2016-08-02收修改稿.張淑霞（1977～），女，博士，高級工程師；E-mail：Zhangsx＠eastern-himalaya.cn.

??通信作者；E-mail：Xiaow＠eastern-himalaya.cn.