高心怡，夏 天，徐向陽，2，朱 亮，2

（1. 浙江大學(xué) 環(huán)境與資源學(xué)院，浙江 杭州 310058；2. 浙江省水體污染控制與環(huán)境安全技術(shù)重點實驗室，浙江 杭州 310058）

碳材料促進廢水厭氧處理中直接種間電子傳遞的研究進展

高心怡1，夏 天1，徐向陽1，2，朱 亮1，2

（1. 浙江大學(xué) 環(huán)境與資源學(xué)院，浙江 杭州 310058；2. 浙江省水體污染控制與環(huán)境安全技術(shù)重點實驗室，浙江 杭州 310058）

直接種間電子傳遞（DIET）是近年來發(fā)現(xiàn)的一種微生物電子傳遞方式，其在廢水厭氧生物處理的重要過程中起重要作用。提高DIET效率能在促進有機物厭氧降解產(chǎn)甲烷的同時儲存更多能量，優(yōu)化厭氧生物處理工藝性能并降低處理成本。本文在DIET過程特性分析的基礎(chǔ)上，重點論述了活性炭、生物炭、碳纖維布、單壁碳納米管4種碳材料對廢水生物處理中DIET過程的促進作用，并對今后的研究方向進行了展望。

直接種間電子傳遞；碳材料；微生物；厭氧生物處理

在廢水的厭氧生物處理過程中，有機物要經(jīng)歷水解、產(chǎn)酸和產(chǎn)甲烷三個過程，相應(yīng)地有3個主要的菌群，即發(fā)酵菌、互營菌和產(chǎn)甲烷菌［1-2］。產(chǎn)甲烷是整個過程的重要環(huán)節(jié)，而種間電子傳遞是產(chǎn)甲烷菌發(fā)揮作用的關(guān)鍵［3］。厭氧環(huán)境中主要是以氫氣為電子供體的間接種間電子傳遞（H2interspecies transfer，HIT）［4］，某些情況下，甲酸可以代替氫氣作為電子載體［5］。HIT受H2分壓影響大，易導(dǎo)致互營產(chǎn)甲烷過程失衡［6］，并且HIT過程消耗能量多。通過促進HIT的電子傳遞效率，可提升甲烷產(chǎn)量、加快有機物降解同時降低運行成本［7］。

微生物作為受體，直接從另一種微生物處獲得電子的過程即為直接種間電子傳遞（direct interspecies electron transfer，DIET）。與HIT相比，DIET的電子傳遞過程保存了更多的能量［8］。新近研究發(fā)現(xiàn)，地桿菌（Geobacter sp.）與其互營對象之間的電子傳遞是厭氧廢水生物處理的重要過程［9］，但是，DIET需要的最初適應(yīng)期較長［10］，投加活性炭后明顯提高地桿菌的電子傳遞效率［11］。此后，陸續(xù)研究報道應(yīng)用不同結(jié)構(gòu)碳材料強化DIET效率。

本文在DIET過程特性分析的基礎(chǔ)上，重點論述了不同碳材料在廢水厭氧處理過程中對DIET的影響，并對今后的研究方向進行了展望。

1 DIET的主要機制

早期研究發(fā)現(xiàn)，土壤、沉積底泥等厭氧環(huán)境中存在HIT［4］，氫型產(chǎn)甲烷菌氧化H2獲得電子并將CO2轉(zhuǎn)化為CH4［3］。某些情況下，甲酸代替H2作為電子載體進行種間電子傳遞［5］，但哪一種機制占主導(dǎo)仍不明確［7］。HIT在土壤、沉積底泥等厭氧環(huán)境的產(chǎn)甲烷過程中扮演著重要角色，但是也存在著許多缺點。例如，HIT反應(yīng)的自由能為正值，在標(biāo)準(zhǔn)狀態(tài)下是無法進行的，只有H2分壓較低時，反應(yīng)才能順利進行［6］，當(dāng)H2消耗速率受到濃度的影響而變快時，互營產(chǎn)甲烷過程失衡，微生物的新陳代謝以及丙酸、丁酸的降解受到抑制［12］，反應(yīng)體系逐漸酸化最終厭氧消化反應(yīng)失敗。HIT過程中，產(chǎn)生H2需要多個酶反應(yīng)的參與，消耗能量多，不利于能量積累［13］。

地桿菌（Geobacter sp.）和希瓦氏菌（Shewanella sp.） 是兩種已知的可以進行直接電子傳遞的微生物，它們可以與胞外電子受體或其他微生物建立導(dǎo)電聯(lián)系［8］。地桿菌與其互營微生物間的電子傳遞是廢水厭氧處理的一個重要環(huán)節(jié)，地桿菌和產(chǎn)甲烷菌通過DIET產(chǎn)生的甲烷量約占總產(chǎn)量的1/3～1/2［14-15］，其中微生物表面的導(dǎo)電性毛狀附著物（Pili）和細(xì)胞膜外細(xì)胞色素c在電子傳遞過程中發(fā)揮著重要的作用［7］。

DIET首先被證明存在于硫還原地桿菌（G. sulfurreducens）和金屬還原地桿菌（G. metallireducens）的共培養(yǎng)體系中。Summers等［10］研究發(fā)現(xiàn)，在乙醇作為底物的體系中，硫還原地桿菌和金屬還原地桿菌會形成直徑1～2 mm的聚集體，并伴隨著乙醇新陳代謝速率的提升。將金屬還原地桿菌無法利用H2的缺陷型菌株替代野生型菌株，乙醇可以被正常地新陳代謝并且在21 d內(nèi)形成了聚合體，比野生型菌株更快。之前的研究表明硫還原地桿菌無法利用甲酸，說明在地桿菌共培養(yǎng)體系中的電子傳遞不是通過傳統(tǒng)的H2/甲酸途徑，而是通過另一種電子傳遞機制。他們通過免疫膠體金標(biāo)記法發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞色素OmcS大量存在于聚集體中并與Pili聯(lián)系在一起，見圖1［10］。金屬還原地桿菌產(chǎn)生的Pili與其他細(xì)胞或外部電子受體連接，OmcS主要與Pili相聯(lián)系并調(diào)節(jié)Pili的電子傳遞過程［10］。研究者們?nèi)コ齇mcS或Pili的基因后發(fā)現(xiàn)聚集體的形成受到限制，表明細(xì)胞色素OmcS在互營體系的電子傳遞過程中發(fā)揮重要作用。因為缺乏對地桿菌屬的細(xì)胞色素c同源性的研究，所以無法明確驗證硫還原地桿菌的胞外電子傳遞機制。Summer等［10］推測硫還原地桿菌可能通過Pili和細(xì)胞色素c建立了類似金屬還原地桿菌的電子傳輸網(wǎng)絡(luò)，并提出了一個可能的電子傳遞機制，即硫還原地桿菌的細(xì)胞色素c沿著Pili分布或在細(xì)胞表面分布，并將電子通過OmcS傳遞給金屬還原地桿菌。

圖1 微生物聚集體中OmcS位置的透射電子顯微鏡照片

在用UASB處理啤酒廠廢水的過程中，發(fā)現(xiàn)有產(chǎn)甲烷的高導(dǎo)電聚集體，通過檢測基因序列發(fā)現(xiàn)有地桿菌屬和產(chǎn)甲烷菌屬的存在，在H2條件下發(fā)現(xiàn)甲烷的生成沒有明顯變化，其中部分甲烷產(chǎn)生于甲酸的降解，更多的以更高的速率來自乙醇降解。這些結(jié)論表明微生物聚集體產(chǎn)生甲烷并不是因為種間H2/甲酸傳遞，而可能是因為別的電子傳遞機制，例如DIET［16］。目前的DIET機制見圖2［8］， 金屬還原地桿菌和硫還原地桿菌通過Pili和細(xì)胞色素c建立了導(dǎo)電聯(lián)系，硫還原地桿菌從乙醇被氧化成乙酸的過程中獲得電子，再傳遞給金屬還原地桿菌，金屬還原地桿菌再將延胡索酸鹽轉(zhuǎn)化為琥珀酸鹽［8］。僅僅是提供了一個反應(yīng)界面，而是強化了DIET過程。此后，研究者又在金屬還原地桿菌Pili缺陷型菌株、金屬還原地桿菌OmcS缺陷型菌株中加入顆?；钚蕴浚℅AC），發(fā)現(xiàn)微生物體系可以正常地互營產(chǎn)甲烷，通過掃描電子顯微鏡發(fā)現(xiàn)微生物之間沒有建立直接接觸，而是和GAC緊密聯(lián)系在一起，構(gòu)建了高效的導(dǎo)電體系［11］。在已經(jīng)建立了生物電子傳遞的地桿菌和產(chǎn)甲烷菌混合培養(yǎng)體系中加入活性炭，發(fā)現(xiàn)產(chǎn)甲烷速率提升了2.5倍，說明活性炭建立的電子傳遞路徑的傳遞效率遠(yuǎn)高于傳統(tǒng)的生物電子傳遞路徑［11］。上述結(jié)果表明，未加入GAC前微生物依靠自身產(chǎn)生的Pili及細(xì)胞色素c 建立的細(xì)胞間生物導(dǎo)電聯(lián)系進行電子傳遞， 加入GAC后，由于GAC良好的導(dǎo)電性，在微生物間建立了電子傳遞速率更快的導(dǎo)電體系，節(jié)省了微生物為產(chǎn)生Pili及細(xì)胞色素c所需的能量。

2.2 生物炭

生物炭是生物質(zhì)熱解后得到的固體殘渣，是活性炭的前驅(qū)體，具有孔隙結(jié)構(gòu)發(fā)達、吸附能力強、環(huán)境穩(wěn)定性高等優(yōu)點，且生物炭未經(jīng)活化，避免了對環(huán)境的二次污染，制備成本也低［20-21］，被廣泛應(yīng)用于減少溫室氣體排放、重金屬吸附、污染修復(fù)等［22］。

已有研究表明，具有導(dǎo)電性的礦物材料例如GAC，可以調(diào)控DIET并加快甲烷生成［11］。為研究生物炭對互營微生物的影響，Chen等［17］在10mmol/L乙醇作為電子供體、40 mmol/L延胡索酸鹽作為電子受體的金屬還原地桿菌和硫還原地桿菌的互營體系中加入生物炭，實現(xiàn)了乙醇的快速降解和琥珀酸鹽的積累，同時發(fā)現(xiàn)不同類型的生物炭對新陳代謝速率的影響不同，與生物炭相連的微生物沒有形成聚合體，說明加入生物炭后不需要微生物建立直接生物導(dǎo)電聯(lián)系。進一步研究發(fā)現(xiàn)，還原態(tài)生物炭無法降解檸檬酸鐵，說明生物炭強化電子傳遞不是利用醌基而是依賴于材料的導(dǎo)電性能。上述結(jié)果表明，利用生物炭的導(dǎo)電性可強化DIET，即電子通過生物炭從電子供體轉(zhuǎn)移到電子受體。最近研究發(fā)現(xiàn)生物炭可以促進丙酸鹽降解，能有效緩解厭氧消化的酸化，有利于消化池的優(yōu)化設(shè)計，防止酸化，穩(wěn)定運行［12］。

生物炭可以強化DIET、促進甲烷生成的研究結(jié)果推翻了生物炭可以減少甲烷氣體排放的結(jié)論，但是作為一種復(fù)雜的材料，生物炭還可以通過除導(dǎo)

但是，地桿菌互營菌屬通過Pili建立DIET需要大約30 d的最初適應(yīng)期，而活性炭的投加能顯著縮短最初適應(yīng)期，提升了DIET的電子傳遞效率并促進了乙醇降解［17］。碳作為一種常見的元素，以多種形式存在于自然界中，在廢水生物處理中也常通過投加碳的方式達到吸附凈化等目的，但是活性炭能促進DIET的研究表明，碳材料在廢水生物處理中可能發(fā)揮著更重要的作用。研究不同碳材料對電子傳遞的影響對于提升廢水處理效果、優(yōu)化反應(yīng)器設(shè)計、節(jié)約運行成本有著重要的意義。

2 碳材料強化DIET的研究進展

2.1 活性炭

活性炭是黑色粉末狀或塊狀的定型或不定型碳，具有蜂窩狀孔隙結(jié)構(gòu)，比表面積大、吸附性能好［18］，利于微生物的附著持留［19］及污染物的吸附去除［11］。同時，有研究表明，利用活性炭優(yōu)良的導(dǎo)電性能可實現(xiàn)產(chǎn)甲烷過程DIET的強化［16］。

金屬還原地桿菌和硫還原地桿菌的共培養(yǎng)體系可以建立DIET［10］，并且能從基因方面進行調(diào)控，易于DIET機制的研究［11］。Liu等［11］在10 mmol/ L乙醇作為電子供體、40 mmol/L延胡索酸鹽作為電子受體的金屬還原地桿菌和硫還原地桿菌互營體系中加入活性炭，實現(xiàn)了乙醇的快速降解與琥珀酸鹽的累積，活性炭加入量達25 g/L時乙醇降解速率最大。為進一步驗證投加活性炭起到的作用，他們在金屬還原地桿菌菌株中加入類似活性炭結(jié)構(gòu)但是無導(dǎo)電性質(zhì)的玻璃微珠，發(fā)現(xiàn)其對乙醇的降解速率無明顯影響，可見活性炭對乙醇降解的促進作用并不電性以外的其他性能調(diào)控環(huán)境［17］，生物炭在復(fù)雜的厭氧環(huán)境中對DIET以及產(chǎn)甲烷的影響還需要進一步的研究。

圖2 DIET機制示意

2.3 碳纖維布

碳纖維布又稱碳素纖維布、碳纖布、碳布，具有便宜、輕質(zhì)、高強、抗腐蝕、耐老化、耐久性好、物理性能穩(wěn)定等諸多優(yōu)點。碳纖維布能支持生物膜生長［23］，具有良好的保留微生物性能［24］，所以經(jīng)常應(yīng)用于廢水處理中。探究碳纖維布對電子傳遞的影響，解讀碳纖維布在厭氧消化中的作用，有助于優(yōu)化反應(yīng)器的設(shè)計，提升廢水厭氧處理中有機物質(zhì)降解產(chǎn)甲烷的效率。

Chen等［25］在10 mmol/L乙醇作為電子供體、40 mmol/L延胡索酸鹽作為電子受體的金屬還原地桿菌和硫還原地桿菌的互營體系中加入碳纖維布，實現(xiàn)了乙醇快速降解與琥珀酸鹽累積，體系中加入0.2 g碳纖維布后的乙醇降解速率顯著高于加入0.1g碳纖維布的，而加入不具有導(dǎo)電性的棉布時乙醇降解速率則沒有明顯變化，通過掃描電子顯微鏡觀察到，細(xì)胞分散在碳纖維布表面與碳纖維布直接接觸。將碳纖維布加入硫還原地桿菌和巴氏甲烷八疊球菌（M. Barkeri） 的互營體系中也有類似的強化效果，產(chǎn)甲烷速率顯著提升。為更好地了解加入碳纖維布后的DIET機制，他們在金屬還原地桿菌Pili缺陷型菌株、金屬還原地桿菌OmcS缺陷型菌株的培養(yǎng)液中加入碳纖維布，生物體系能正常的互營新陳代謝。上述結(jié)果表明，碳纖維布可以強化DIET并作為電子導(dǎo)管在微生物之間傳遞電子，微生物不需要建立生物連接進行電子傳遞。因此，在分析碳纖維布在厭氧消化過程中對產(chǎn)甲烷所起的作用時，其導(dǎo)電性也應(yīng)被看做一個重要的參數(shù)。

2.4 單壁碳納米管

單壁碳納米管是由石墨烯沿一定方向卷曲而成的空心圓柱體，具有優(yōu)異的電子、機械、力學(xué)等性能，尤其是對電子和空穴都具有超高的遷移率。2011年，全世界的碳納米管年產(chǎn)量達到4.6 kt［26］。隨著單壁碳納米管被廣泛應(yīng)用，工業(yè)產(chǎn)品中的單壁碳納米管流失到自然界中也越來越多，對環(huán)境安全的影響也受到了廣泛的關(guān)注［27］。

Yin等［28］研究發(fā)現(xiàn)，270 mg/L單壁碳納米管（純度為90%）對污泥活性無明顯影響，同時污泥沉降性能和脫水性能有所增強。Li等［29］在UASB反應(yīng)器的厭氧污泥中加入單壁碳納米管后，COD在24 h內(nèi)從600 mg/L降到189 mg/L，而對照組僅降到260 mg/L；產(chǎn)甲烷速率明顯提升，甲烷一階反應(yīng)常數(shù)達到（0.019 4±0.001 7） h-1，而對照組僅為（0.009 7±0.001 7） h-1，測量發(fā)現(xiàn)加入單壁碳納米管后污泥的導(dǎo)電性也有顯著增強。為了進一步了解單壁碳納米管對污泥的影響，他們用掃描電子顯微鏡觀測到，加入單壁碳納米管后，厭氧污泥的顆?；潭鹊玫綇娀挥脽晒馊旧ê凸簿劢辜す鈷呙桤R觀測到，加入單壁碳納米管后胞外多聚物由原本均勻分布在顆粒污泥中轉(zhuǎn)為聚集到顆粒外層（胞外多聚物是微生物分泌的、用以保護微生物免受外界環(huán)境侵害的物質(zhì)［30］），表明單壁碳納米管對微生物生長與聚集具有一定影響。

活性炭、生物炭、碳纖維布、單壁碳納米管作為4種不同的碳材料，其優(yōu)缺點見表1［31-37］。

表1 4種碳材料的優(yōu)缺點

3 結(jié)論與展望

作為一種導(dǎo)電性良好且不會對環(huán)境造成污染的材料，碳材料對DIET的強化作用在廢水生物處理的實際應(yīng)用中具有良好的應(yīng)用前景。碳材料作為不溶于水的物質(zhì)，可以留存在反應(yīng)器內(nèi)，不需要多次投加，從而可降低運行成本。但是，目前通過向反應(yīng)器投加碳材料促進電子傳遞的研究主要集中于UASB反應(yīng)器，種類單一，不利于實際生產(chǎn)應(yīng)用。

為進一步推進碳材料強化DIET的機理研究與技術(shù)應(yīng)用，實現(xiàn)“效率高，成本低”的目標(biāo)，建議今后在以下幾個方面開展研究：進一步探析碳材料等導(dǎo)電物質(zhì)強化DIET的途徑，例如與Pili或細(xì)胞色素c的協(xié)同強化或新的電子傳遞路徑；研發(fā)電子傳遞性能優(yōu)、成本低的碳材料，開發(fā)新型強化廢水生物處理與資源化工藝；目前DIET的研究主要集中在UASB反應(yīng)器中，可以進一步研究在不同厭氧反應(yīng)器中碳材料的強化性能，拓寬碳材料的適用范圍；研究可以進行DIET的菌種，通過在反應(yīng)器中富集目標(biāo)菌種達到強化反應(yīng)器性能的目的。

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［37］ 鐘柏華，付超，劉旭東，等. 單壁碳納米管致昆明小鼠腦組織的氧化損傷［J］. 環(huán)境科學(xué)學(xué)報，2014，34（2）：507 - 513.

（編輯 葉晶菁）

Review on carbon material promoting direct interspecies electron transfer in anaerobic wastewater treatment

Gao Xinyi1，Xia Tian1，Xu Xiangyang1，2，Zhu Liang1，2
（1. College of Environmental and resource sciences，Zhejiang University，Hangzhou Zhejiang 310058，China；2. Zhejiang Provincial Key Laboratory of Water Pollution Control and Environmental Safety，Hangzhou Zhejiang 310058，China）

Direct interspecies electron transfer （DIET） as a kind of microbial electron transfer mode found in recent years，plays an important role in anaerobic wastewater treatment. The increasing of DIET eff i ciency could promote the organic matter degradation and methane production with more energy storage and then the performance of anaerobic biological treatment reactor could be optimized and the treatment cost could be reduced. Based on the characteristics analysis of DIET，the effects of 4 carbon materials，such as activated carbon，biochar，carbon fi ber and single-wall carbon nanotube，on improvement of DIET in wastewater treatment process were discussed. The directions for future research were prospected.

direct interspecies electron transfer；carbon material；microorganism；anaerobic biological treatment

X172

A

1006-1878（2017）03-0270-06

10.3969/j.issn.1006-1878.2017.03.003

2016 - 07 - 13；

2017 - 01 - 24。

高心怡（1992—），女，浙江省湖州市人，碩士生，電話 18867143022，電郵 298683762@qq.com。

國家自然科學(xué)基金項目（51378454）；國家科技支撐計劃課題 （2013BAC16B04）。