潘揚(yáng), 徐丹, 魯長(zhǎng)虎*, 熊天石 羅芳 傅文源

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食果鳥類對(duì)紅楠種子的傳播作用

潘揚(yáng)1,?, 徐丹1,?, 魯長(zhǎng)虎1,*, 熊天石1, 羅芳1, 傅文源2

1. 南京林業(yè)大學(xué), 南方現(xiàn)代林業(yè)協(xié)同創(chuàng)新中心, 南京 210037 2. 梅花山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)管理局, 龍巖364207

肉質(zhì)果植物通常依賴食果鳥類等取食果實(shí)后經(jīng)消化道過程傳播種子, 以完成種群的更新。紅楠()是亞熱帶森林的代表性種類, 其果實(shí)具有依賴鳥類等動(dòng)物取食后傳播的特點(diǎn)。2012年、2013年在梅花山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū), 研究了鳥類對(duì)紅楠果實(shí)的取食及種子的傳播作用。結(jié)果如下: 取食紅楠種實(shí)的鳥類共計(jì)18種, 其中整吞果實(shí)的鳥類12種, 啄取果肉的鳥類5種, 啄食種子的鳥類1種。整吞果實(shí)鳥類中4種鵯科和2種鴉科鳥類訪問頻次和取食量較大, 是主要的種子傳播者。鳥類主要以嘔吐方式傳播種子。取食后初停棲點(diǎn)與母樹距離及地面種子散布地點(diǎn)的分析結(jié)果表明, 鳥類可以遠(yuǎn)距離擴(kuò)散種子。地面種實(shí)可被嚙齒動(dòng)物或蟻類再次捕食或搬運(yùn)。研究表明, 紅楠可以借助鳥類實(shí)現(xiàn)種子傳播和種群更新。

食果鳥類; 紅楠; 種子傳播; 梅花山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)

1 前言

肉質(zhì)果(核果、漿果等)植物在果實(shí)成熟后, 會(huì)吸引食果實(shí)鳥類等動(dòng)物在樹冠上取食, 隨后果實(shí)經(jīng)過鳥類消化道后果肉被消化, 而種子被嘔出或隨糞便排出, 植物以此達(dá)到種子擴(kuò)散的目的[1]。盡管成熟后的肉質(zhì)果也會(huì)自然落在母樹附近地表, 而且掉落地面的果實(shí)外包裹的果肉可能被真菌、昆蟲等捕食, 隨后種子也可能萌發(fā), 然而動(dòng)物消化道過程可能對(duì)種子萌發(fā)更為有利[2], 同時(shí)食果動(dòng)物對(duì)種子的較長(zhǎng)距離搬運(yùn)、擴(kuò)散能使植物占據(jù)新的生境, 增加種群的更新機(jī)會(huì), 在進(jìn)化上是有益的[3]。

樟科(Lauraceae)植物果實(shí)多為漿果、核果等典型的肉質(zhì)果, 成熟后會(huì)吸引鳥類等動(dòng)物取食, 是依賴動(dòng)物進(jìn)行種子傳播、擴(kuò)散的類型[4]。國內(nèi)外對(duì)不同樟科樹種的種子擴(kuò)散有過相關(guān)報(bào)道, 如山胡椒屬植物[5]、奧寇梯木屬植物[6]、楠屬的湘楠()[7]等, 這些樹種均在果實(shí)成熟后依賴鳥類取食而進(jìn)行擴(kuò)散。

紅楠()隸屬樟科、潤(rùn)楠屬, 是亞熱帶森林中主要的建群樹種和伴生樹種, 而且具有重要的經(jīng)濟(jì)價(jià)值[8]。紅楠果實(shí)為球形漿果, 成熟期為9—12月, 直徑8.46—10.04mm, 果實(shí)千粒重為361—400g, 具有較大的重量, 因此紅楠果實(shí)不會(huì)借助風(fēng)力離開母樹到達(dá)更遠(yuǎn)的地方; 同時(shí)果實(shí)初期為綠色, 成熟轉(zhuǎn)變至黑紫色, 這符合吸引食果鳥類等動(dòng)物取食后傳播的特征。雖然紅楠種群的分布、更新格局[9–10]已有報(bào)道, 但其依賴鳥類傳播的過程并不清楚。因此, 本研究主要以福建梅花山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的紅楠種群為研究對(duì)象, 試圖了解食果鳥類對(duì)紅楠種子的取食和擴(kuò)散過程。

2 研究地與研究方法

2.1 研究地自然概況

梅花山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(25°15′—25°35′N, 116°45′—116°57′E)地處福建西南部, 保護(hù)區(qū)東西長(zhǎng)為20 km, 南北寬為19 km, 總面積22168.5 hm2, 主要保護(hù)典型的亞熱帶山地自然生態(tài)系統(tǒng)及其珍稀瀕危動(dòng)植物。保護(hù)區(qū)隸屬全球具有重要意義的生物多樣性和生態(tài)過程的陸地生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)區(qū), 也是中國陸地優(yōu)先保護(hù)生態(tài)系統(tǒng)重點(diǎn)區(qū)域[11]。樟科植物是亞熱帶森林的代表性植被, 潤(rùn)楠屬是該科的一個(gè)主要組成成分, 保護(hù)區(qū)共分布8種[12], 其中紅楠的主要分布在海拔500—1200 m范圍內(nèi)[13], 在溝谷林中常成為優(yōu)勢(shì)種或亞優(yōu)勢(shì)種。保護(hù)區(qū)地處中亞熱帶的南緣, 為中亞熱帶與南亞熱帶的過渡地帶, 年氣溫為13—18℃, 日均溫≥10 ℃的年活動(dòng)積溫4500— 5100 ℃, 年降水量1700—2200 mm, 相對(duì)濕度70%—96%, 霜期15—25 d。

研究樣地設(shè)在保護(hù)區(qū)內(nèi)上杭縣古田鎮(zhèn)步云鄉(xiāng)崇頭自然村的紅豆杉園, 海拔900—1200m。該地點(diǎn)也是當(dāng)?shù)刂膰疑止珗@、生態(tài)旅游區(qū)。植被類型為常綠闊葉林和竹林, 主要優(yōu)勢(shì)喬木除紅楠外, 還有南方紅豆杉(var.)、福建柏()、深山含笑()和毛竹()等; 優(yōu)勢(shì)草本有鐮狀樓梯草()、絡(luò)石()、常春藤()和淡竹葉()等[14]。生態(tài)園總面積15 hm2, 由兩類生境斑塊組成, 闊葉林斑塊和竹林斑塊, 闊葉林斑塊被竹林所環(huán)繞, 紅楠在這兩個(gè)類型的斑塊中均有分布。

2.2 鳥類對(duì)紅楠種實(shí)的取食

野外工作分別于2012年、2013年的10月—12月進(jìn)行, 以紅楠漿果果皮開始變黑、逐漸進(jìn)入果熟期時(shí), 開始觀察鳥類對(duì)紅楠果實(shí)、種子的取食, 直至樹上的黑色果實(shí)完全消失為止。選取結(jié)實(shí)量較大、有利于選擇觀察位置的4棵母樹作為目標(biāo)樹。觀察點(diǎn)位于南面上坡位處的竹闊邊緣林窗空地, 該處視野較好, 能同時(shí)觀察下坡位4棵目標(biāo)母樹的鳥類訪問情況, 且不影響鳥類取食。觀測(cè)時(shí)間為每天早上6:30—9:00、下午15:30—17:00。采用Safari10×26倍變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡, 輔以單筒望遠(yuǎn)鏡, 觀察并記錄食果鳥類的取食信息。在觀察記錄時(shí), 當(dāng) 1種食果鳥飛至1棵紅楠樹冠并至少取食1顆果實(shí)時(shí), 即記錄該種鳥取食 1次。若一群鳥同時(shí)取食時(shí), 則選擇觀察視野最好的1只鳥進(jìn)行觀察。此外, 每隔5 d進(jìn)行一次樹下的全天候觀測(cè)(6:30—17:00), 記錄所有動(dòng)物的訪問情況。觀察期間同時(shí)對(duì)紅楠林木下地面動(dòng)物的活動(dòng)進(jìn)行記錄, 了解地面取食紅楠果實(shí)的鳥類等情況。

詳細(xì)記錄的鳥類取食信息包括: 種類、取食頻次(觀察期間所記錄每種鳥類的取食總次數(shù); 鳥類飛至母樹取食種實(shí)并離開記為1次取食頻次)、每次取食時(shí)間及取食量(顆)、取食方式(整吞果實(shí)、啄食果肉或取食種子)、取食部位、取食基質(zhì)等。當(dāng)1種鳥類取食完離開母樹時(shí), 并及時(shí)記錄鳥類初停棲點(diǎn)與紅楠母樹的距離、棲停生境等。

3 結(jié)果與分析

3.1 取食種實(shí)的鳥類種類

2012年和2013年在野外共觀察85天(其中16個(gè)全天), 記錄到取食紅楠種實(shí)的鳥類總共有18種, 隸屬于2目8科。從取食基質(zhì)上看, 雞形目雉科的2種鳥類僅在地面覓食果實(shí)和種子; 虎斑地鶇()、小黑領(lǐng)噪鹛()、黑領(lǐng)噪鹛()等3種體型較大的鳥類除在樹上取食外, 也可見在地面上取食; 其余鳥類均在樹上取食。

根據(jù)鳥類取食果實(shí)的方式, 可以分為3類:

(1)整吞果實(shí): 停留在樹冠上或者在地面直接吞食果實(shí), 共12種, 包括雉科2種; 鵯科5種, 分別是領(lǐng)雀嘴鵯()、紅耳鵯()、栗背短腳鵯()、綠翅短腳鵯()和黑鵯(); 鴉科2種, 紅嘴藍(lán)鵲()和灰樹鵲(); 畫眉科2種, 小黑領(lǐng)噪鹛()和黑領(lǐng)噪鹛(); 鶇科1種, 即虎斑地鶇()。

(2)啄食果肉: 啄破果皮僅取食果肉和汁液, 共5種, 包括山雀科2種, 黃腹山雀()和大山雀(); 山椒鳥科2種, 赤紅山椒鳥()和灰喉山椒鳥(); 畫眉科1種, 即灰眶雀鹛()。

(3)取食種子: 啄開果肉, 將1個(gè)或多個(gè)種子啄進(jìn)嘴里并吞下, 僅1種鳥類, 即普通鳾()。

3.2 鳥類取食頻次及取食量

野外觀察表明, 整吞果實(shí)的鳥類除了雉科2種鳥類消化果肉和種子外, 其余10種只消化果肉, 嘔出或隨糞便排出種子, 對(duì)紅楠具有潛在傳播作用。

對(duì)2年內(nèi)訪問母樹最多、取食量最大的6種整吞鳥類的取食頻次和取食量進(jìn)行統(tǒng)計(jì)(表2): 2012年,黑鵯、領(lǐng)雀嘴鵯、紅嘴藍(lán)鵲是紅楠的主要取食者, 取食強(qiáng)度由高到低依次為黑鵯、紅嘴藍(lán)鵲和領(lǐng)雀嘴鵯; 2013年, 黑鵯、紅嘴藍(lán)鵲和領(lǐng)雀嘴鵯的取食頻次較高; 同時(shí)黑鵯在這2年內(nèi)取食頻次均最高, 占到每年總?cè)∈愁l次的絕大多數(shù), 成為紅楠最主要的取食者。

表1 取食紅楠種實(shí)的鳥類種類

表2 主要取食鳥類的取食頻次、平均取食時(shí)間和取食量

這6種具有潛在傳播作用的鳥類分屬于鵯科和鴉科(表2), 研究地的鵯科鳥類, 尤其是黑鵯, 整個(gè)白天基本不分時(shí)段都在母樹林內(nèi)活動(dòng)并取食紅楠果實(shí), 而鴉科鳥類集中在早上和傍晚取食紅楠, 取食高峰一般集中于7:00至8:30, 但取食高峰的出現(xiàn)時(shí)間視天氣情況而改變。

3.3 鳥類取食后初停距離

不同鳥類取食果實(shí)后飛離母樹的初停棲點(diǎn)與母樹的距離有較大差異(表3), 鵯科的4種鳥類取食后至首次停歇地的飛行距離明顯低于另外2種鴉科鳥類。鴉科鳥類體型較大、活動(dòng)范圍廣, 能將種子帶離至母樹較遠(yuǎn)的距離, 比如母樹林周圍的竹林; 而鵯科鳥類的活動(dòng)范圍相對(duì)較小, 以主要取食者黑鵯為例, 其活動(dòng)范圍大都集中在闊葉林和竹闊混交林, 未能將大部分種子散布至遠(yuǎn)離母樹的區(qū)域。鳥類在紅楠樹冠中吞食果實(shí)后, 有時(shí)即在母樹樹冠上停棲, 有時(shí)飛至母樹周圍的楓香()、栲樹()等樹上, 或飛至附近人工竹林內(nèi)停歇。

表3 6種主要鳥類取食紅楠果實(shí)后離開母樹的初停距離

在這些鵯類和鴉科食果鳥類常棲息或活動(dòng)的樹木下方地面上, 散落著較多表面潔凈、無果肉包裹的紅楠種子, 同時(shí)研究區(qū)鳥糞的收集觀察中未發(fā)現(xiàn)帶有紅楠種子的糞便, 因此可以推斷這些整吞的食果鳥類均以嘔出種子的方式傳播紅楠種子。

4 討論

4.1 紅楠果實(shí)特點(diǎn)及鳥類的傳播作用

植物為適應(yīng)動(dòng)物傳播而進(jìn)化出了一系列適應(yīng)特征, 比如果實(shí)和種子的顏色、大小、形狀、展現(xiàn)方式、化學(xué)成分、成熟時(shí)間等[15]。果實(shí)成熟后的顏色通常為紅色或黑色, 是引誘鳥類取食和傳播種子的最常見形式[16]。紅楠果實(shí)成熟時(shí)呈醒目的黑紫色, 而果梗呈紅色, 這形成的巨大顏色反差可能促使紅楠果實(shí)更易被鳥類發(fā)現(xiàn)。

被整吞下的果實(shí)經(jīng)過消化道過程后, 果肉基本被消化, 裸露種子或帶有部分果肉的種子通過嘔吐或隨糞便排出體外, 這種方式有利于部分種子到達(dá)適宜萌發(fā)的生境中, 實(shí)現(xiàn)對(duì)果實(shí)植物的有效傳播[17]。訪問紅楠母樹的16種鳥類中, 整吞果實(shí)的有10種, 從取食頻次分析, 其中鵯科的黑鵯、領(lǐng)雀嘴鵯和鴉科的紅嘴藍(lán)雀是紅楠最主要的取食者和傳播者(表2), 這些整吞的食果鳥類均以嘔出種子的方式傳播紅楠種子。而非整吞果實(shí)的鳥類在銜取果實(shí)過程中丟落的果實(shí)、銜取后未吃完而剩余的果實(shí), 以及被銜取的果實(shí)在果肉被啄食后僅剩下的種子, 這些種實(shí)也可能被傳播至不同的生境中去[18]。

鳥類對(duì)種子的搬運(yùn)距離往往影響傳播價(jià)值, 然而在野外很難直接觀察到鳥類到底將紅楠種子傳播至多遠(yuǎn)。本研究中, 盡管食果鳥類的初停距離都離母樹不太遠(yuǎn)(表3), 但在距紅楠種源地遠(yuǎn)達(dá)百米之外的農(nóng)田埂邊, 多次發(fā)現(xiàn)鳥類嘔吐出的裸露紅楠種子, 說明鳥類整吞果實(shí)后能遠(yuǎn)距離搬運(yùn)紅楠種子, 這對(duì)紅楠天然更新和種群擴(kuò)展具有意義。

4.2 地面果實(shí)和種子的命運(yùn)

地面果實(shí)和種子既可來源于種子雨, 也可來源于動(dòng)物的傳播, 如果實(shí)可以通過取食震落、種子經(jīng)過動(dòng)物消化道排出或被嘔出至地面[19]。地面動(dòng)物除鳥類外, 嚙齒類和蟻類也會(huì)對(duì)果實(shí)和種子進(jìn)行捕食或搬運(yùn)。研究樣地常可發(fā)現(xiàn)小型嚙齒類取食地面紅楠果實(shí)遺留的痕跡, 這些嚙齒類多是直接以種子為食而非果肉, 對(duì)種子的消耗很大。同時(shí)2013年野外研究期間, 采用鼠籠法對(duì)捕獲的3種鼠類黃胸鼠()、褐家鼠()和針毛鼠()進(jìn)行紅楠種實(shí)喂養(yǎng)驗(yàn)證試驗(yàn), 可以確定嚙齒類是種子捕食者。然而鑒于嚙齒類通常有貯食行為, 是否對(duì)紅楠種子有貯藏和傳播作用需要進(jìn)一步驗(yàn)證。野外觀察同樣發(fā)現(xiàn)3種蟻類對(duì)落在地面紅楠果實(shí)的果肉有取食行為, 且有搬運(yùn)行為, 這些蟻類是博白雙節(jié)行軍蟻()、異色小家蟻()和梅花山大頭蟻()。鑒于蟻類的搬運(yùn)通常將種子運(yùn)送至有利于種子萌發(fā)的小生境內(nèi)[1], 本研究地螞蟻的搬運(yùn)是否有益于紅楠地面種子的擴(kuò)散和萌發(fā), 還需進(jìn)一步探究。

[1] HOWE H F, SMALLWOOD J. Ecology of seed dispersal[J]. Annual Review of Ecology and Systematics, 1982: 201–228.

[2] BARNEA A, YOM–TOV Y, FRIEDMAN J. Differential germination of two closely related species ofin response to bird ingestion[J]. Oikos, 1990: 222–228.

[3] LEVIN S A, MULLER–LANDAU H C, NATHAN R, et al. The ecology and evolution of seed dispersal: a theoretical perspective[J]. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2003: 575–604.

[4] WHEELWRIGHT N T. A seven–year study of individual variation in fruit production in tropical bird–dispersed tree species in the family Lauraceae[C]∥ESTRADA A, FLEMING T H. Frugivores and seed dispersal. Springer Netherlands, 1986: 19–35.

[5] CIPOLLINI M L, WALLACE–SENFT D A, WHIGHAM D F. A model of patch dynamics, seed dispersal, and sex ratio in the dioecious shrub(Lauraceae)[J]. Journal of Ecology, 1994: 621–633.

[6] WENNY D G. Seed dispersal, seed predation, and seedling recruitment of a neotropical montane tree[J]. Ecological Monographs, 2000, 70(2): 331–351.

[7] 李新華, 董怡霄, 徐石清, 等. 南京靈谷寺森林中鳥類對(duì)湘楠種子的傳播作用[J]. 生態(tài)學(xué)雜志, 2009, 28(1): 32–37.

[8] 江香梅, 俞湘. 紅楠及其研究進(jìn)展[J]. 江西農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào), 2001, 23(2): 231–235.

[9] 黃宗安. 紅楠群落主要種群分布格局的研究[J]. 福建林學(xué)院學(xué)報(bào), 1996, 16(1): 49–52.

[10] 陳子林, 陳煜, 周鈺鴻. 浙江六十田自然保護(hù)小區(qū)紅楠種群結(jié)構(gòu)與更新[J]. 林業(yè)科技開發(fā), 2007, 21(4): 33–36.

[11] 徐衛(wèi)華, 歐陽志云, 黃璜, 等. 中國陸地優(yōu)先保護(hù)生態(tài)系統(tǒng)分析[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2006, 26(1): 271–280.

[12] 陳傳明. 梅花山自然保護(hù)區(qū)植物生物多樣性特征研究[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報(bào), 2006, 22(1): 314–317.

[13] 丘喜昭, 林鵬. 閩西梅花山自然保護(hù)區(qū)的常綠闊葉林[J]. 廈門大學(xué)學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 1989, 28(4): 406–409.

[14] 李寧, 王征, 魯長(zhǎng)虎, 等. 斑塊生境中食果鳥類對(duì)南方紅豆杉種子的取食和傳播[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2014, 34(7): 1681–1689.

[15] HERRERA C M. Plant–vertebrate seed dispersal systems in the Mediterranean: ecological, evolutionary, and historical determinants[J]. Annual Review of Ecology and Systematics, 1995: 705–727.

[16] WILLSON M F, WHELAN C J. The evolution of fruit color in fleshy–fruited plants[J]. American Naturalist, 1990: 790–809.

[17] JORDANO P, GARCíA C, GODOY J A, et al. Differential contribution of frugivores to complex seed dispersal patterns[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2007, 104(9): 3278–3282.

[18] 魯長(zhǎng)虎, 常家傳. 食肉質(zhì)果鳥對(duì)種子的傳播作用[J]. 生態(tài)學(xué)雜志, 1998, 17(1): 61–64.

[19] MULLER–LANDAY H C, WRIGHT S J, CALDERóN O, et al. Interspecific variation in primary seed dispersal in a tropical forest[J]. Journal of Ecology, 2008, 96(4): 653–667.

Effect of frugivorous birds on the seed dispersal of

PAN Yang1,?, XU Dan1,?, LU Changhu1,*, XIONG Tianshi1, LUO Fang1, FU Wenyuan2

1. Collaborative Innovation Center of Sustainable Forestry in Southern China, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China 2. Administration Bureau of the Meihuashan National Nature Reserve, Longyan 364207, China

Fleshy-fruit plantsgenerally rely on frugivorous birds for dispersing their seeds to safe sites for establishment, and these birds often consume and transport seeds through their guts in this process.is a bird-dispersal dependent tree species, which mainly distributes in subtropical evergreen broad-leaved forest. Bird foraging and dispersing behavior of this plant have been researched in the autumn of 2012 and 2013, in Fujian Meihuashan National Nature Reserve. The results showed thatattracted 18 species of frugivorous birds to feed on fruit, including 12 species of birds swallowing the whole fruit, 5 species of birds only pecking the pulp, and just one species of birds eating the seed. There were four bird species from Pycnonotidae and two species from Corvidae which swallowed the whole fruit with the highest visiting frequency and largest foraging amount of fruit, which were considered the primary seed dispersers of. These birds dispersed seeds primarily by regurgitating them to the ground. Analysis based on the distance from bird first-flying stopping sites to mother trees after their foraging behavior and the deposited sites of cleaned seeds dispersed on the ground, indicated that these frugivorous birds could disperse seeds ofin long distance. In addition, fruits and seeds on the ground also could be predated or transported secondarily by rodents or ants. Our research highlighted the importance of frugivorous birds in seed dispersal and regeneration of.

;frugivorous birds; seed dispersal; Meihuashan National Nature Reserve

10.14108/j.cnki.1008-8873.2017.02.009

Q958.1

A

1008-8873(2017)02-063-05

2015-11-10;

2016-01-02

江蘇高校優(yōu)勢(shì)學(xué)科建設(shè)工程項(xiàng)目(PAPD); 江蘇省研究生培養(yǎng)創(chuàng)新工程項(xiàng)目(CXZZ12_0548)資助

潘揚(yáng)(1988—), 女, 安徽安慶人, 博士研究生, 主要從事動(dòng)物生態(tài)、動(dòng)植物關(guān)系等研究, E-mail: panyang29@126.com;?共同第一作者

魯長(zhǎng)虎(1966—), 男, 教授, 研究方向?yàn)閯?dòng)植物相互關(guān)系和濕地動(dòng)物多樣性保護(hù)等, E-mail: luchanghu@njfu.com.cn

潘揚(yáng), 徐丹, 魯長(zhǎng)虎, 等. 食果鳥類對(duì)紅楠種子的傳播作用[J]. 生態(tài)科學(xué), 2017, 36(2): 63-67.

PAN Yang, XU Dan, LU Changhu, et al. Effect of frugivorous birds on the seed dispersal of[J]. Ecological Science, 2017, 36(2): 63-67.