覃 羅 姚 暉 徐 亮

(西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院胃腸外科，瀘州646000)

中性粒細胞與淋巴細胞比值聯(lián)合檢測纖維蛋白原對結直腸癌預后的判斷價值

覃 羅 姚 暉 徐 亮

(西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院胃腸外科，瀘州646000)

目的： 探討中性粒細胞與淋巴細胞比值(NLR)和纖維蛋白原(Fibrinogen，F(xiàn)IB)聯(lián)合形成指標FIB-NLR在結直腸癌預后中的臨床意義。方法：回顧性分析我院2010年6月至2011年6月接受手術治療的250例結直腸癌患者的臨床資料，分別分析NLR和FIB與結直腸癌的病理特征的關系，將NLR與FIB進行聯(lián)合形成一個指標(FIB-NLR)。將250名結直腸癌患者分為3組，患者NLR≥2.95及FIB≥348 mg/dl定為FIB-NLR 2分組，NLR≥2.95及FIB<348 mg/dl或者NLR<2.95及FIB≥348 mg/dl定為1分組，NLR<2.95及FIB<348 mg/dl為0分組，并分析3組患者在結直腸癌的浸潤深度、分期、淋巴結轉移、神經(jīng)浸潤、遠處轉移、組織學分級中是否具有差異性。并將3組患者按生存時間做生存分析，并對3組患者的生存率進行比較。 結果：中晚期及有淋巴結轉移結直腸癌患者NLR值明顯高于分期較早及無淋巴結轉移患者的NLR，差異具有統(tǒng)計學意義(P<0.001)，腫瘤浸潤深度較深、有神經(jīng)浸潤、有遠處轉移的患者其NLR值明顯高于浸潤深度較淺、無神經(jīng)浸潤、無遠處轉移患者的NLR值，差異具有統(tǒng)計學意義(P=0.006、P=0.002、P=0.007)。中晚期、有淋巴結轉移、有遠處轉移的結直腸癌患者其FIB值明顯高于早期及無淋巴結轉移、無遠處轉移的結直腸癌患者的FIB值，差異具有統(tǒng)計學意義(P<0.001)，浸潤深度越深及有神經(jīng)浸潤的結直腸癌患者FIB值明顯高于浸潤深度淺及無神經(jīng)浸潤患者的FIB值，差異具有統(tǒng)計學意義(P=0.015、P=0.012)。NLR與FIB均在腫瘤的組織學分級、年齡大小、性別腫瘤部位無明顯關聯(lián)(P>0.05)。 結直腸癌的臨床分期越晚、浸潤深度越深、有淋巴結轉移、有遠處轉移、有神經(jīng)浸潤的患者其FIB-NLR評分較早期、浸潤深度淺、無淋巴結轉移及無遠處轉移、無神經(jīng)浸潤患者高，差異具有統(tǒng)計學意義(P<0.001)。生存分析發(fā)現(xiàn)，評分越高組其5年生存率越低，差異具有統(tǒng)計學意義(P=0.001)。結論：FIB-NLR可能是一個潛在的判斷結直腸癌進展及預后的有效指標。

結直腸癌；中性粒細胞和淋巴細胞比值；纖維蛋白原；預后

結直腸癌是我國常見的惡性腫瘤之一，居我國腫瘤發(fā)病率及死亡率的前列。近年來，隨著人民生活水平的不斷提高，飲食習慣和飲食結構的改變以及人口老齡化，我國結直腸癌的發(fā)病率和死亡率均保持上升趨勢。在消化系統(tǒng)惡性腫瘤中發(fā)病率和死亡率僅次于胃癌和食管癌[1]。盡管手術治療、新輔助化療等的快速發(fā)展，結直腸癌的生存率有所提高，但進展期的結直腸癌總體預后仍較差。結直腸癌患者經(jīng)手術治療后易復發(fā)，目前用于監(jiān)測預后及復發(fā)的血液指標例如CEA及CA199的敏感性及特異度仍較低，故對于探索新的能夠判斷預后的血液指標將具有一定的意義。近來研究表明腫瘤的發(fā)生發(fā)展伴隨著炎癥的發(fā)生，中性粒細胞與淋巴細胞比值(Neutrophil-lymphocyte ratio ，NLR)是全身炎癥反應的評價指標之一 ， 能夠在一定程度上反映炎性反應和抗腫瘤免疫之間的動態(tài)關聯(lián),是腫瘤復發(fā)的一項預測因子。纖維蛋白原(Fibrinogen,FIB)作為凝血級聯(lián)因子，與腫瘤的臨床特征也有密切的聯(lián)系，近來相關的文獻報道將NLR與FIB聯(lián)合形成一個指標，發(fā)現(xiàn)其與食管癌的預后具有密切的聯(lián)系[2]。Arigami等[3]在最新研究中也表明FIB-NLR與胃癌的病理特點及預后存在密切的關系。故本文將探討FIB與NLR聯(lián)合形成的指標FIB-NLR對結直腸癌預后判斷的臨床意義。

1 資料與方法

1.1 一般資料 選擇本院 2010年6月至 2011 年 6月收治并接受手術切除的結腸癌患者250例，男141例，女109例，年齡20～78歲，平均(70.26 ±15.23)歲。 所有患者均經(jīng)術后病理證實，術前均未接受放化療。

1.2 研究方法 搜集并記錄納入研究患者的中性粒細胞計數(shù)(N)、淋巴細胞計數(shù)(L)，計算 NLR，同時搜集患者纖維蛋白原FIB濃度。分別搜集患者的年齡、性別、腫瘤部位、組織學分級、臨床分期、浸潤深度、神經(jīng)浸潤、有無淋巴結轉移、有無遠處轉移等臨床特征，分別分析 NLR和FIB在這些臨床特征的關系。采用ROC曲線確定NLR和FIB的最佳截斷點。按ROC曲線確定的最佳截斷點，將250名結直腸癌患者分為0分組、1分組、2分組，分析FIB-NLR與結直腸癌的浸潤深度、分期、淋巴結轉移、神經(jīng)浸潤、遠處轉移、組織學分級等的關系。進行危險因素分析,并將FIB-NLR 3個組按患者生存時間做生存分析，并比較3組患者的5年生存率。

1.3 術后隨訪 采用門診復查或電話隨訪，隨訪患者的生存狀態(tài)，術后1年每3個月1次，第2年起半年1次，截止隨訪時間為2016年6月。

1.4 統(tǒng)計學處理 應用 SPSS17.0 軟件進行統(tǒng)計學分析及Graphpad prism醫(yī)學作圖軟件進行作圖。NLR和FIB與結直腸癌的病理特點關系用Wilcoxon 秩和檢驗， ROC 曲線的最佳截斷點及曲線下面積進行評估NLR和FIB在區(qū)分結直腸癌Ⅰ～Ⅱ期和Ⅲ～Ⅳ期和區(qū)分結直腸癌有無遠處轉移的預測價值。FIB-NLR與結直腸癌的病理特征關系用χ2檢驗。生存分析中生存率計算采用 Kaplan-Meier 法 ，組間生存率比較采用 Log-rank 檢驗，生存影響因素的單因素及多因素分析采用COX回歸分析。

2 結果

2.1 NLR與FIB分別在各臨床特征的差異性比較 NLR在結直腸癌的臨床分期及有無淋巴結轉移中分布具有差異性(P<0.001，如圖1A、C),在腫瘤浸潤深度、有無神經(jīng)浸潤、有無遠處轉移中分布具有差異性(P=0.006，P=0.002，P=0.007,如圖1B、D、E)，在患者性別、年齡、組織學分級、腫瘤部位中其分布不具有差異性(P=0.086、P=0.277、P=0.116、P=0.147,如圖1G、H、F、I)。FIB在結直腸癌的臨床分期及有無淋巴結轉移、有無遠處轉移中分布具有差異性(P<0.001，如圖2A、C、D),在腫瘤浸潤深度、有無神經(jīng)浸潤中分布具有差異性(P=0.015、P=0.012、如圖2B、E)，在患者性別、年齡、組織學分級、腫瘤部位中其分布不具有差異性(P=0.658、P=0.634、P=0.392、P=0.399,如圖2G、H、F、I)。

2.2 NLR與FIB分別在區(qū)分結直腸癌分期及有無遠處轉移中的意義 NLR區(qū)分結直腸癌Ⅰ～Ⅱ期和Ⅲ～Ⅳ期的最佳截斷點為2.95， 此時靈敏度為69.7%,特異度為70.3%，此時的曲線下面積為0.708，其最佳階段點將用于后面的分析(如圖3A)。

圖1 NLR與250例結直腸癌臨床特征的關系Fig.1 Relationship between NLR and clinical features of 250 cases with colorectal cancer

圖2 FIB與250例結直腸癌臨床特征的關系Fig.2 Relationship between FIB and clinical features of 250 cases with colorectal cancer

圖3 NLR區(qū)分結直腸癌Ⅰ-Ⅱ期和Ⅲ-Ⅳ期的ROC曲線Fig.3 ROC curve based NLR for discriminating between tumor stage Ⅰ-Ⅱ and Ⅲ-ⅣNote：A. The receiver operating characteristic based NLR for discriminating between the tumor stage Ⅰ-Ⅱ and Ⅲ-Ⅳ；B. The receiver operating characteristic based NLR for discriminating between the positive distant metastases and negative distant metastases； C. The receiver operating characteristic based FIB for discriminating between the tumor stage Ⅰ-Ⅱ and Ⅲ-Ⅳ；D.The receiver operating characteristic based FIB for discriminating between the positive distant metastases and negative distant metastases.

NLR區(qū)分結直腸癌有無轉移的最佳截斷點為3.05，此時靈敏度等于61.9%，特異度73%,曲線下面積為0.631(如圖3B)。FIB區(qū)分結直腸癌Ⅰ～Ⅱ期和Ⅲ～Ⅳ期的最佳截斷點為348 mg/dl， 此時靈敏度62.3%，特異度為67.6%，此時曲線下面積0.638，其最佳階段點將用于后面的分析(如圖3C)。FIB區(qū)分結直腸癌有無轉移的最佳截斷點為391 mg/dl，此時靈敏度為60.4%，特異度為74.6%，此時的曲線下面積為0.716(如圖3D)。

2.3 FIB-NLR與250例結直腸癌臨床特征的關系 上述ROC曲線的NLR與FIB區(qū)分結直腸癌Ⅰ～Ⅱ期、Ⅲ～Ⅳ期的最佳截斷點為2.95、348 mg/dl。將250名結直腸癌患者，按此截斷點分為3個組，其中NLR≥2.95及FIB≥348 mg/dl定為FIB-NLR 2分組，NLR≥2.95及FIB<348 mg/dl或者NLR<2.95及FIB≥348 mg/dl定為FIB-NLR 1分組，NLR<2.95及FIB<348 mg/dl為FIB-NLR 0分組。FIB-NLR在結直腸癌的分期、浸潤深度、有無淋巴結轉移、有無神經(jīng)浸潤、有無遠處轉移中具有明顯的差異性(P<0.001)。在患者的性別、年齡、腫瘤部位、組織學分級無明顯差異(P=0.853、P=0.924、P=0.345、P=0.152)，如表1。

表1 FIB-NLR與250例結直腸癌臨床特征的關系

Tab.1 Relationship between FIB-NLR and clinical features of 250 cases of colorectal cancer

CharacteristicsFIB?NLRgroup[n(%)]012PTotal8110168Gender0 853Male48(59 3)54(53 5)3(59 7)Female33(40 7)47(46 5)2(42 6)Age，years0 924≤6046(56 8)58(57 6)37(54 4)>6035(43 2)43(42 6)31(45 6)Tumorlocation0 345Rectum48(59 3)59(58 4)33(56)Colon33(40 7)42(41 6)35(44)<0 001DepthofinvasionT1?T237(45 7)20(19 8)6(8 8)T3?T444(54 3)81(80 2)62(91 2)Lymphnodemetastases<0 001Positive22(27 2)67(66 3)49(72 1)Negative59(72 8)34(33 7)19(27 9)Nerveinvasion<0 001Positive6(7 4)9(8 9)37(54 6)Negative75(92 6)92(91 1)31(45 6)Distantmetastases<0 001Positive3(3 7)4(4)35(51 5)Negative78(96 3)97(96)33(48 5)Tumorstage<0 001Ⅰ-Ⅱ59(72 8)61(60 4)18(26 5)Ⅲ-Ⅳ22(27 2)40(39 6)50(73 5)Histologicalgrade0 152Poorlydifferentiated17(21)11(10 9)9(13 2)Medium?highdifferentiation64(79)90(89 1)59(86 8)

2.4 影響結直腸癌生存率的單、多因素分析 結直腸癌患者術后5年生存率影響因素分析的單因素分析結果顯示，臨床分期、浸潤深度、神經(jīng)浸潤、淋巴結轉移、遠處轉移和 NLR、FIB是影響結腸癌患者術后生存時間的危險因素。多因素分析結果顯示，臨床分期、浸潤深度、淋巴結轉移、FIB和 NLR 是影響結腸癌患者術后生存時間的獨立危險因素，如表2。

2.5 生存分析 升高NLR組5年總體生存率為58.4%，低NLR組的5年總體生存率為72.5%，對兩組的生存率進行 Log-rank 檢驗 ， 差異有統(tǒng)計學意義(P=0.024)，如圖4A。升高FIB組的5年總體生存率為57.4%，低FIB組的5年總體生存率為74.6%，對兩組的生存率進行 Log-rank 檢驗，差異有統(tǒng)計學意義(P=0.018)，如圖4B。FIB-NLR 0分組、1分組、2分組的5年總體生存率為76.4%、59.6%、52.5%，對3組的生存率進行 Log-rank 檢驗，差異有統(tǒng)計學意義(P=0.001)，如圖4C。

表2 結直腸癌生存率的單因素及多因素分析

Tab.2 Univariate and multivariate analysis of survival rate of patients with colorectal cancer

CategoriesUnivariateanalysis(P)Multivariateanalysis(P)Risk95%CIGender0 5280 2562 013(0 826-6 452)Age0 2670 1291 845(0 821-3 526)Clinicalstages0 0070 0311 975(0 954-4 125)Depthofinvasion0 0090 4081 469(0 987-4 514)Neuralinvasion0 0040 2851 586(1 257-3 019)Lymphnodemetastasis0 0060 0292 013(1 237-5 015)Distantmetastasis0 0050 0752 254(1 013-5 489)Histologicalgrade0 1580 2371 458(1 056-4 237)NLR0 0020 0153 258(1 647-6 082)FIB0 0090 0271 489(1 157-3 715)FIB?NLR0 0030 0781 972(0 825-3 896)

圖4 患者的生存曲線Fig.4 Survival curves of patients with colorectal cancerNote: A.Kaplan-Meier survival curves for patients with colorectal cancer based on NLR； B.Kaplan-Meier survival curves for patients with colorectal cancer based on FIB；C. Kaplan-Meier survival curves for patients with colorectal cancer based on FIB-NLR.

3 討論

3.1 NLR與結直腸癌預后的關系 淋巴細胞在細胞毒性細胞死亡及抑制腫瘤細胞的增殖及轉移中起著關鍵的作用[4]。相反，中性粒細胞通過分泌趨化因子、細胞生長因子、蛋白酶等促進腫瘤細胞的生長[5]，通過抑制免疫系統(tǒng)的功能并重塑細胞外基質的構架，從而促進腫瘤細胞的浸潤與轉移[6]，還可能通過促進腫瘤周圍血管的生成，從而導致腫瘤細胞的侵襲和轉移[7]。因此中性粒細胞/淋巴細胞(NLR)可代表機體促進腫瘤生長的炎性環(huán)境與機體抗腫瘤免疫的平衡指數(shù)。有文獻提到由腫瘤引起的炎癥反應可引起中性粒細胞與淋巴細胞數(shù)目的相對變化，從而使NLR值發(fā)生變化[8]。Guthrie等[9]提到較低的NLR值可能提示腫瘤處于抑制狀態(tài)，預示著此類結直腸癌癥患者有一個較好的預后。Masatsune等[10]研究發(fā)現(xiàn)在結直腸癌術后若持續(xù)存在高NLR值狀態(tài)，則預示著腫瘤易復發(fā)，同時也提到在判斷結直腸癌患者遠期預后時術前及術后的NLR值同樣重要。Walsh等[11]提出，高NLR值是結直腸癌預后的一個獨立危險因素。相關研究認為NLR與結直腸的浸潤深度、TNM分期、淋巴結轉移等臨床特點存在一定的關系[12]。本研究也表明NLR與結直腸癌的臨床分期、浸潤深度、淋巴結轉移等臨床特征具有明顯相關性，其臨床分期越晚、有遠處轉移、有淋巴結轉移、有神經(jīng)浸潤及浸潤深度越深的患者其NLR值越高。還通過生存分析發(fā)現(xiàn)，升高的NLR預示著較差的預后，多因素分析提示NLR是影響結直腸癌預后的獨立因素。綜上，NLR可能作為一個監(jiān)測結直腸癌發(fā)展及預后的潛在有效指標。

3.2 FIB與結直腸癌預后的關系 FIB是一種急性期蛋白，由肝臟細胞合成和分泌，又稱為凝血因子，是血漿中含量最高的凝血因子。凝血系統(tǒng)的異常常伴隨腫瘤的發(fā)生及發(fā)展，近半數(shù)有局部腫瘤或發(fā)生腫瘤轉移的患者伴隨著凝血功能的異常[13]。研究表明纖維蛋白原在腫瘤細胞血行和淋巴轉移中起著至關重要的作用。眾所周知，纖維蛋白在腫瘤細胞外基質中起重要作用，細胞外穩(wěn)定的骨架由纖維蛋白構成，纖溶酶沉積并激活纖維蛋白溶解形成纖維蛋白原，從而使纖維蛋白原濃度升高，從而導致細胞外基質的降解，從而促進腫瘤細胞的浸潤及轉移。纖維蛋白原還可以通過與纖維母細胞生長因子2和血管內皮生長因子相互作用，從而促進腫瘤細胞的生長和腫瘤所需血管的生成[14]。研究表明腫瘤細胞可促進白介素6的分泌，而白介素6的分泌又能促進機體合成更多的纖維蛋白原，且腫瘤細胞可直接合成纖維蛋白原。Yamashita等[15]研究認為FIB與結直腸的浸潤深度存在一定的相關性，升高的FIB是結直腸癌預后的不利因素。此外Son等[16]研究表明在非轉移的結直腸癌中高FIB是影響其預后的重要因素。本研究表明纖維蛋白原濃度與結直腸癌病理特征如臨床分期及淋巴結轉移情況、腫瘤浸潤深度等存在密切關系，即臨床分期越晚、有遠處轉移等臨床特征的患者其FIB值升高的可能性較大。特別是在用ROC曲線預測結直腸癌是否有遠處轉移時，其曲線下面積達到了中等檢驗水準，說明FIB在結直腸有無遠處轉移中有一定意義，同時還發(fā)現(xiàn)FIB與結直腸癌患者的生存率密切相關，并且多因素分析提示FIB是影響結直腸癌生存率的獨立因素，故FIB可能作為一個監(jiān)測結直腸癌發(fā)展及預后的指標。

4 結論

本研究最突出的意義在于將NLR和FIB聯(lián)合作為一個指標首次在結直腸癌中進行相關研究，發(fā)現(xiàn)NLR-FIB與結直腸癌的淋巴結有無轉移、浸潤深度、臨床分期等方面具有密切的關系，同時也證明該聯(lián)合指標與結直腸癌患者的預后存在密切的聯(lián)系。故它可作為一個潛在的指標用于監(jiān)測結直腸癌的預后，還可能運用于進展期結直腸癌的篩選等。更難能可貴的是該指標簡單、經(jīng)濟，不需要額外的檢查，為患者節(jié)約醫(yī)療成本。

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[收稿2016-10-10 修回2016-11-04]

(編輯 倪 鵬)

Combined fibrinogen concentration and neutrophil-lymphocyte ratio as a pro-gnostic marker of colorectal cancer

QINLuo,YAOHui,XULiang.

DepartmentofGastrointestinalSurgery，theAffiliatedHospitalofSouthwestMedicalUniversity，Luzhou646000,China

Objective:To explore the significance of combined fibrinogen concentration and neutrophil-lymphocyte ratio as a prognostic marker of colorectal cancer.Methods：A retrospective analysis of the hospital in June 2010-June 2011 of received and accepted the surgical treatment of colorectal cancer patients,respectively analysis the relationship NLR and FIB with the pathological characteristics of colorectal cancer,neutrophils and lymphocytes ratio (NLR) and the concentration of fibrinogen (FIB) were combined to form a index (FIB-NLR).250 patients with colorectal cancer recording the scores were divided into three groups,patients NLR acuity 2.95 and FIB≥348 mg/dl as FIB-NLR 2 groups,NLR acuity 2.95 and FIB < 348 mg/dl or NLR < 2.95 and FIB acuity 348 mg/dl for 1 group,NLR < 2.95 and FIB < 348 mg/dl of 0 group，and analyzed three groups with invasion depth,clinical staging and lymph node metastasis of colorectal cancer,nerve invasion,distant metastasis and histological grades.And the three groups respectively for survival analysis,and carried on the comparison to the survival rates of three groups.Results：Moderate and advanced and with lymph node metastasis of colorectal cancer patients was significantly higher than the earlier stage and no lymph node metastasis in patients with NLR,statistically significant difference (P<0.001)；tumor infiltration depth deeper,nerve invasion and distant metastasis of the NLR value was significantly higher in patients with infiltrating depth shallow,without nerve invasion and distant metastasis in patients with NLR values,the difference was statistically significant (P=0.006,P=0.002,P=0.007).Moderate and advanced stage,lymph node metastasis and distant metastasis of colorectal cancer patients with the FIB values were significantly higher than the early and without lymph node metastasis and distant metastasis of colorectal cancer patients FIB values,the difference was statistically significant (P<0.001),the deeper the infiltration depth and colorectal cancer patients with neural infiltrates FIB values significantly higher than the infiltration and shallow depth,of FIB values for patients with nerve infiltration,the difference was statistically significant (P=0.015,P=0.012).NLR and FIB in tumor histologic stage,age,gender,tumor location,had no significant association (P>0.05). The patients with later clinical stage of colorectal cancer,the deeper the infiltration depth,lymph node metastasis,distant metastasis had a high FIB-NLR score than infiltration and shallow depth,without lymph node metastasis and distant metastasis,no nerve infiltration patients was high,the difference was statistically significant (P<0.001).Survival analysis found that the higher the score of patients the 5-year survival rate was lower,the difference had statistical significance (P=0.001).Conclusion：Neutrophil-lymphocytes ratio (NLR) and fibrinogen (FIB) joint form a index FIB-NLR may be a potential progression effective index which estimate the progression of colorectal cancer.

Colorectal cancer;Neutrophil-lymphocyte ratio;Fibrinogen；Prognosis

10.3969/j.issn.1000-484X.2017.04.010

覃 羅(1988年-)，男，在讀碩士，主要從事胃腸外科方面的研究。

及指導教師：徐 亮(1962年-)，男，碩士，教授，碩士生導師，主要從事胃腸疾病方面的研究。

R449

A

1000-484X(2017)04-0527-06