王玉亮，趙 靜，李欣蓓，嚴(yán) 序，江 利， 楊智云，羅柏寧，初建平*

(1.中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院放射科,廣東 廣州 510080; 2.西門子醫(yī)療東北亞科研合作部,上海 100102)

擴(kuò)散峰度成像在膠質(zhì)瘤分級和預(yù)測細(xì)胞增殖中的診斷效能

王玉亮1，趙 靜1，李欣蓓1，嚴(yán) 序2，江 利1， 楊智云1，羅柏寧1，初建平1*

(1.中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院放射科,廣東 廣州 510080; 2.西門子醫(yī)療東北亞科研合作部,上海 100102)

目的 探討MR擴(kuò)散峰度成像(DKI)在膠質(zhì)瘤分級的價值，及其與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性。方法 收集經(jīng)手術(shù)病理證實(shí)的腦膠質(zhì)瘤患者32例，根據(jù)病理結(jié)果分為高級別膠質(zhì)瘤組(HGG組，n=18)和低級別膠質(zhì)瘤組(LGG組，n=14)，術(shù)前行常規(guī)MR、DWI及DKI掃描，測定腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)的平均擴(kuò)散峰度(MK)、軸向擴(kuò)散峰度(Ka)、徑向擴(kuò)散峰度(Kr)、平均擴(kuò)散系數(shù)(MD)、部分各向異性(FA)和ADC值，比較高低級別膠質(zhì)瘤各參數(shù)值的差異和診斷效能、腫瘤區(qū)各參數(shù)與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性。結(jié)果 高低級別膠質(zhì)瘤各參數(shù)值差異均有統(tǒng)計學(xué)意義(P均<0.01)。HGG組的MK、Ka、Kr、FA值高于LGG組，而MD、ADC值低于LGG組。MK在鑒別高低級別膠質(zhì)瘤的ROC曲線下面積最大(0.82，P<0.01)，特異度最高(90.40%)；ADC值敏感度最高(80.20%)。MK、Ka、Kr、MD和ADC值與Ki-67標(biāo)記指數(shù)均有相關(guān)性，MK值與Ki-67標(biāo)記指數(shù)相關(guān)性最大(rs=0.61，P<0.01)。結(jié)論 DKI參數(shù)對鑒別高低級別膠質(zhì)瘤有一定的價值，其診斷效能總體高于傳統(tǒng)擴(kuò)散參數(shù)。DKI參數(shù)值對預(yù)測腫瘤細(xì)胞增殖有潛在價值。

膠質(zhì)瘤；磁共振成像；擴(kuò)散峰度成像

腦膠質(zhì)瘤是成年人最常見的原發(fā)性腦腫瘤，2016年WHO關(guān)于腦膠質(zhì)瘤的分級標(biāo)準(zhǔn)[1]依舊以組織學(xué)分類為基礎(chǔ)，并新增了基因?qū)W分型，根據(jù)腫瘤細(xì)胞增殖的快慢、細(xì)胞核異型性、細(xì)胞密度、新生血管、壞死程度等進(jìn)行分級，其級別的確定取決于整個腫瘤組織中惡性程度最高的區(qū)域。通過影像學(xué)手段對膠質(zhì)瘤惡性程度進(jìn)行治療前全面評估對臨床治療方案的選擇及預(yù)后評估至關(guān)重要[2]。擴(kuò)散峰度成像(diffusion kurtosis imaging， DKI)是一種新的MR成像技術(shù)，是基于DTI技術(shù)的延伸，對水分子擴(kuò)散的不均一性更加敏感[3]。本研究旨在比較DKI參數(shù)和ADC值在腦膠質(zhì)瘤分級中的診斷價值并探討與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性。

1 資料與方法

1.1一般資料 收集2014年5月—2016年1月在我院診斷為腦膠質(zhì)瘤患者32例，其中男19例，女13例，年齡25～75歲，中位年齡47.5歲，所有患者均于MR檢查后3周內(nèi)手術(shù)切除腫瘤，經(jīng)組織病理學(xué)證實(shí)為腦膠質(zhì)瘤，所有患者在MR檢查之前未經(jīng)任何治療。排除標(biāo)準(zhǔn)：①M(fèi)R檢查時不能配合，致圖像質(zhì)量差不能進(jìn)行圖像分析者；②腦腫瘤最長徑<20 mm；③膠質(zhì)瘤復(fù)發(fā)者。

1.2儀器與方法 采用Siemens Magnetom Trio 3.0T MR掃描儀，12通道頭線圈。掃描序列包括常規(guī)頭顱平掃(軸位T1WI、軸位T2WI、冠狀位液體衰減反轉(zhuǎn)恢復(fù)序列)、增強(qiáng)掃描(三維T1WI)、DKI和DWI。DKI掃描參數(shù)：SE-EPI序列，TR 5 500 ms，TE 83.6 ms，F(xiàn)OV 220 mm×220 mm，矩陣110×110，層厚4 mm，層間距0，b值為0、1000、2000 s/mm2，30個不同方向擴(kuò)散敏感梯度場。DWI掃描參數(shù)：TR 7 000 ms，TE 76.8 ms，層厚 6 mm，層間距1.2 mm，余參數(shù)同DKI。

1.3圖像分析 對DKI和DWI原始圖采用DKE軟件(Version 2.5.1)計算相關(guān)參數(shù)，采用SPM8-fMRI軟件將解剖圖和參數(shù)圖進(jìn)行配準(zhǔn)。由2名有經(jīng)驗(yàn)的放射科醫(yī)師采用盲法分析圖像，意見有分歧時協(xié)商后達(dá)成一致，采用ImageJ(Version 1.46r)圖像處理軟件，獲得各參數(shù)的偽彩圖，以增強(qiáng)T1WI及T2WI圖像為參考，在腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)及對側(cè)正常腦白質(zhì)(normal appearing white matter， NAWM)區(qū)分別選取5～10個不規(guī)則形ROI，大小100～150 mm2，分別測定DKI參數(shù)平均擴(kuò)散峰度(mean kurtosis， MK)、軸向峰度(axial kurtosis， Ka)和徑向峰度(radial kurtosis， Kr)、平均擴(kuò)散系數(shù)(mean diffusion， MD)、部分各向異性分?jǐn)?shù)(fractional anisotropy， FA)值和DWI參數(shù)ADC值，并取均值。

1.4病理分級和免疫組織化學(xué)分析 由1名有經(jīng)驗(yàn)的病理科醫(yī)師對術(shù)后膠質(zhì)瘤標(biāo)本進(jìn)行HE染色及免疫組化染色。根據(jù)2016年WHO中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤分類標(biāo)準(zhǔn)，將膠質(zhì)瘤分為I～I(xiàn)V級，I、II級為低級別膠質(zhì)瘤(low-grade glioma， LGG；LGG組)，III、IV級為高級別膠質(zhì)瘤(high-grade glioma， HGG；HGG組)[1]。在200倍視野顯微鏡下，對Ki-67染色最密集的區(qū)域計數(shù)陽性表達(dá)瘤細(xì)胞個數(shù)，重復(fù)3次后取均值，獲得Ki-67的標(biāo)記指數(shù)。

1.5統(tǒng)計學(xué)分析 采用SPSS 20.0統(tǒng)計分析軟件，對數(shù)據(jù)進(jìn)行正態(tài)分布檢驗(yàn)，均不符合正態(tài)分布，以中位數(shù)和上、下四分位數(shù)表示。HGG組和LGG組MK、Ka、Kr、FA、MD、ADC值及Ki-67標(biāo)記指數(shù)的比較均采用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)。以病理分級為“金標(biāo)準(zhǔn)”，采用ROC曲線分析比較各參數(shù)診斷高、低級別膠質(zhì)瘤的診斷效能及最佳診斷界值。采用Spearman秩相關(guān)分析各參數(shù)值與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性。P<0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

32例患者中，HGG組18例(膠質(zhì)母細(xì)胞瘤WHO Ⅳ級13例，間變型星形細(xì)胞瘤WHO Ⅲ級2例，間變型少突膠質(zhì)細(xì)胞瘤WHO Ⅲ級3例)，LGG組14例(星形細(xì)胞瘤WHO Ⅱ級7例，少突膠質(zhì)細(xì)胞瘤WHO Ⅱ級6例，混合性少突-星形細(xì)胞瘤WHO Ⅱ級1例)，低級別和高級別膠質(zhì)瘤的參數(shù)圖及免疫組化Ki-67標(biāo)記圖見圖1、2。

圖1 患者男，26歲，左側(cè)額葉混合性少突?星形細(xì)胞瘤WHOⅡ級 T1WI增強(qiáng)掃描(A)腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)無明顯強(qiáng)化，MK圖(B)呈低信號，MD圖(C)呈高信號，F(xiàn)A圖(D)呈低信號，免疫組化染色Ki?67陽性細(xì)胞稀疏(E，×400)圖2 患者男，61歲，左側(cè)額葉膠質(zhì)母細(xì)胞瘤WHOⅣ級 T1WI增強(qiáng)掃描(A)腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)呈環(huán)形明顯強(qiáng)化，MK圖(B)呈不均勻高信號，MD圖(C)和FA圖(D)呈低信號，免疫組化染色Ki?67陽性細(xì)胞密集(E，×400)

2.1DKI和DWI參數(shù) HGG和LGG組各參數(shù)差異均有統(tǒng)計學(xué)意義(P均<0.01)，HGG組的MK、Ka、Kr、FA值高于LGG組，MD、ADC值低于LGG組，見表1。膠質(zhì)瘤實(shí)質(zhì)部分與對側(cè)NAWM各參數(shù)差異均有統(tǒng)計學(xué)意義(P均<0.01)，膠質(zhì)瘤的MK、Ka、Kr和FA值低于對側(cè)NAWM，而MD和ADC值高于對側(cè)NAWM，見表2。NAWM的Kr值高于Ka值(Z=12.08，P<0.01)，膠質(zhì)瘤的Kr、Ka間差異無統(tǒng)計學(xué)意義(Z=-1.55，P=0.12)。

2.2各參數(shù)診斷效能 Ka、MK、Kr、FA、MD、ADC值診斷高、低級別膠質(zhì)瘤的ROC曲線下面積(area under curve， AUC)、最佳界值、敏感度、特異度見表3、圖3。其中MK在鑒別高、低級別膠質(zhì)瘤的ROC曲線下面積最大(0.82，P<0.01)，特異度最高(90.4%)；而ADC值敏感度最高(80.2%)。

2.3相關(guān)性分析 HGG組的Ki-67標(biāo)記指數(shù)[30.00(20.00，53.50)]%高于LGG組[3.00(2.50，5.00)]%，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(Z=-4.49，P<0.001)。MK、Ka、Kr與Ki-67標(biāo)記指數(shù)呈正相關(guān)性(MK：rs=0.61，P<0.01；Ka：rs=0.60，P<0.01；Kr：rs=0.55，P<0.01)，MD、ADC與Ki-67標(biāo)記指數(shù)呈負(fù)相關(guān)(MD：rs=-0.42，P=0.03；ADC：rs=-0.364，P=0.04)，F(xiàn)A值與Ki-67標(biāo)記指數(shù)間無明顯相關(guān)性(rs=0.17，P=0.39)，見圖4。

3 討論

WHO中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤分類將膠質(zhì)瘤分為I～I(xiàn)V級[1]，對其準(zhǔn)確分級有利于臨床治療方案的選擇和預(yù)后評估。DKI是一種非高斯擴(kuò)散成像技術(shù)，可描繪非高斯分布水分子擴(kuò)散運(yùn)動偏離高斯分布的程度，可用來量化水分子擴(kuò)散受限程度和擴(kuò)散的不均質(zhì)性，反映生物組織微結(jié)構(gòu)的復(fù)雜性。DKI數(shù)據(jù)采集至少需要15個不同方向的擴(kuò)散敏感梯度場和2個非零b值，可同時獲得DKI和DTI的參數(shù)，包括MK、Ka、Kr、MD和FA。MK是所有擴(kuò)散方向上的平均峰度值，Ka是平行于最大本征矢量值方向的峰度值，Kr是垂直于最大本征矢量值方向的峰度值。生物組織微結(jié)構(gòu)越復(fù)雜，DKI參數(shù)值越大[3]。近幾年，DKI已被初步應(yīng)用于神經(jīng)系統(tǒng)疾病的研究，如腦梗死[4]、腦膠質(zhì)瘤[5-6]、腦外傷[7]、神經(jīng)系統(tǒng)退行性疾病[8]、脫髓鞘疾病[9]等。多項(xiàng)研究[6，10-11]表明，DKI比傳統(tǒng)的DWI和DTI更能反映組織微結(jié)構(gòu)的改變。

表1 各組膠質(zhì)瘤實(shí)質(zhì)區(qū)參數(shù)指標(biāo)比較[中位數(shù)(上、下四分位數(shù))]

表2 膠質(zhì)瘤實(shí)質(zhì)區(qū)與對側(cè)NAWM參數(shù)指標(biāo)比較[中位數(shù)(上、下四分位數(shù))，n=32]

表3 各參數(shù)鑒別高級別與低級別膠質(zhì)瘤的診斷效能

圖3 MK、Ka、Kr、FA值(A)和MD、ADC值(B)診斷高、低級別膠質(zhì)瘤的ROC曲線

本研究對比DKI和DWI各參數(shù)在高、低級別膠質(zhì)瘤之間差異和診斷效能，發(fā)現(xiàn)HGG組的MK、Ka和Kr值明顯高于LGG組(P均<0.01)，提示HGG組織微結(jié)構(gòu)復(fù)雜程度更高。HGG增殖活躍，細(xì)胞密度高，細(xì)胞核異型性明顯，核漿比大，細(xì)胞間隙狹窄，且新生腫瘤血管豐富，壞死、囊變、出血常見，這些微結(jié)構(gòu)改變導(dǎo)致水分子擴(kuò)散運(yùn)動受限更明顯，偏離高斯分布的程度更高[12-13]。本研究還發(fā)現(xiàn)膠質(zhì)瘤的MK、Ka和Kr值小于NAWM(P均<0.01)，可能是由于NAWM的組織結(jié)構(gòu)更加復(fù)雜，髓鞘、神經(jīng)元軸突、細(xì)胞器和細(xì)胞內(nèi)外間質(zhì)等阻礙使水分子擴(kuò)散運(yùn)動更偏離高斯分布。膠質(zhì)瘤的Ka、Kr值差異無統(tǒng)計學(xué)意義(Z=-1.55，P=0.12)，而NAWM的Kr值高于Ka值 (Z=12.08，P<0.01)，提示腫瘤內(nèi)部結(jié)構(gòu)雜亂，水分子擴(kuò)散運(yùn)動傾向于圓形球體，無明顯的方向性，而NAWM由于髓鞘和軸突的存在使水分子擴(kuò)散運(yùn)動在軸向的受限程度明顯高于徑向。與Van Cauter等[11]的研究結(jié)果基本一致。FA在膠質(zhì)瘤分級的應(yīng)用價值存在一定爭議，本研究發(fā)現(xiàn)HGG組的FA值高于LGG組，與Van Cauter等[11]研究結(jié)果一致，而有些研究[7,10]發(fā)現(xiàn)FA在高、低級別膠質(zhì)瘤中差異無統(tǒng)計學(xué)意義，提示FA用于膠質(zhì)瘤分級的價值有限。

圖4 MK(A)、FA(B)、ADC值(C)與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性

本研究中，HGG組的MD值和ADC值均低于LGG組(P均<0.01)。DKI參數(shù)(MK、Ka)在鑒別高、低級別膠質(zhì)瘤的AUC比傳統(tǒng)擴(kuò)散參數(shù)(FA、MD和ADC)大；而DKI參數(shù)特異度均高于傳統(tǒng)擴(kuò)散參數(shù)，MK值的AUC(0.82，P<0.01)最大及特異度最高(90.4%，P<0.01)，提示MK是理想的診斷高、低級別膠質(zhì)影像學(xué)指標(biāo)，而FA值的AUC(0.65，P<0.01)最小，診斷效能最低，與Raab等[10-11]的研究結(jié)果一致。分析原因?yàn)槟X組織的結(jié)構(gòu)復(fù)雜，受細(xì)胞間隙，細(xì)胞膜、細(xì)胞器等阻礙，水分子運(yùn)動受限，導(dǎo)致其擴(kuò)散偏離了高斯分布，因此用DWI和DTI描述水分子的擴(kuò)散行為不夠準(zhǔn)確。而DKI反映水分子偏離高斯分布的程度，更接近反映生物組織水分子擴(kuò)散運(yùn)動的真實(shí)情況，也更能反映組織微環(huán)境的復(fù)雜性和不均質(zhì)性[14]。

另外，本研究探討各參數(shù)與腫瘤細(xì)胞增殖的相關(guān)性，發(fā)現(xiàn)除FA值，其他參數(shù)與Ki-67標(biāo)記指數(shù)均有相關(guān)性，DKI的參數(shù)與Ki-67標(biāo)記指數(shù)的相關(guān)性高于傳統(tǒng)擴(kuò)散參數(shù)，與Jiang等[15-16]的研究結(jié)果一致。Ki-67抗原是一種細(xì)胞增殖核抗原，其標(biāo)記指數(shù)能反映腫瘤細(xì)胞增殖活躍程度，與腫瘤的分化程度、浸潤、轉(zhuǎn)移密切相關(guān)，是臨床與病理評價腦膠質(zhì)瘤生物學(xué)行為及預(yù)測預(yù)后的重要參考指標(biāo)[2]。Ki-67標(biāo)記指數(shù)越高往往提示腫瘤惡性程度越高，腫瘤細(xì)胞增殖及有絲分裂越活躍，細(xì)胞密度越高，同時新生腫瘤血管越豐富，腫瘤增長迅速往往更容易導(dǎo)致腫瘤內(nèi)部的囊變、壞死、出血等，繼而增加膠質(zhì)瘤的不均質(zhì)性和微結(jié)構(gòu)的復(fù)雜性，因此DKI可能對預(yù)測膠質(zhì)瘤細(xì)胞增殖具有潛在的價值[3,10-11]。

本研究勾畫ROI時以常規(guī)T2WI和增強(qiáng)掃描T1WI圖作為參考，并且結(jié)合ImageJ軟件中的自動閾值選擇工具和魔法工具，降低了因DWI和DKI參數(shù)圖分辨率低導(dǎo)致的ROI選取誤差，同時在腫瘤實(shí)質(zhì)區(qū)選取5～10個ROI，提高了ROI選取的準(zhǔn)確性和統(tǒng)計數(shù)據(jù)的可靠性。本研究的不足在于樣本量較少，可能存在抽樣誤差，需要擴(kuò)大樣本量進(jìn)一步進(jìn)行相關(guān)研究。

總之，DKI對診斷高、低級別膠質(zhì)瘤有較高的診斷效能，并可預(yù)測膠質(zhì)瘤細(xì)胞增殖活躍程度。對比傳統(tǒng)擴(kuò)散成像技術(shù)DTI和DWI，DKI可更準(zhǔn)確地反映隨著膠質(zhì)瘤級別的增高其微環(huán)境復(fù)雜程度的改變和細(xì)胞增殖指數(shù)的增高，對膠質(zhì)瘤的診斷價值更高。

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Efficacy of diffusion kurtosis imaging in grading gliomas and predicting cell proliferation

WANGYuliang1,ZHAOJing1,LIXinbei1,YANXu2,JIANGLi1,YANGZhiyun1,LUOBoning1,CHUJianping1*

(1.DepartmentofRadiology,theFirstAffiliatedHospital,SunYat-senUniversity,Guangzhou510080,China; 2.MRCollaborationNorthEastAsia,SiemensHealthcare,Shanghai100102,China)

Objective To quantitatively evaluate the diagnostic efficacy of diffusion kurtosis imaging (DKI) in grading gliomas and to assess the correlation between diffusion parameters and cell proliferation biomarker (Ki-67). Methods Thirty-two patients with pathologically proved glioma (18 high-grade glioma [HGG group], 14 low-grade glioma [LGG group]) were included. All patients underwent routine MR, DWI and DKI scan. The values of mean kurtosis (MK), axial kurtosis (Ka), radial kurtosis (Kr), mean diffusivity (MD), fractional anisotropy (FA), apparent diffusion coefficient (ADC) were calculated. The difference of each parameter between LGG and HGG group were compared. The diagnostic efficiency of each parameter were evaluated using ROC analysis, and their correlation with Ki-67 was performed. Results All diffusion parameters had significantly differentiate between HGG and LGG group (P<0.01). MK, Ka, Kr, FA were significantly higher, whereas MD and ADC was significantly lower in HGG group than those in LGG group. Area under the ROC (AUC) was highest for MK (0.82，P<0.01). The highest specificity diffusion parameter was MK (90.40%), whereas the highest sensitivity diffusion parameter was ADC (80.20%). MK, Ka, Kr, MD and ADC values were positively correlated with Ki-67 values; the correlation coefficient was highest for MK (rs=0.61,P<0.01). Conclusion DKI parameters have a certain value in differentiating high and low grade gliomas, and their diagnostic efficiency is higher than traditional diffusion parameters. DKI parameter values have potential value in predicting tumor cell proliferation.

Glioma; Magnetic resonance imaging; Diffusion kurtosis imaging

國家自然科學(xué)基金青年科學(xué)基金項(xiàng)目(81201074)、中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費(fèi)(中山大學(xué)青年教師培育計劃，13ykpy14)。

王玉亮(1988—)，女，廣東湛江人，在讀碩士。研究方向：神經(jīng)影像學(xué)。E-mail： wyliang1222_sysu@163.com

初建平，中山大學(xué)附屬第一醫(yī)院放射科，510080。E-mail： truechu@hotmail.com

2016-08-16

2016-12-01

中樞神經(jīng)影像學(xué)

10.13929/j.1003-3289.201608068

R739.41; R445.2

A

1003-3289(2017)02-0177-06