謝世林,曹 壘,逯 非,歐陽志云,*

1 中國科學技術(shù)大學,合肥 230026 2 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，城市與區(qū)域生態(tài)國家重點實驗室,北京 100085

鳥類對城市化的適應(yīng)

謝世林1,2,曹 壘2,逯 非2,歐陽志云2,*

1 中國科學技術(shù)大學,合肥 230026 2 中國科學院生態(tài)環(huán)境研究中心，城市與區(qū)域生態(tài)國家重點實驗室,北京 100085

城市生態(tài)系統(tǒng)是以人為主導的復(fù)雜系統(tǒng),當前的高速城市化進程對包括鳥類在內(nèi)的城市區(qū)域動物施加了廣泛的選擇壓力。從鳥類對城市環(huán)境的主動適應(yīng)角度,歸納了國內(nèi)外城市鳥類生態(tài)學研究中有關(guān)鳥類對城市化的適應(yīng)研究,探討了城市化進程中城市鳥類行為、生理指標以及種群基因結(jié)構(gòu)的適應(yīng)性變化?；谶z傳的數(shù)量效應(yīng),研究認為某些鳥種對城市環(huán)境的適應(yīng)已經(jīng)上升到進化層次,同時還對城市化導致鳥類新物種形成的可能性進行了探討。最后,對鳥類對城市化適應(yīng)的研究前景提出了展望。

城市化；鳥類適應(yīng)；行為學；生理學；基因結(jié)構(gòu)

近幾十年,全世界城市人口比例持續(xù)高速增長,據(jù)估計,到2025年全球城市人口將達到50億人,占全世界人口總數(shù)的65%[1]。城市化過程中發(fā)生的一系列環(huán)境變化,比如棲息地破碎化和島嶼化[2- 3]、植被覆蓋的減少和均一化[4]、捕食者群落的改變和人類干擾的增多[5]、城市微氣候的形成(主要是城市熱島效應(yīng))[6- 7]以及光/化學污染[8- 9]和噪音污染[10- 11]的普遍增加,必然會對城市鳥類群落產(chǎn)生巨大的選擇壓力。事實上,捕食壓力、工業(yè)污染、食物來源、噪音以及氣候的改變已經(jīng)導致了鳥類生活史、羽色、形態(tài)學、遷徙行為、鳴唱和覓食行為的迅速進化,然而我們對鳥類在進化水平上對城市化的響應(yīng)的理解卻嚴重滯后于生態(tài)學水平[12]。

城市生態(tài)系統(tǒng)是人類主導的復(fù)雜系統(tǒng),正如英國皇家環(huán)境污染協(xié)會指出,城市系統(tǒng)已經(jīng)發(fā)展為人群的凝聚體,連生各種建筑、設(shè)施和服務(wù)的超級聚合體[13]。由此可以看出,人們往往傾向于站在人類主觀立場上看待城市生態(tài)系統(tǒng),因而也會習慣性地給予城市化對鳥類群落的影響以較其他方面多得多的關(guān)注。目前為止,有關(guān)城市鳥類的適應(yīng)和進化方面的研究已經(jīng)為數(shù)不少,研究方向也遍及各個領(lǐng)域,但主要還是偏向于對城市鳥類鳴唱和壓力激素水平變化研究,雖然近期已經(jīng)有不少研究者著手利用分子生物學手段進行基因結(jié)構(gòu)水平上城市鳥類對城市化的適應(yīng)研究。 本文嘗試站在鳥類主觀的角度上看待城市化過程中城市鳥類個體、種群以及群落發(fā)生的一系列變化,并主要從行為學、生理學和基因組學方面作具體論述。

雖然直到20世紀80年代以后才逐漸形成了以城市鳥類棲息地特征為主要研究內(nèi)容的城市生態(tài)學分支—城市鳥類生態(tài)學[14],但隨著研究的不斷深入,城市鳥類生態(tài)學的研究已經(jīng)囊括了個體、種群以及群落生態(tài)學等各水平的研究,使得人們有機會從各個角度探討鳥類對城市化的適應(yīng)機制。本文綜述了全球城市鳥類生態(tài)學研究中有關(guān)鳥類對城市化的適應(yīng)研究,致力于探討以下問題：(1)鳥類如何從行為學、生理學和基因組學等方面適應(yīng)城市化？(2)城市適應(yīng)種有哪些典型特征？(3)鳥類對城市環(huán)境的適應(yīng)是否已經(jīng)上升到進化水平？有無新鳥種(包括亞種)形成的可能性？

1 行為適應(yīng)

鄭光美等[15]將鳥類行為大致分為繁殖行為、取食行為、社群行為和空間行為四大類。動物行為學研究的對象包括動物的溝通行為、情緒表達、社交行為、學習行為和繁殖行為等[16]。對于鳥類而言,它們主要通過鳴聲變換進行個體間溝通、社交行為(如果存在的話)以及情緒表達；某些鳥類(比如鸚鵡)能夠模仿其他鳥類個體的鳴叫,并拷貝其中的部分聲學元件以更新自身鳴唱的聲學圖譜[17],反映了這些鳥類的適應(yīng)能力。因此,我們主要從城市鳥類的鳴唱行為、繁殖行為、取食行為和空間行為以及人類對鳥類的態(tài)度和鳥類本身具有的學習能力對其適應(yīng)城市環(huán)境的影響等 6個方面描述城市鳥類對城市化的行為學適應(yīng)。

1.1 鳴唱適應(yīng)

城市中的嚴重環(huán)境噪音可能會妨礙動物的聲學通訊[18]。聲學信號傳播效率的低下會影響鳥類的個體識別、配偶選擇、領(lǐng)地防御、種群密度和群落結(jié)構(gòu)等[19]。研究者已經(jīng)發(fā)現(xiàn)人類噪音對鳥類,特別是對使用低頻鳴聲的鳥類的分布和繁殖的負面影響, 同種鳥的城市種群和森林種群之間的鳴聲圖譜差異以及個體鳴聲頻率和局部噪音水平之間的相關(guān)性表明許多成功的城市鳥種在高水平的城市噪音環(huán)境下會提升鳴聲頻率。實驗證據(jù)表明,數(shù)種鳥類可以在嘈雜環(huán)境中迅速發(fā)生聲學圖譜和感知優(yōu)勢適應(yīng)[20]。因此同質(zhì)化的城市噪音環(huán)境很可能會導致城市鳥類鳴聲的同質(zhì)化,例如郊區(qū)園林中相鄰的白冠帶鹀(Zonotrichiacapensis)個體鳴聲相似度大于自然棲息地的相鄰個體鳴聲,也即發(fā)生了鳴聲同質(zhì)化[21]?；诘旎咝?yīng),城市小型生境斑塊中的鳥類小種群的鳴聲圖譜相對于大斑塊中的較大同類種群將更為單調(diào),最終導致世界范圍內(nèi)城市鳥類群落同質(zhì)化的發(fā)生[22],這也決定了城市適應(yīng)種不會很多。

城市環(huán)境是研究動物聲學通訊的優(yōu)良試驗地。越來越多的人類噪音影響研究表明,暴露在噪音污染下的成鳥具有顯著的短期和長期表型可塑性[23- 24]。這些可塑性具體表現(xiàn)在以下方面：

(1)鳴叫時間改變 城市區(qū)域中的上下班高峰期會顯著地伴隨著人潮和交通潮高峰以及相伴而生的噪音污染高峰的產(chǎn)生。因此某些城市鳥類會選擇在環(huán)境較安靜的時間段鳴叫,比如晨鳴起始時間的提前。德國萊比錫城的梯度研究發(fā)現(xiàn)在城市中心的烏鶇(Turdusmerula)相對半自然棲息地的烏鶇而言晨鳴時間可以提前多達5 h。該研究發(fā)現(xiàn)交通噪音是晨鳴時間提前到完全黑夜的驅(qū)動因子,盡管還不能完全排除周圍環(huán)境光污染的影響[25]。相似的,具有很強領(lǐng)地性并且嚴重依賴聲學通訊的知更鳥(Erithacusrubecula)在白天較嘈雜的地區(qū)甚至會通過夜晚鳴叫來減輕噪音干擾,而周圍環(huán)境的光污染效應(yīng)相對白天噪音污染而言也弱得多[26]。

(2)單次鳴叫時長改變 城市環(huán)境中噪音污染的嘈雜多變導致城市鳥類通過縮短單次鳴叫時間以在短時間內(nèi)傳遞全部聲學信息。比如朱雀(Carpodacuserythrinus)[27]和大山雀(Parusmajor)[28]。其中,對大山雀的研究還表明,大山雀鳴聲的此種變化具有普適性,不僅存在于歐洲城市,近期還為北美地區(qū)的研究所證實。暗示該適應(yīng)性變化至少對于大山雀(Parusmajor)而言具有不可替代的重要性。

(3)振幅改變 基于城市環(huán)境中顯著更高的噪音水平,城市鳥類會通過著名的倫巴效應(yīng)來保持高信號-噪音比[29]。這已經(jīng)在夜鶯(Lusciniamegarhynchos)[30]和灰胸繡眼鳥(Zosteropslateralis)[31]等鳥類種群中得到驗證。Nemeth 和Brumm[32]還認為在嘈雜的城市環(huán)境中,鳥類通過提升鳴聲頻率獲得的聲學信號傳播效率的增益相對于提高響度而言是微乎其微的。而且振幅的增加還可能會附帶提升鳴聲頻率[33]。但鳥類鳴聲振幅的改變也并非一成不變的,有研究發(fā)現(xiàn)歌帶鹀(Melospizamelodia)的低頻鳴聲能量(振幅)在噪音水平高的位點更低[34]。

(4)頻率改變 Slabbekoorn和Peet[35]的研究發(fā)現(xiàn)人類產(chǎn)生的噪音能量很大部分集中在2000 Hz以下。因此城市鳥類可以通過某些生理學特征的改變使得鳴聲頻率高于人類噪音頻率[36],從而規(guī)避干擾。另外,城市熱島效應(yīng)或許也存在某些影響,比如有研究顯示鳥類鳴聲頻率隨溫度升高而升高[37]。已經(jīng)有很多研究證實了包括大山雀(Parusmajor)[35]和鶯鷦鷯(Troglodytesaedon)[38]在內(nèi)的許多城市鳥種鳴聲頻率的改變[39]。還有研究發(fā)現(xiàn)提升最低頻率在城市鳥種中非常普遍,且不限于雀形目鳥類的鳴唱,還發(fā)生在雀形目和鸚鵡科鳥類的其他發(fā)聲中。且城市鳥類提升最低頻率的幅度與鳥類本身的最低鳴聲頻率之間具有顯著的線性相關(guān)性。這表明本身使用高頻鳴聲的鳥種不必為適應(yīng)城市噪音環(huán)境做出很大改變,而本身使用低頻鳴聲的鳥種由于適合度代價的限制則很可能需要采用其他方式適應(yīng)城市噪音環(huán)境。因此,不同鳥種鳴聲頻率的差異會影響它們解決通訊問題的方式,并可能進一步影響這些鳥類聲學信號的分化[40]。相對于前述利用不同城市化梯度的空間尺度研究而言,還有研究者從時間尺度上做了鳥類鳴聲適應(yīng)研究。Luther[41]通過研究發(fā)現(xiàn)美國舊金山的白冠帶鹀(Zonotrichialeucophrys)鳴聲的最低頻率在1969 到 2005 年間不斷上升,與交通噪音水平的上升協(xié)同。作者還實驗驗證了雄鳥對于不同年代鳴聲的反應(yīng)。結(jié)果表明雄鳥對于現(xiàn)今鳴聲反應(yīng)更為強烈,表明當下鳴聲在當下局部噪音環(huán)境中通訊效率更高。該結(jié)果暗示鳥類在時間尺度上對城市噪音環(huán)境的行為適應(yīng)能夠影響其文化演變和通訊交流。 另一方面,城市化程度的上升會導致鳥類生物量的上升以及物種豐富度的下降[42],城市適應(yīng)種個體密度的上升導致種內(nèi)競爭壓力增加,最終導致城市鳥類通過更高的鳴叫頻率適應(yīng)城市化[43]。

此外,Nemeth[44]還發(fā)現(xiàn)維也納附近森林中的烏鶇(Turdusmerula)鳴聲頻率更低且間隔更長,并認為這一變化有可能是其對城市化的適應(yīng),也有可能是由于城市種群數(shù)量增加或者烏鶇為適應(yīng)城市化發(fā)生的生理學變化的附帶效應(yīng)。Baker[45]的研究則表明表達正確的核心模因(core memes)的黑冠山雀(Poecileatricapillus)個體的平均年齡比表達錯誤模因的個體更大,個體間體型大小更相似,但是體重更大,而體重是體質(zhì)狀況好壞的重要指標。因此作者假設(shè)在使用聲學信號的情況下為保持核心模因的一致性而行使的社會選擇是存在的。由于聲學交流是鳥類吸引配偶的基本手段[46]。所以鳥類的鳴聲適應(yīng)在某種程度上也是接下來將要討論的繁殖適應(yīng)的一種具體形式。

除了上述聲學通訊特征的改變以外,城市鳥類或許還會通過非聲學的通訊系統(tǒng)的變化來適應(yīng)城市化。比如黑眼萑(Jumcohyemalis)尾巴中白色部分大小在農(nóng)村地區(qū)是很有效的通訊工具,而且城鄉(xiāng)間該特征差別較明顯,但是誘發(fā)該差別產(chǎn)生的原因和機制及其可能導致的結(jié)果卻還不得而知[47]。

1.2 繁殖適應(yīng)

少有的繁殖適應(yīng)研究之一發(fā)現(xiàn)繁殖期鳥類使用低振幅鳴叫在巢附近通訊或者同幼鳥交流[48],因此繁殖期間雌鳥可能會避免在具有高水平噪音的棲息地位點繁殖。因為鳥類親本無法在高水平交通噪音環(huán)境下聽取幼鳥的乞食鳴叫,支持證據(jù)是Glassey和Forbes[49]試驗性地沉默幼鳥致使它們不能發(fā)出乞食鳴叫導致親本給它們提供食物的頻率降低。而且有記錄顯示鳥類在道路附近捕食卻并不在那里繁殖[50]。另外,基于城市環(huán)境中額外提供的食物在嚴寒冬季和食物資源貧乏地區(qū)的鳥類繁殖和存活率的積極影響[51]以及中度干擾理論[52],鳥類群落會克服各種困難而選擇在城市環(huán)境中筑巢繁殖,形成城市梯度中中等干擾程度地區(qū)的鳥類物種多樣性和豐富度的峰值。換一個角度看,為數(shù)眾多的城市鳥類適應(yīng)種個體會被擠壓在有限的優(yōu)良繁殖位點筑巢,形成城市環(huán)境中優(yōu)良生境位點的高密度巢現(xiàn)象。

對于巢位點選擇問題,由于定居在新環(huán)境中的鳥類可能會遭遇不同于以往的巢捕食者,它們在新環(huán)境中選點筑巢時要求格外嚴格。其中重要的變化指數(shù)便是巢位點的高度,因為地面巢面臨的巢捕食壓力往往極大高于空中巢。比如暗眼燈草鹀(Juncohyemalis)在它們的自然棲息地中主要在地面筑巢繁殖。在20世紀80年代早期,一個暗眼燈草鹀(Juncohyemalis)種群在加利福尼亞大學校園中建立穩(wěn)定種群,現(xiàn)在已經(jīng)有相對自然環(huán)境中較高水平(大約20%) 的離地巢。離地巢具有很高的適合度優(yōu)勢：基于 579 個巢的回報來看,一個產(chǎn)在離地巢中的卵成功繁殖為下一代的概率比地面巢中的卵大將近80%。另外,有的巢會被將近10% 的雌鳥偶爾重新利用,而離地巢更可能被重新利用。然而進一步的研究結(jié)果暗示這種巢位點替換特征具有較低的遺傳性[53]。 相似的,徐純柱等[54]通過對紅尾伯勞(Laniuscristatus)巢址選擇的主要生態(tài)因素的研究發(fā)現(xiàn)它們在校園環(huán)境中的巢位點高度和隱蔽度均較野外環(huán)境中的巢址高。鄭光美等[55]對北京地區(qū)城市化對樹麻雀(Passermontanus)棲息地利用的影響的研究發(fā)現(xiàn)其與平房面積和空調(diào)數(shù)量呈正相關(guān)關(guān)系,因為它們可以利用這兩個城市元件作為棲息和繁殖位點。這些都可以看作是城市鳥類繁殖適應(yīng)的具體形式。

1.3 取食適應(yīng)

取食適應(yīng)研究是少有的關(guān)于城市鳥類種群潛在進化機制的研究。全球范圍內(nèi)少數(shù)適應(yīng)城市環(huán)境的鳥類以極高密度存在可以由城市環(huán)境中較高的食物密度和較低的捕食風險來解釋。有研究者提出城市中高度食物資源可預(yù)見性和較低的捕食壓力的結(jié)合會改變鳥類的覓食行為,后者又可以進一步影響種群動態(tài)。關(guān)于個體密度,結(jié)論是鳥類種群密度超過了城市環(huán)境的食物供給能力,這導致鳥類身體狀況和壽命的嚴重損耗。在這種狀況下,種群構(gòu)成應(yīng)該是少數(shù)贏家和許多的失敗者。只有那些少數(shù)贏家擁有足夠的食物資源和繁殖機會。城市環(huán)境中高度可預(yù)見性的持續(xù)食物資源投入使得它們可以依靠這種模式存活。而且它們會在后代身體狀況和窩卵數(shù)之間行使權(quán)衡。由于捕食壓力的欠缺,雛鳥中的失敗者可能會存活相對更長的時間,獲得剛好夠它們存活的能量。盡管它們可能永遠達不到起始繁殖的健康標準,它們卻可以成為我們所觀察到的種群密度的主要部分。幾項案例研究的結(jié)果看起來是支持信用卡假說(credit card hypothesis)的,暗示它可以作為具有高度可預(yù)見性的人類管理環(huán)境中動物種群和群落進化的普遍規(guī)則[56]。

另一方面,對于捕食者而言,捕食行為的顯著適合度代價已經(jīng)導致飛行行為的進化,因為該行為會耗費大量能量且不是所有的攻擊都會成功；對于被捕食者而言有的感覺到的攻擊并不是真正的攻擊,導致監(jiān)測過程中的生理學和行為學上的消耗。因此,對捕食者擁有更高監(jiān)測效率的個體應(yīng)該有適合度優(yōu)勢。因為被捕食者在城市環(huán)境中遭遇人類的頻率顯著高于農(nóng)村和自然棲息地,因此可以預(yù)計城市個體會減少人類靠近時所付出的能量代價,無論人類是直線靠近還是切線靠近。直線和切線靠近所產(chǎn)生效果的差異的潛在機制可以是人類靠近的速度或者加速度差異。M?ller[57]在法國奧爾賽和波蘭波茲南統(tǒng)計到的62種鳥的6753個驚飛距離數(shù)據(jù)表明,城市鳥類種群對直線和切線靠近的反應(yīng)相似,而農(nóng)村種群則對直線靠近反應(yīng)強烈得多。由此可以推斷作為被捕食者的城市小型鳥類已經(jīng)在一定程度上適應(yīng)了人類干擾,降低了監(jiān)測過程中的能量浪費,并分配更多的時間和能量用于覓食。Bókon等[58]對家麻雀(Passerdomesticus)行為特征的研究表明其個性的某些方面存在種群間差異,而這些方面中又有部分與城市化適應(yīng)相關(guān),并且食物懼新癥只出現(xiàn)在農(nóng)村種群中。說明城市家麻雀(Passerdomesticus)種群較農(nóng)村種群而言在覓食行為方面更具開拓性。

1.4 空間行為適應(yīng)

鳥類空間行為主要涉及棲息地選擇、領(lǐng)域行為以及候鳥遷徙[59]。

城市景觀以斑塊化和破碎化著稱。為數(shù)眾多的研究表明鳥類棲息地斑塊的面積對鳥類豐富度和多樣性具有決定性作用。因為更大面積的斑塊往往意味著更復(fù)雜多樣的景觀類型和棲息地多樣性,相對于小斑塊而言能夠更大程度滿足鳥類生存和繁殖需求,同時削弱來自周圍城市環(huán)境中各種干擾的效應(yīng)。所以經(jīng)驗證據(jù)表明,城市中許多鳥種都選擇在大型綠地斑塊中棲息和繁殖,特別是地區(qū)稀有種。然而,城市環(huán)境中的鳥類還必須應(yīng)對片段化和質(zhì)量退化的自然植被,它們的存活也很可能取決于諸如利用城市景觀基質(zhì)和/或在其中擴散的能力。Davis等[60]在對澳大利亞西部城市佩斯的國王公園的自然灌叢和9個鄰近郊區(qū)花園中鳥類出現(xiàn)頻率的研究中,通過記錄穿越一條分隔灌叢和花園的6車道主路的鳥種頻率和高度以評估鳥類的擴散能力,結(jié)果表明自然灌叢的鳥類物種豐富度比城市花園高(鳥種數(shù)30:17),其中的18種鳥與灌叢相關(guān)性更為強烈。且這18種鳥的 61% 從未在城市花園中記錄到。但18種鳥中只有4種 (家麻雀(Passerdomesticus),紅垂蜜鳥(Anthochaeracarunculata), 彩虹鸚鵡(Trichoglossushaematodushaematodus)和黑頭環(huán)頸鸚鵡(Barnardiuszonarius)) 是道路穿越事件的主角。由此可以看出大多數(shù)城市鳥種青睞自然棲息地斑塊,它們跨越斑塊間障礙的能力是有限的,而且即使有的鳥種完全具有跨越障礙的能力它們還是不情愿那樣做。

有關(guān)城市鳥類領(lǐng)域行為的研究屈指可數(shù),僅有的研究發(fā)現(xiàn)城市北美歌雀(Melospizamelodia)在遭遇人類時更大膽(bold),且它們的守衛(wèi)性攻擊更為強烈。這種大膽行為和守衛(wèi)性攻擊之間還具有相關(guān)性,這種整體相關(guān)性表明城市鳥類的大膽可能是行為綜合征的一部分[61]。

另一個有趣的鳥類空間行為便是空中聚群行為,研究結(jié)果表明捕食壓力越大,椋鳥傾向于聚集成更大更緊密的空中群體[62]。而該模式被認為可以降低被捕食的概率。研究還發(fā)現(xiàn)捕食壓力更低的棲息地捕食成功率更高?？偠灾?鳥類空中聚群模式不僅會受到捕食風險的影響,還可能會響應(yīng)受到直接攻擊的其他種群的行為[63]。

有關(guān)鳥類的遷徙問題中,城市化導致的城市熱島效應(yīng)會導致某些鳥類遷徙的停止,比如絲光椋鳥(Sturnussericeus)[64]和烏鶇(Turdusmerula)[65]。鳥類的部分遷徙還可能會促進鳥類的城市化,因為這類種群在存活率受益于冬季額外食物供給的同時還能避免遷徙過程中不可避免的顯著死亡率[66]帶來的適合度代價。而且城市種群的最初建立往往跟隨著種群數(shù)量的迅速增長[67- 68]。還有研究還表明部分遷徙種群可以維持很大程度的遺傳變異,遷徙門檻可能被諸如食物可獲得性之類的環(huán)境因子所更改[69- 70]。如果食物豐度的增加能夠支持越冬種群的建立,這將消除遷徙的適合度代價,并進一步增加種群數(shù)量。事實上,由于城市鳥類普遍具有較農(nóng)村同種鳥類更高的種群密度[71], 所以整體的種群大小應(yīng)該也是生物城市化的結(jié)果。遷徙行為所具有的數(shù)量遺傳基礎(chǔ)[72]使得鳥類種群可以在幾個世代內(nèi)由部分遷徙種(某些個體居留某些個體遷徙)轉(zhuǎn)變?yōu)榫恿粜头N,這已經(jīng)為選擇實驗所證實[73]。

上述鳴聲、繁殖、取食和空間等行為適應(yīng)就目前而言還很可能只是短期或長期的表型可塑性,城市景觀小尺度的空間異質(zhì)性看起來也預(yù)示著不同種群間形成生殖隔離的可能性會比較低,并且嚴重依賴于不同鳥種擴散能力的差異[48]。但是Leader 等[74]發(fā)現(xiàn)了一個以色列城市中兩種太陽鳥鳴聲的微地理變異,盡管這兩個種群之間的間隔距離很短。

1.5 人類對鳥類的態(tài)度對鳥類適應(yīng)城市環(huán)境的影響

人類可以通過修飾環(huán)境對野生動物產(chǎn)生間接影響,也可以通過與它們的相互接觸產(chǎn)生直接影響[75]。Clucas等[76]基于一系列城市化梯度研究了華盛頓西雅圖和德國柏林這兩個城市區(qū)域的人類對鳥類的態(tài)度和行為以判斷是否愛護(比如提供食物)和打擊(排斥)行為會直接影響鳥類行為。作者發(fā)現(xiàn)柏林市民比西雅圖市民有更多愛護鳥類的行為,而西雅圖市民則比柏林市民對鳥類有更多排斥行為。且這些差異還隨城市化梯度改變。與之協(xié)同的是鳥類的驚飛距離隨著城市化程度的上升而縮短。然而,在西雅圖的農(nóng)村地區(qū),短嘴鴉(Corvusbrachyrhynchos)和紫翅椋鳥(Sturnusvulgaris)擁有較西雅圖的美洲紅胸鶇(Turdusmigratorius)、灰鴉(C.cornix)、家麻雀(Passerdomesticus)以及柏林農(nóng)村地區(qū)的紫翅椋鳥(Sturnusvulgaris)顯著更大的驚飛距離。而這一顯著差異恰恰與該地區(qū)人們對于鳥類的嚴重排斥行為相關(guān)。該研究結(jié)果表明,在鳥類適應(yīng)人類干擾這一過程中,人類對鳥類的態(tài)度能夠影響數(shù)種鳥的行為。

1.6 鳥類本身具有的學習能力對其適應(yīng)城市環(huán)境的影響

在動物表現(xiàn)出頻繁的行為創(chuàng)新和迅速的社會學習能力的同時,新行為以更快的速度在不同種群間傳播,這很可能會提升自然選擇頻率以及物種形成速度,正如Wilson[77]在他的行為驅(qū)動假說中指出的那樣。Bouchard等[78]通過對野外捕捉的鴿子(Columba)的創(chuàng)新性和社會學習能力的種內(nèi)變異的研究發(fā)現(xiàn)：42個研究對象的創(chuàng)新性表現(xiàn)和社會學習能力表現(xiàn)之間具有正相關(guān)性。該相關(guān)性在除去新奇恐懼癥的影響后仍顯著。自由飛翔的城市鴿群可以利用該研究中被捕捉的鳥類使用的方法解決創(chuàng)新性的食物尋找問題,證明這在它們的自然能力范圍內(nèi)。結(jié)合前人的比較研究綜合考慮,認為鳥類的創(chuàng)新能力和社會學習能力是呈正相關(guān)的,而非一種權(quán)衡。

總而言之,維持動物行為多樣性具有很高的的理論和實際保護價值。然而在動物保護和管理措施制訂過程中,獨一無二的動物行為方式和生活史特征并未得到認真對待[79]。城市化產(chǎn)生了對于野生動物而言與自然棲息地相比選擇壓力具有極大差異的全新環(huán)境,迫使鳥類發(fā)生一系列適應(yīng)城市生活的改變,比如行為學變化。行為特征往往在不同個體間持續(xù)變化,而這些所謂的個性特征是可以相互聯(lián)系的,并構(gòu)成行為綜合征。Bókony等[80]對不同城市化梯度上家麻雀(Passerdomesticus)的研究發(fā)現(xiàn)城市化和/或其他種群水平的棲息地差異不僅可能會影響鳥類個性表達,還有可能會改變個體間個性的可變性以及這些可變性之間的聯(lián)系,最終改變行為綜合征的結(jié)構(gòu)。

2 生理學

2.1 形態(tài)大小適應(yīng)

多數(shù)研究報道了城市環(huán)境中包括鳥類在內(nèi)的動物體型更小,也有少數(shù)研究發(fā)現(xiàn)城市種群體型更大[5]。總的來說,動物隨城市化發(fā)生的體型大小變化是物種或性別特異性的[81- 82],沒有普遍規(guī)律。大尺度上動物隨著城市化發(fā)展而發(fā)生的體型大小變化的主要機制有熱動力學機制[83]、生理學機制[84]和權(quán)衡假說機制[85]。前兩者可以解釋城市環(huán)境中的種群擁有較小體型,后者可以解釋鳥類在城市環(huán)境中體型變大或變小,并且主要依賴于食物供給解釋該現(xiàn)象。但是對于家麻雀(Passerdomesticus)的一項研究表明,在不受食物限制的完全相同條件下喂養(yǎng),城市中的個體體型要小些[86]。

以上機制可以在很大程度上解釋大尺度的動物體型大小變化。而對城鄉(xiāng)間鳥類體型大小差異更具解釋力的則是另外的補充機制。首先,由于城市環(huán)境中往往具有更高的某些特定捕食者(比如家貓)密度[87],因此體型較小的鳥類更容易逃避捕食。其次,體型大小往往具有高度遺傳性[88],因此城市環(huán)境中的孤立種群很可能只是發(fā)源親本個體基因所代表的特征的隨機組合。最后,體型大小往往與個體質(zhì)量密切相關(guān),因此,由于種內(nèi)競爭很可能低質(zhì)量的城市棲息地聚集著個體質(zhì)量較差—體型較小的個體。研究者對于中美綠蚊霸鹟(Empidonaxvirescens)的研究發(fā)現(xiàn)城市種群較農(nóng)村種群個體密度和繁殖成功率都更低[89],為該機制提供了有力支持。

還有研究發(fā)現(xiàn)雞鷹(A.cooperii)的形態(tài)學差異部分而言是地理隔離的結(jié)果,因為不同研究區(qū)的食物組成、遷徙行為以及嵌套棲息地的結(jié)構(gòu)特征依各種景觀類型而異[90]。

2.2 壓力激素水平適應(yīng)

鳥類面臨環(huán)境壓力時會表現(xiàn)出動脈血壓、血糖濃度、呼吸頻率、肌肉緊張度以及腎上腺皮質(zhì)激素分泌量的增加等壓力綜合癥[91]。而城市鳥類種群對于人類的敏感度普遍更低[92- 94],反映了城市鳥類種群對人類干擾的耐受性,而這種耐受性的獲得又被認為源自城市鳥類種群較其他非城市種群體內(nèi)更低的腎上腺酮水平[95- 96]。腎上腺酮是脊椎動物碳水化合物、脂類以及蛋白質(zhì)代謝的重要調(diào)節(jié)因子,皮質(zhì)酮可通過促進糖原異生作用將外周組織中的蛋白質(zhì)轉(zhuǎn)化為糖類物質(zhì)而使動物獲得所需能量,因此長期高水平的皮質(zhì)酮可引起動物身體消瘦,體質(zhì)水平下降[97- 98],腎上腺皮質(zhì)激素的增加所導致血液中各種白細胞的比例變化可通過引起免疫能力下降最終導致鳥類體重減輕[99- 102]。有研究對北京市家麻雀(Passerdomesticus)的基礎(chǔ)皮質(zhì)酮水平沿城市化梯度的變化研究發(fā)現(xiàn)它們體內(nèi)的基礎(chǔ)皮質(zhì)酮水平與城市化水平正相關(guān)[103],而張淑萍和鄭光美[90]又發(fā)現(xiàn)北京市區(qū)家麻雀(Passerdomesticus)體質(zhì)量較郊區(qū)的輕,因此他們看起來是互為證據(jù)支持的。烏鶇(EurasianThrush)體內(nèi)更低的腎上腺酮水平經(jīng)研究認為受到基因調(diào)控,低水平的腎上腺酮使得城市烏鶇種群具有更短的驚飛距離[98],反映了城市烏鶇(EurasianThrush)對人類干擾的適應(yīng)性,并且這種適應(yīng)性已經(jīng)上升到進化層次,盡管早期的發(fā)育影響不能忽視[104]。腎上腺酮水平偏低的誘發(fā)機制還有很多,比如城市環(huán)境中額外食物的提供導致城市鳥類種群捕食壓力降低[105]。但城市鳥類體內(nèi)壓力相關(guān)激素水平的改變并非一成不變的,在某些鳥種中,城鄉(xiāng)種群間基本腎上腺酮水平?jīng)]有顯著差異[106]。上述研究結(jié)果一方面反映了城市化所帶來的鳥類生存資源的短缺和各類干擾因素的增加已導致某些城市鳥類種群表現(xiàn)出壓力綜合癥[91],另一方面,城市鳥類種群或許正是通過這些應(yīng)激性反應(yīng)體現(xiàn)表型可塑性并發(fā)生進化水平的改變,最終在一定程度上實現(xiàn)對食物和棲息地資源短缺、種內(nèi)個體競爭加劇等城市環(huán)境壓力[99]的適應(yīng)。

3 基因結(jié)構(gòu)水平上的適應(yīng)

鳥類對城市化的適應(yīng)是否已經(jīng)上升到基因結(jié)構(gòu)水平在越來越多的研究結(jié)果面前變得日益明朗。Garroway等[107]通過對完全適應(yīng)了城市環(huán)境的烏鶇(Turdusmerula)的基因結(jié)構(gòu)分析發(fā)現(xiàn)與SERT共同存在的增強子微衛(wèi)星DNA的一致變異,而SERT基因被認為與傷害避免和干擾容忍存在假定相關(guān)關(guān)系。該研究結(jié)果是城鄉(xiāng)鳥類間行為差異具有基因基礎(chǔ)的首批證據(jù)之一,該結(jié)果還暗示著城市環(huán)境在某些條件下會產(chǎn)生同質(zhì)化的選擇壓力。Miranda等[108]對城鄉(xiāng)烏鶇(Turdusmerula)的行為和個性研究發(fā)現(xiàn),烏鶇嗜新癥和新奇恐懼癥具有輕度相關(guān)性,且即使跨越一年時間仍具重復(fù)性,暗示穩(wěn)定的個體行為策略,作者進而推斷這種個性間的內(nèi)源性差異很可能是微進化改變的結(jié)果,盡管并不能完全排除早期發(fā)育的影響。更進一步,Marzluff[109]試圖提供一個用以了解城市環(huán)境中的進化機制同時提取能夠使得鳥類進化出新特征的關(guān)鍵特征的理論框架。作者以微進化為起點,通過考慮文化特征的進化將問題拓展到基因?qū)哟?并認為基因和文化方面可遺傳特征的廣泛性暗示鳥類還有許多其他為適應(yīng)城市化而產(chǎn)生的進化,而且城市環(huán)境的獨一無二以及城市鳥類種群大小和孤立性會影響基因型和表型可變性以及兩者之間的相互作用?；诔鞘协h(huán)境中人類與鳥類的密切關(guān)系,共進化是有可能發(fā)生的。比如人類和烏鴉(Corvus)的文化共進化就廣泛發(fā)生在美洲、歐洲和亞洲城市[109]。作者最終總結(jié)得出的使得城市鳥類的當代進化成為可能一系列特征包括：種群數(shù)量巨大、社會性和創(chuàng)新性、對人類的探索、表型可塑性、高年繁殖率、世代時間短、環(huán)境獨特性以及種群孤立性。

城市鳥類種群可以源于本地的自然種轉(zhuǎn)變?yōu)槌鞘蟹N,也可以通過鄰近城市種群的鳥類殖民形式發(fā)展形成。影響城市鳥類群落基因多樣性的因素主要有奠基者效應(yīng)、擴散能力大小以及基因組結(jié)構(gòu)中是否包含用于適應(yīng)城市環(huán)境的組分[5]。城市鳥類個體有限的擴散能力還會進一步減少基因流和促進分化[5]。研究已經(jīng)證實,某些鳥類物種的城市種群相對農(nóng)村同種鳥的種群而言會不那么愛活動[110]。隨著全球城市化進程的發(fā)展,越來越多的城市環(huán)境和城市鳥類種群將被穩(wěn)定確立,并最終達到進化水平上的適應(yīng)。

4 總結(jié)

達爾文的進化論告訴人們,無論是鳥類還是其它城市生態(tài)系統(tǒng)的生物類群在城市環(huán)境條件下同在自然環(huán)境中一樣,都必須遵從物競天擇,適者生存的自然法則。種種跡象表明,某些鳥類是可以通過各種形式適應(yīng)城市環(huán)境的。城市化過程中伴隨著的各種問題有如自然環(huán)境中各種各樣的自然選擇機制促使城市鳥類發(fā)生各種行為學和生理學上的適應(yīng)性改變,最終實現(xiàn)基因結(jié)構(gòu)水平上的適應(yīng)。

還應(yīng)當注意到,目前為止世界范圍內(nèi)的城市適應(yīng)種只有諸如樹麻雀(Passermontanus)和烏鶇(Turdusmerula)等少數(shù)幾種,通過生態(tài)位競爭驅(qū)動種內(nèi)生態(tài)位分化[111],進而導致物種分化的情況目前只能發(fā)生在這少數(shù)幾個城市適應(yīng)種的高密度種群中。因此,可能性更高的情況應(yīng)該是更多其他可能適應(yīng)城市環(huán)境的鳥種在適應(yīng)城市化過程中發(fā)生的行為、生理和基因組結(jié)構(gòu)變化。

有研究總結(jié)出適應(yīng)城市環(huán)境的鳥種普遍具有的特征是：覓食范圍大、擴散傾向大、高水平的覓食創(chuàng)新(獲得食物方法的創(chuàng)新)、人類靠近時驚飛距離較短、以高年度繁殖力和成體存活率為特征的生活史[112]。

綜述全文,認為城市適應(yīng)種或可能出現(xiàn)的未來城市新鳥種(包括亞種)具有的典型特征主要有以下方面：

(1)行為學特征：鳴聲頻率、頻次高,響度大,鳴叫高峰時段與上下班交通高峰期錯開；避免在干擾嚴重的位點繁殖,巢位點高,在優(yōu)良繁殖位點的巢密度也高,并能廣泛利用人造建筑筑巢；能充分利用城市食物資源；捕食者(猛禽)會減少攻擊次數(shù),小型鳥類會減少監(jiān)測捕食者的能量消耗；青睞較大的自然棲息地斑塊,遷徙習性會有所改變,但依不同鳥種而異；行為學特征有地區(qū)差異。

(2)生理學特征：體型較農(nóng)村或自然環(huán)境中同種個體偏小,但不同鳥種差別程度不同,少數(shù)鳥種還會偏大；多數(shù)鳥種擁有較農(nóng)村或自然環(huán)境中同種個體更低的腎上腺酮水平,對人類干擾的耐受程度高。

(3)基因組學特征：相對農(nóng)村或自然環(huán)境中同種鳥類種群而言更易發(fā)生基因突變,且這種突變具有種間同質(zhì)性。

5 展望

城市鳥類生態(tài)學研究方興未艾,鳥類對城市化的適應(yīng)研究前景廣闊。通過總結(jié)前人研究,提出以下幾點建議：

(1)研究證實,鳥類在所有動物分類群中具有最發(fā)達的視覺系統(tǒng)[113],鳥類五彩繽紛的羽毛在性別選擇中的作用依賴于此。由此可見非聲學通訊系統(tǒng)對于鳥類進行個體間交流的重要性。因此建議研究者對城鄉(xiāng)間鳥類非聲學通訊系統(tǒng)進化水平上的差異進行研究。

(2)基于分子生物學原理,動物體細胞基因組相應(yīng)組分通過轉(zhuǎn)錄和翻譯并通過一系列翻譯后修飾最終得到包括腎上腺酮分子在內(nèi)的各類生理學關(guān)鍵分子,基因組學的變化并不一定是目標分子本身編碼基因結(jié)構(gòu)的改變,也有可能是相關(guān)表達元件,比如增強子和抑制子等基因序列的改變[114]。無論如何,鳥類適應(yīng)城市化過程中生理學上的改變由基因組結(jié)構(gòu)的改變決定,而生理學上的改變又可以通過蛋白質(zhì)表達過程中的反饋抑制等機制影響基因結(jié)構(gòu)的變化及其改變的速度[114]。另一方面,在適應(yīng)城市化過程中,鳥類基因組結(jié)構(gòu)的改變通過生理學上的改變最終影響和改變了城市鳥類行為綜合征,而一旦鳥類發(fā)生行為學上的某些適應(yīng)性變化,比如繁殖行為的變化,則不可避免地通過后代繁殖過程中的一系列自然選擇機制影響城市鳥類種群基因結(jié)構(gòu)和基因多樣性。這在一定程度上解釋了鳥類適應(yīng)城市化過程中的行為學、生理學和基因組學方面的改變之間的相互關(guān)系,但是仍有許多方面值得深入研究,比如生理學和行為學上的改變?nèi)绾畏答佊绊懟蚪M結(jié)構(gòu)的改變？行為學上的改變又如何影響生理學指標？這些問題涉及到許多分子生物學知識,因此建議通過交叉學科研究進一步闡明行為學、生理學和基因組學適應(yīng)之間的相互關(guān)系。

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Adaptation of birds to urbanization

XIE Shilin1,2, CAO Lei2, LU Fei2, OUYANG Zhiyun2,*

1UniversityofScienceandTechnologyofChina,Hefei230026,China2StateKeyLaboratoryofUrbanandRegionalEcology,ResearchCenterforEco-environmentalScience,ChineseAcademyofSciences,Beijing100085,China

Urban ecosystems represent complex arrangements that are dominated by human beings. As a result, current rates of rapid urbanization will impose wide selection pressure on any group of animals, especially birds. The present review summarized the latest studies on ways in which avian species in urban neighborhoods adapt to urbanization as manifested by their behavior, physiological indices, and the population genetic structure. Based on the quantitative effects of inheritance, we suggested that the adaptation of some bird species to urban environments has risen to levels of evolution. Furthermore, we discussed the possibility of the appearance of new urbanization-induced avian species. We also suggest new perspectives for research on the adaptation of birds to urbanization.

urbanization; avian adaptation; ethology; physiology; genetic structure

城市與區(qū)域生態(tài)國家重點實驗室自主項目(SKLURE2008- 1)

2015- 01- 21;

日期:2016- 03- 03

10.5846/stxb201501210175

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zyouyang@rcees.ac.cn

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