廖芝衡,余克服,王英輝

1 廣西大學(xué)珊瑚礁研究中心,南寧 530004 2 廣西大學(xué)海洋學(xué)院,南寧 530004 3 廣西大學(xué)林學(xué)院,南寧 530004 4 中國科學(xué)院南海海洋研究所,廣州 510301

大型海藻在珊瑚礁退化過程中的作用

廖芝衡1,2,3,余克服1,2,4,*,王英輝1,2

1 廣西大學(xué)珊瑚礁研究中心,南寧 530004 2 廣西大學(xué)海洋學(xué)院,南寧 530004 3 廣西大學(xué)林學(xué)院,南寧 530004 4 中國科學(xué)院南海海洋研究所,廣州 510301

隨著全球范圍珊瑚礁的退化,大型海藻在珊瑚礁區(qū)的覆蓋度呈增多的趨勢。大型海藻的大量生長,妨礙了珊瑚的生長、繁殖、恢復(fù)等過程。概括起來,大型海藻對珊瑚生長、繁殖及恢復(fù)過程所產(chǎn)生的不利影響主要包括：(1)大型海藻通過與珊瑚競爭空間和光照而影響珊瑚生長；(2)大型海藻與珊瑚直接接觸時(shí),通過摩擦作用及釋放化感物質(zhì)而影響珊瑚生長；(3)大型海藻的大量生長打破了珊瑚與海藻的競爭平衡,珊瑚為應(yīng)對大型海藻的入侵而把用于生長和繁殖的能量轉(zhuǎn)移到組織修復(fù)與防御上,進(jìn)而造成珊瑚繁殖能量的減少；(4)大型海藻通過影響珊瑚幼蟲的附著及附著后的存活率,而阻礙珊瑚群落的發(fā)展；(5)海藻還能通過富集沉積物、釋放病原體及擾亂珊瑚共生微生物的生長等而間接影響珊瑚生長。明確的競爭機(jī)制有利于研究海藻與珊瑚的相互作用過程。在總結(jié)前人對海藻與珊瑚的競爭機(jī)制研究的基礎(chǔ)上,把兩者的競爭機(jī)制劃分成物理機(jī)制、化學(xué)機(jī)制、微生物機(jī)制三大類,物理機(jī)制是研究得比較透徹的競爭機(jī)制,而化學(xué)機(jī)制與微生物機(jī)制則需要更深入的研究,是當(dāng)前研究的熱點(diǎn)。目前,我國對珊瑚礁中底棲海藻與珊瑚的相互作用研究甚少；鑒于此,對底棲海藻功能群的劃分類型以及三大類型底棲海藻對珊瑚的作用特點(diǎn)做了簡要介紹,并對珊瑚礁退化的現(xiàn)狀和退化珊瑚礁區(qū)內(nèi)海藻的表現(xiàn)做了概述。在此基礎(chǔ)上,再綜述國外關(guān)于大型海藻對珊瑚的影響研究進(jìn)展,指出我國應(yīng)該加強(qiáng)對南海珊瑚礁區(qū)大型海藻的種類分布及豐富度等的調(diào)查,評價(jià)大型海藻對南海珊瑚礁的影響現(xiàn)狀;并結(jié)合生理學(xué)、分子生物學(xué)技術(shù)和生態(tài)學(xué)研究手段,在細(xì)胞與分子水平上探索海藻對珊瑚的影響機(jī)制,以期為珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)提供參考。

珊瑚；海藻；大型海藻；珊瑚礁退化；競爭機(jī)制

熱帶珊瑚礁擁有豐富的生物多樣性和極高的初級(jí)生產(chǎn)力,主要以造礁珊瑚支撐礁區(qū)復(fù)雜的生態(tài)結(jié)構(gòu)[1]。珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)為人類社會(huì)提供了大量的資源服務(wù),如食物供給、旅游開發(fā)、藥材及海岸帶防護(hù)等[2]。然而近幾十年來,由于人類活動(dòng)的影響和自然環(huán)境的變化,世界范圍內(nèi)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)大幅度地退化,活珊瑚覆蓋度急劇下降,而礁區(qū)大型海藻的覆蓋度和生物量則呈現(xiàn)快速增加的趨勢[3]。珊瑚礁的退化嚴(yán)重影響了礁棲生物的生境及其生物多樣性[4]。

珊瑚礁的退化一方面表現(xiàn)為活珊瑚覆蓋度的下降,另一方面表現(xiàn)為礁區(qū)大型海藻覆蓋度的增加。這種由造礁珊瑚占主導(dǎo)轉(zhuǎn)變成海藻占主導(dǎo)的過程,稱之為生態(tài)相變(phase shifs)[5]。珊瑚與海藻在珊瑚礁中互為消長的競爭關(guān)系,對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和組成有重要影響。然而,關(guān)于珊瑚礁中海藻與珊瑚的動(dòng)態(tài)變化關(guān)系仍然缺乏直接的實(shí)驗(yàn)證據(jù)支撐,得到的多數(shù)證據(jù)只是相關(guān)的或者間接的[6]。海藻的大量生長是否就是珊瑚覆蓋度下降的直接原因目前尚沒有定論[7]；但是,海藻的大量生長占據(jù)了珊瑚的生長空間、影響了珊瑚共生蟲黃藻的光合作用卻是不爭的事實(shí)[8]。目前,我國對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的研究多集中在珊瑚本身,對大型海藻的生態(tài)作用關(guān)注甚少。因此，本文綜述國外關(guān)于大型海藻對珊瑚礁的影響研究成果,希望為我國珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的研究提供相關(guān)依據(jù)。

1 珊瑚礁中的海藻

大型海藻的種類繁多,至少包含綠藻門、紅藻門、褐藻門及藍(lán)藻門這4個(gè)門的藻類[9]。礁區(qū)內(nèi)的底棲海藻通常是按照功能群來劃分的,包括皮殼狀珊瑚藻(Crustose Coralline Algae)、草皮海藻(Turf Algae)和大型海藻(Macroalgae),每一種功能群都包含著不同種類的海藻[10]。關(guān)于底棲海藻功能群類型的劃分,不同的學(xué)者有不同的劃分類型。Steneck等[11]依據(jù)腹足類動(dòng)物對大型海藻取食性把大型海藻劃成7種功能群類型,即絲狀海藻(Filamentous Algae)、葉狀海藻(Foliose Algae)、具皮層葉狀海藻(Corticated Foliose Algae)、具皮層大型海藻(Corticated Macrophyte)、革質(zhì)大型海藻(Leathery Macrophyte)、鉸接鈣化藻(Articulated Calcareous Algae)、皮殼狀海藻(Crustose Algae)。在此基礎(chǔ)上,Littler等[12]依據(jù)大型海藻的養(yǎng)分吸收率、生產(chǎn)力和抗食能力等把大型海藻分成六種不同的功能群類型。

海藻是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分,為珊瑚礁區(qū)提供了關(guān)鍵的生態(tài)學(xué)功能,如穩(wěn)定珊瑚礁的結(jié)構(gòu)、參與熱帶海域沙灘形成、礁區(qū)營養(yǎng)鹽的保持和循環(huán)、產(chǎn)生初級(jí)生產(chǎn)力和提供攝食等[13]。皮殼狀珊瑚藻,包括鉸接鈣化藻和具殼海藻,通常被認(rèn)為與珊瑚礁的健康狀況有關(guān),對珊瑚是有利的；珊瑚藻在促進(jìn)珊瑚蟲的附著和存活方面起到重要作用[14]。珊瑚礁區(qū)內(nèi)只有大型海藻和草皮海藻對珊瑚產(chǎn)生不利影響[15]。草皮海藻是短絲狀海藻、大型海藻幼體和藍(lán)藻的異質(zhì)集合體[16]。草皮海藻對珊瑚的影響大多數(shù)都是負(fù)面的,對毗鄰珊瑚組織的完整性、生理機(jī)能和繁殖能力都有不利影響[16- 17]。此外,草皮海藻對珊瑚幼蟲的附著以及存活也有影響[18]。然而大型海藻包含有葉狀海藻、具皮層葉狀海藻、具皮層大型海藻、革質(zhì)大型海藻等功能群類型的海藻。多數(shù)大型海藻都會(huì)抑制珊瑚的生長,會(huì)降低珊瑚的生長率及其共生蟲黃藻的光合效率,引起珊瑚白化[8]；大型海藻與珊瑚競爭時(shí),還會(huì)導(dǎo)致珊瑚繁殖能力的下降[18]；另外,大型海藻對退化珊瑚群落的恢復(fù)也有影響[19]。然而大型海藻并不總是損害珊瑚,某些大型海藻對珊瑚的遮蔽作用還能使珊瑚避免白化,季節(jié)性生長的大型海藻對珊瑚組織也沒有明顯的損害作用[20]。本文主要講述珊瑚礁區(qū)的大型海藻對珊瑚產(chǎn)生的負(fù)面作用過程,并簡要介紹海藻與珊瑚的3種常見競爭機(jī)制。

2 珊瑚礁退化概況

在2008年,Wilkinson對全球珊瑚礁的健康狀況做出了評估,認(rèn)為全球珊瑚礁減少了19%,處于緊急狀態(tài)的珊瑚礁為15%,20%的珊瑚礁正受到威脅,僅有46%的珊瑚礁相對健康[21]。McClanahan 等[22]對位于中美洲東北部伯利茲的一個(gè)環(huán)礁觀測了25年后發(fā)現(xiàn)環(huán)礁內(nèi)的石珊瑚覆蓋度減少了75%,其中鹿角珊瑚的覆蓋度減少了99%。即便是受人類活動(dòng)影響較小的澳大利亞大堡礁,在1986—2004年間活珊瑚覆蓋度也減少了22%—28%[23]。趙美霞等[24]對海南三亞鹿回頭的珊瑚礁調(diào)查發(fā)現(xiàn),礁區(qū)活珊瑚覆蓋度從20世紀(jì)五六十年代的80%—90%下降到2006年的12.16%。更大尺度上的調(diào)查研究也表明世界范圍內(nèi)的珊瑚礁正處于退化過程。Bruno 等[25]在2003年對印度-太平洋的390個(gè)珊瑚礁進(jìn)行調(diào)查發(fā)現(xiàn)：珊瑚的平均覆蓋度只有22.1%,只有2%的珊瑚礁中的活珊瑚覆蓋度超過60%。對大多數(shù)珊瑚礁的長期動(dòng)態(tài)變化的研究都表明,世界范圍內(nèi)的珊瑚礁正處于退化狀態(tài),但不同區(qū)域的珊瑚礁退化程度有所差別[22- 23]。

近幾十年來,全球范圍內(nèi)的珊瑚礁普遍發(fā)生了退化現(xiàn)象[26]。導(dǎo)致珊瑚礁退化的因素是錯(cuò)綜復(fù)雜的,包括海水溫度升高[27]、過度捕撈和海水富營養(yǎng)化[28]、熱帶風(fēng)暴損害、珊瑚疾病[29]等。雖然許多的研究者對珊瑚礁做了很好的研究,但是仍然不能充分地確認(rèn)導(dǎo)致珊瑚礁退化的真正原因[30]。

3 大型海藻在珊瑚礁退化中的表現(xiàn)

在礁區(qū)內(nèi),對生存空間的競爭是構(gòu)建珊瑚礁群落的主要作用[31]；而底棲海藻與石珊瑚之間的競爭,在整個(gè)珊瑚礁中處于基礎(chǔ)地位,特別是在由造礁珊瑚占主導(dǎo)轉(zhuǎn)變成由大型海藻占優(yōu)勢的生態(tài)相變過程中[6]。退化珊瑚礁中,珊瑚原有的生存空間通常會(huì)被海藻所占據(jù)[32]。Nugues 等[33]在1979—2006年間對庫拉索島珊瑚礁區(qū)匍扇藻(Lobophoravariegate)的觀測發(fā)現(xiàn),其覆蓋度由1998年的1%—5%,增加到2006年的18%—25%。在嚴(yán)重退化的珊瑚礁內(nèi),大型海藻覆蓋度增加的現(xiàn)象尤為明顯。如在中美洲東北部伯利茲的一個(gè)環(huán)礁內(nèi),石珊瑚的覆蓋度在25年內(nèi)減少了75%,而大型海藻的覆蓋度卻從原來的20%增加到80%[22]。在退化的珊瑚礁內(nèi),大型海藻的覆蓋度通常都會(huì)大幅度地增加,因此，這也是評價(jià)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)健康狀況的重要指標(biāo)之一[33]。

目前還沒有實(shí)驗(yàn)?zāi)茏C明大型海藻在珊瑚群落上的大量生長是兩者競爭的結(jié)果。大型海藻不能在占據(jù)珊瑚礁之前就引起珊瑚的大量死亡[34]；大型海藻的大量生長似乎是珊瑚受到外界干擾(如白化、風(fēng)暴損害等)而死亡之后的結(jié)果[35]。Diaz-Pulido 等[36]在觀測中島、中途島和巴倫島礁坡的珊瑚和大型海藻的覆蓋度動(dòng)態(tài)變化過程發(fā)現(xiàn),珊瑚的白化先于匍扇藻的大量生長,大型海藻的過度生長只發(fā)生在白化或者死亡的珊瑚上。珊瑚礁區(qū)大型海藻的普遍增多,也可能是礁區(qū)富營養(yǎng)化所導(dǎo)致的[37]。目前,大型海藻的增加是否就是珊瑚覆蓋度下降的直接原因尚沒有定論[7]；但清楚的是,大型海藻在珊瑚礁的定植會(huì)影響珊瑚的生長和共生蟲黃藻的光合作用[8]、引起珊瑚組織的損傷與降低珊瑚的繁殖能力[38]、以及抑制珊瑚群落的恢復(fù)等[19]。

4 大型海藻對珊瑚的直接影響

4.1 競爭空間與光照

大型海藻在礁區(qū)的大量生長,通常是發(fā)生在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)受到干擾之后,并優(yōu)先搶占礁區(qū)的生存空間而抑制珊瑚的恢復(fù)定植[6]。能形成遮蔽作用而抑制珊瑚對空間的需求的大型海藻主要是葉狀海藻、革質(zhì)大型海藻等[20]。除了遮蔽作用,一些絲狀的草皮海藻和貼壁生長的殼狀、片狀海藻還會(huì)導(dǎo)致珊瑚窒息而死亡[39]。某些大型海藻聚集形成的冠層起遮光作用,會(huì)減弱冠層下的珊瑚體內(nèi)蟲黃藻的光合作用,進(jìn)而影響珊瑚的生長率[40]。Buckley 等[41]發(fā)現(xiàn)芥末濱珊瑚(Poritesastreoides)的RNA/DNA的比率隨光照的減弱而減小,暗示低光照條件會(huì)導(dǎo)致珊瑚生長率的減小。然而,也有學(xué)者發(fā)現(xiàn)某些大型海藻的遮蔽作用對珊瑚的影響是相對比較小的,甚至能使珊瑚免受高溫白化[20]?？傊?大型海藻確實(shí)與珊瑚競爭空間與光照,特別是在礁區(qū)受到干擾之后；大型海藻過量生長而占據(jù)礁區(qū)生存空間,在一定程度上影響了珊瑚的生長[8]。

4.2 大型海藻與珊瑚的接觸影響

大型海藻與珊瑚直接接觸時(shí),主要通過摩擦作用(Abrasion)和化感作用(Allelopathy)對珊瑚的生長造成影響[42]。珊瑚礁區(qū)內(nèi)大型海藻的生長,不可避免地與珊瑚發(fā)生接觸。已有實(shí)驗(yàn)證明,某些大型海藻與珊瑚接觸會(huì)導(dǎo)致珊瑚生長率的降低,甚至白化和死亡。Lirman 等[40]通過實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn),芥末濱珊瑚在與大型海藻接觸處理后的生長率下降了10倍。此外,Titlyanov 等[8]發(fā)現(xiàn),澄黃濱珊瑚(Poriteslutea)與大型海藻Lyngbyabouillonii接觸后,澄黃濱珊瑚體內(nèi)蟲黃藻的光合作用Ⅱ階段的光化學(xué)效率(Fv/Fm)與葉綠素的濃度都顯著地減小,并引起珊瑚組織的損傷和白化。

4.2.1 摩擦作用

摩擦作用是大型海藻影響珊瑚的一種物理機(jī)制,會(huì)直接影響珊瑚的生長。礁區(qū)內(nèi)能對珊瑚造成摩擦損傷的海藻功能群類型主要是革質(zhì)大型海藻、具皮大型海藻以及具皮直立葉狀海藻[6]。River 等[43]在研究大型海藻Sargassumhystrix對指濱珊瑚(Poritesporites)的生長及珊瑚蟲的伸展的影響時(shí)發(fā)現(xiàn),珊瑚在有海藻存在時(shí),生長率下降了80%,而這種影響在隔離海藻時(shí)卻消失了；在用Sargassumhystrix與模擬海藻(塑料)接觸處理珊瑚時(shí),珊瑚生長率分別為80%和25%,珊瑚蟲的收縮率分別為97%和71%[43]。大型海藻通過摩擦作用刺激珊瑚蟲的收縮,影響了珊瑚蟲的攝食行為和鈣化作用,進(jìn)而抑制珊瑚的生長[6]。

4.2.2 化感作用

化感作用是海藻影響珊瑚的一種化學(xué)防御機(jī)制。藻類的化感作用是指藻類向環(huán)境中釋放化學(xué)物質(zhì)影響其它藻類或者其它生物生長的一種生態(tài)學(xué)、生理學(xué)現(xiàn)象[44]。能產(chǎn)生化感作用的大型海藻主要是絲狀海藻[6]；但最近的研究表明,多數(shù)種類的大型海藻都能通過化感作用損害珊瑚[42,45- 46]。Rasher 等[45]發(fā)現(xiàn)指濱珊瑚與多種海藻接觸培養(yǎng)20d后,珊瑚發(fā)生了顯著的白化現(xiàn)象；珊瑚與大型海藻中提取的可溶性磷脂培養(yǎng)24h后也發(fā)生了白化現(xiàn)象。大型海藻對珊瑚的化感作用具有一定的選擇性與專一性。Rasher 等[42]通過絲狀乳節(jié)藻(Galaxaurafilamentosa)、匍枝馬尾藻(Sargassumpolycystum)的提取物脅迫處理Poritescylindrica時(shí)發(fā)現(xiàn),絲狀乳節(jié)藻處理組產(chǎn)生高濃度的化感物質(zhì)而損傷珊瑚組織,而匍枝馬尾藻處理組對珊瑚無顯著影響。但是,目前關(guān)于大型海藻對珊瑚的化感作用機(jī)制和生理影響過程的研究還很缺乏[42]。

4.3 大型海藻對珊瑚繁殖的影響

珊瑚礁區(qū)內(nèi)的海藻與珊瑚是相互競爭的,當(dāng)競爭平衡被海藻的大量生長而打破時(shí),珊瑚為應(yīng)對海藻入侵造成的競爭損傷,把用于生長和繁殖的能量轉(zhuǎn)移到防御和修復(fù)損傷組織上,進(jìn)而造成珊瑚繁殖能量分配的減少而降低珊瑚的繁殖能力[47]。Rinkevich 等[48]認(rèn)為珊瑚的繁殖過程是一種高耗能的行為,任何消耗珊瑚儲(chǔ)存能量的外界壓力都會(huì)影響珊瑚的繁殖能力。大型海藻與珊瑚的相互競爭,無疑會(huì)造成珊瑚繁殖能量的損耗。所以,與珊瑚競爭的多數(shù)功能群類型的大型海藻都有可能會(huì)降低珊瑚的生殖力[18]。

大型海藻大量生長時(shí),通過物理和化學(xué)作用對珊瑚組織造成損傷,進(jìn)而減弱珊瑚群落的有性繁殖能力[18]。Tanner 等[47]發(fā)現(xiàn)鹿角珊瑚生境內(nèi)存在過量大型海藻時(shí),浮浪幼蟲的產(chǎn)量減少了50%。而Foster 等[49]在用網(wǎng)地藻屬的某些種(Dictyotaspp.)、匍扇藻和混合藻群分別與高星珊瑚(Montastraeaannularis)接觸處理時(shí)發(fā)現(xiàn),這些大型海藻都能使高星珊瑚卵的直徑減??；而在移除海藻后,高星珊瑚的每個(gè)生殖腺內(nèi)卵的數(shù)量與直徑以及生殖腺的數(shù)量都有所增加[49]。有性繁殖是珊瑚群落基因多樣性來源的重要的途徑,珊瑚卵的數(shù)量與質(zhì)量的下降,必然會(huì)降低浮浪幼蟲的數(shù)量與存活率,進(jìn)而影響珊瑚群落的多樣性與穩(wěn)定性[50]。

4.4 大型海藻對珊瑚群落恢復(fù)的影響

大型海藻對珊瑚群落恢復(fù)的抑制作用,是退化的珊瑚群落得以恢復(fù)的關(guān)鍵瓶頸[19]。珊瑚浮浪幼蟲成為固著幼體包括沉降與形變兩個(gè)階段,珊瑚浮浪幼蟲附著后的存活也是珊瑚群落成功恢復(fù)的必要條件。大型海藻對珊瑚補(bǔ)充的持續(xù)過程造成的不利影響,會(huì)影響到珊瑚個(gè)體的成功補(bǔ)充,進(jìn)而影響珊瑚群落的恢復(fù)[19]。

礁區(qū)內(nèi)阻礙珊瑚幼蟲附著的海藻功能群主要是皮質(zhì)大型海藻和革質(zhì)大型海藻[6]。Diaz-Pulido 等[51]通過檢測不同功能群的大型海藻對精巧扁腦珊瑚(Platygyradaedalea)浮浪幼蟲的附著影響發(fā)現(xiàn),8天后浮浪幼蟲在肉質(zhì)大型海藻處理組的附著率小于5%,而在皮殼狀珊瑚藻和草皮海藻處理組的附著率分別為30%和25%。Kuffner 等[52]在檢測鞘絲藻屬的某些種(Lyngbyaspp.)、網(wǎng)地藻屬的某些種(Dictyotaspp.)、匍扇藻和Laurenciapoiteaui等大型海藻對芥末濱珊瑚浮浪幼蟲附著的影響發(fā)現(xiàn),除了Laurenciapoiteaui外,其余的大型海藻都能抑制浮浪幼蟲的附著或使浮浪幼蟲產(chǎn)生回避行為。此外,Kuffner 等[53]在用同種海藻處理不同種的珊瑚浮浪幼蟲時(shí)發(fā)現(xiàn),巨大鞘絲藻(Lyngbyamajuscula)對風(fēng)信子鹿角珊瑚(Acroporahyacinthus)浮浪幼蟲的附著影響,大于其對鹿角杯形珊瑚(Pocilloporadamicornis)浮浪幼蟲的附著影響。大型海藻對珊瑚幼蟲補(bǔ)充恢復(fù)的影響依據(jù)兩者的種類而定,多數(shù)大型海藻都會(huì)阻礙浮浪幼蟲的附著,即便有合適的基質(zhì)存在[53]。

海水的水質(zhì)條件也能夠直接影響珊瑚幼蟲的存活與附著,對新補(bǔ)充的珊瑚個(gè)體存在潛在影響[54]。大型海藻能夠向水體中釋放出水溶性化學(xué)物質(zhì),海水中的化學(xué)物質(zhì)濃度過高時(shí),就會(huì)對珊瑚幼體的補(bǔ)充會(huì)產(chǎn)生影響[46]。Dixson 等[55]通過檢測多孔鹿角珊瑚(Acroporamillepora)、鼻形鹿角珊瑚(Acroporanasuta)、柔枝軸孔珊瑚(Acroporatenuis)的浮浪幼蟲對保護(hù)區(qū)(大型海藻覆蓋度為1%—2%,珊瑚覆蓋度為38%—56%)與非保護(hù)區(qū)(大型海藻覆蓋度為49%—91%,珊瑚覆蓋度為4%—16%)海水的偏好性,發(fā)現(xiàn)游向保護(hù)區(qū)的浮浪幼蟲數(shù)量是游向非保護(hù)區(qū)的6倍。然而,并非所有種類的海藻都對珊瑚群落恢復(fù)造成不利影響,珊瑚藻和某些鈣化藻通常認(rèn)為對珊瑚個(gè)體的補(bǔ)充有促進(jìn)的作用[56]。

4.5 大型海藻對珊瑚的其它影響

大型海藻除了直接影響珊瑚的生長,還通過間接的方式影響珊瑚的生長,如通過富集沉積物[57]、釋放病原體感染珊瑚或者造成珊瑚缺氧[58]。沉積物的存在對珊瑚的生長與附著都會(huì)產(chǎn)生負(fù)面影響,草皮海藻經(jīng)常會(huì)富集沉積物而影響珊瑚幼蟲的附著[57]。大型海藻也能通過擾亂健康珊瑚體內(nèi)共生微生物的正常功能,或者向鄰近珊瑚釋放出病原體,使珊瑚感染疾病[59]。此外,大型海藻還能通過釋放水溶性有機(jī)物(DOC),增加珊瑚附近微生物的活性,進(jìn)而造成低氧環(huán)境或引起珊瑚疾病[58]。

5 大型海藻與珊瑚的競爭機(jī)制

5.1 物理機(jī)制

大型海藻與珊瑚競爭的物理機(jī)制主要是指大型海藻通過物理方法直接或間接影響珊瑚的生長、恢復(fù)的過程,物理機(jī)制是最初研究大型海藻與珊瑚相互競爭的關(guān)注點(diǎn),是研究得比較透徹的一種機(jī)制[6]。大型海藻與珊瑚競爭的物理機(jī)制主要包括：大型海藻過度生長導(dǎo)致的覆蓋作用、大型海藻的冠層形成的遮蔽作用、大型海藻對珊瑚造成的擦傷作用、以及大型海藻對空間的優(yōu)先搶占等[6]。大型海藻在珊瑚表面的覆蓋作用通常會(huì)造成珊瑚的窒息死亡[39],遮蔽作用則通過降低光照強(qiáng)度而影響珊瑚生長[20],擦傷作用是由于柔軟的大型海藻在海流作用下抽打在珊瑚表面造成的直接傷害[6]；大型海藻對空間的優(yōu)先搶占作用通常表現(xiàn)在珊瑚群落受到干擾后,一些快速生長的大型海藻能阻礙受干擾珊瑚群落的恢復(fù)[19]。

關(guān)于各種功能群類型的大型海藻與不同生活型的珊瑚的可能競爭機(jī)制類型(主要是物理機(jī)制),McCook等[6]已經(jīng)做了詳細(xì)的匯總,見表1。從表1中可以看出,兩者的競爭機(jī)制類型與大型海藻的功能群類型和珊瑚的生活型有很大的相關(guān)性[5],但是兩者的競爭機(jī)制類型更加取決于海藻的性質(zhì)[6]。表1中,幾乎所有類型的海藻功能群對珊瑚都有過度生長的作用；產(chǎn)生化學(xué)作用的主要是絲狀海藻,但是現(xiàn)在很多的研究都表明,對珊瑚起化學(xué)作用的不止是絲狀海藻[42,45]；對珊瑚起遮蔽作用的多數(shù)都是革質(zhì)大型海藻,但也有研究認(rèn)為葉狀的大型海藻對珊瑚也起到遮蔽作用[20]；對珊瑚起擦傷作用的海藻多數(shù)為具皮或革質(zhì)的大型海藻；海藻對珊瑚新個(gè)體的影響是比較敏感的,各種競爭機(jī)制都有可能阻礙珊瑚新個(gè)體的生長。

表1 大型海藻影響珊瑚生長的競爭機(jī)制(依據(jù)大型海藻的功能群和珊瑚的生活型進(jìn)行分類)[6]

Table 1 The competitive mechanisms of macroalgae affecets corals(Matrix of mechanisms by macroalgae functional groups and coral life forms)[6]

大型海藻功能群Macroalgaefunctionalgroups珊瑚生活型Corallifeforms分枝狀Branching指狀Digitate平板狀Tabulate包殼狀Encrusting葉狀Foliose塊狀Massive蘑菇狀Mushroom新個(gè)體Recruits絲狀海藻Filamentousalgae—O；C?—O；C—O；C—O；C—O；C—O；C——OS；A；C葉狀海藻Foliosealgae—O—O—OO—O——O—OO；S；P—具皮直立葉狀海藻Uprightcorticatedfoliosealgae—O；A—O；A—OO—OAOA—O；AO；S；P—具皮蔓生葉狀海藻CreepingcorticatedfoliosealgaeO——O—O?O?—O——O—OO；S；P—具皮大型藻Corticatedmacrophytes—O；A—A—AAOAOAOAOO；A；P/R—革質(zhì)大型藻LeatherymacrophytesSO；AS?AS?A?S?；AO?S?；AS?；A?O?S?—R；A鉸接鈣化藻Articulatedcalcareousalgae—O—O—OO——O—O—OO；S；P皮殼狀海藻CrustosealgaeOS—O—OO——O—O—OO；Sl—

每個(gè)單元有兩行,第一行的競爭機(jī)制是可能的或者普遍的；第二行的競爭機(jī)制是作者認(rèn)為會(huì)發(fā)生,但沒那么重要或普遍;O：過度生長；S：遮蔽；A：擦傷；C：化學(xué)作用；P：優(yōu)先搶占；R：恢復(fù)阻礙；Sl：上皮脫落；—：無適用機(jī)制；*由作者觀測或未發(fā)表的數(shù)據(jù)所支撐的機(jī)制

5.2 化學(xué)機(jī)制

海藻與珊瑚競爭的化學(xué)機(jī)制主要是指海藻產(chǎn)生的化感物質(zhì)(脂溶性或者水溶性有機(jī)次生代謝物)進(jìn)入珊瑚體內(nèi),對珊瑚造成不利影響的一種化學(xué)過程[45,58]。但是也有研究認(rèn)為,海藻產(chǎn)生的化感物質(zhì)是通過接觸珊瑚表面后才進(jìn)入珊瑚體內(nèi),而不是通過溶解在水里,所以大型海藻產(chǎn)生的化感物質(zhì)是脂溶性的而不是水溶性的次生代謝物[60]?；形镔|(zhì)進(jìn)入到珊瑚細(xì)胞內(nèi)會(huì)改變珊瑚正常的生理活動(dòng),引起珊瑚白化、珊瑚組織壞死以及降低珊瑚共生藻的光合效率等[42,45]。Rasher 等[45]發(fā)現(xiàn)匍扇藻、仙掌藻(Halimedaopuntia)、脆叉節(jié)藻(Amphiroafragilissima)等多種大型海藻不僅引起指濱珊瑚的顯著白化,還能抑制指濱珊瑚的光合效率(52%—90%)。某些化感物質(zhì)進(jìn)入珊瑚體內(nèi)后還能夠刺激珊瑚上的微生物的生長而損害珊瑚。Morrow等[61]通過室內(nèi)研究發(fā)現(xiàn),從兩種網(wǎng)地藻中提取的親脂性提取液,對珊瑚表面50%的細(xì)菌都有影響。盡管有許多的模擬實(shí)驗(yàn)演示了化學(xué)機(jī)制在介導(dǎo)海藻與珊瑚競爭過程中的潛在重要性,但是還沒有一種海藻產(chǎn)生的化合物被證實(shí)能夠調(diào)解海藻與珊瑚的相互作用[51,58]。海藻影響珊瑚生長的化學(xué)機(jī)制還需要更深入的研究。

5.3 微生物機(jī)制

珊瑚疾病通常是由微生物引起的,已經(jīng)成為危害珊瑚健康的一個(gè)重要因素[62]。目前已知的珊瑚疾病類型有30多種,而確定病原體的卻只有6種[29]。在大型海藻與珊瑚上都攜帶著各種微生物,Morrow 等[61]從大型海藻與珊瑚接觸后的部位及接觸后珊瑚產(chǎn)生的粘液中分離出250種細(xì)菌。通常情況下,健康珊瑚體內(nèi)的細(xì)菌群落由于缺乏一些新陳代謝過程(如有機(jī)硫的代謝)而不會(huì)對珊瑚的健康造成影響[15]。

海藻通過微生物影響珊瑚的生長是一種間接方式。大型海藻能通過釋放化學(xué)物質(zhì)(包括可溶性有機(jī)物(DOC)、化感物質(zhì)等)而干擾珊瑚上的微生物群落,可溶性有機(jī)物(DOC)被認(rèn)為會(huì)增加珊瑚體內(nèi)微生物的活性而引發(fā)珊瑚疾病[58]。在一些實(shí)驗(yàn)中,移除大型海藻或者添加廣譜抗生素后,海藻與珊瑚相互競爭造成的缺氧環(huán)境都能得到緩解,這表明缺氧環(huán)境可能是海藻引起細(xì)菌活躍的結(jié)果[15,58]。通過DDAM模型能認(rèn)識(shí)到,大型海藻通過釋放可溶性有機(jī)物(DOC)增加細(xì)菌活性而引起珊瑚疾病和死亡[10]。此外,某些海藻還會(huì)向鄰近珊瑚傳輸病原體而引起珊瑚疾病。Nugues 等[59]發(fā)現(xiàn)仙掌藻通過釋放橙單細(xì)胞菌(Aurantimonascoralicida)使造礁珊瑚Montastraeafaveolata患上白色瘟疫-Ⅱ疾病。珊瑚的抗病能力與其共生微生物群落關(guān)系密切,而共生微生物群落的穩(wěn)定性與外界環(huán)境因子的改變密切相關(guān)[29]。雖然進(jìn)行了很多的研究,但是大多數(shù)珊瑚疾病的病原學(xué)介質(zhì)還不是很清楚的[63]。微生物感染珊瑚機(jī)會(huì)的增多,可能是大型海藻與珊瑚的競爭加劇造成的,也可能是海水溫度升高、海水透明度減小、富營養(yǎng)化、過度捕撈等的后果[10]。

6 研究展望

我國珊瑚礁主要分布在南沙群島、中沙群島、西沙群島、東沙群島、海南島、華南大陸沿岸、臺(tái)灣島等七大區(qū)域[2]。相較國外發(fā)達(dá)國家,我國在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的研究方面缺乏長期的現(xiàn)場觀測和實(shí)驗(yàn)生物學(xué)的研究,特別是大型海藻在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中的作用亟待加強(qiáng)。目前,我國學(xué)者對大型海藻的研究,多集中在區(qū)域性大型海藻的群落結(jié)構(gòu)、區(qū)系分析、多樣性變化等方面[64]；此外,在利用大型海藻防治海水富營養(yǎng)化、控制赤潮方面等方面也做了相關(guān)研究[65- 66]。底棲海藻是珊瑚礁區(qū)不可或缺的成員,是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)初級(jí)生產(chǎn)力的主要來源,對維持珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定有重要作用[13]。

綜上所述,大型海藻對礁區(qū)珊瑚的影響途徑是多種多樣的,大型海藻的大量生長給珊瑚帶來的不利影響,是退化珊瑚礁恢復(fù)的關(guān)鍵屏障。珊瑚礁區(qū)內(nèi)的大型海藻與珊瑚是相互競爭的,大型海藻能通過物理機(jī)制、化學(xué)機(jī)制及微生物機(jī)制直接或間接地對珊瑚的生長、繁殖、補(bǔ)充恢復(fù)過程造成不利影響,進(jìn)而阻礙退化珊瑚礁的恢復(fù)或促使受干擾珊瑚群落的進(jìn)一步退化。我國在大型海藻對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的影響方面的研究幾乎是空白,有必要在以下幾個(gè)方面加強(qiáng)研究：

(1)調(diào)查我國珊瑚礁區(qū)主要大型海藻的種類、分布與豐富度等,評價(jià)大型海藻對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的影響狀況；

(2)開展現(xiàn)場調(diào)查與室內(nèi)模擬實(shí)驗(yàn),研究大型海藻對珊瑚生長、退化和恢復(fù)過程的作用機(jī)理；

(3)開展大型海藻與珊瑚競爭過程的長期觀測研究,觀測兩者的動(dòng)態(tài)變化關(guān)系；

(4)研究大型海藻抑制珊瑚的生長、繁殖和補(bǔ)充的影響機(jī)制,特別是通過大型海藻起作用的化學(xué)機(jī)制和微生物機(jī)制,結(jié)合生理學(xué)和分子生物學(xué)技術(shù)及生態(tài)學(xué)研究手段,從微觀角度研究大型海藻對珊瑚的影響機(jī)制。

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Review on the effect of macroalgae on the degeneration of coral reefs

LIAO Zhiheng1,2,3, YU Kefu1,2,4,*, WANG Yinghui1,2

1CoralReefResearchCenterofChina,GuangxiUniversity,Nanning530004,China2SchoolofMarineSciences,GuangxiUniversity,Nanning530004,China3ForestrycollegeofGuangxiUniversity,Nanning530004,China4SouthChinaSeaInstituteofOceanology,ChineseAcademyofSciences,Guangzhou510301,China

In light of the global scope of coral reefs degradation, macroalgae cover is becoming increasingly common in reef regions. The overgrowth of macroalgae in reef regions hampers the growth, reproduction and recovery of coral colonies, primarily because: (1) macroalgae compete with corals for space and light, lowering the growth rate of corals, causing death through suffocation and inhibiting the engraftment of coral larvaes; (2) macroalgae negatively affect corals growth via physical abrasion and the release of allelochemicals when in direct contact with corals; abrasion causes coral polyps to shrink and influences the ingestion behaviour and calcification of polyps, while the release of allelochemicals into the surrounding environment of corals may cause coral bleaching and the damage of coral tissue. (3) The reproduction of corals is a highly energy consuming process. Any outside pressure which may drain a coral′s stored energy will influence the fertility of the coral. In reef regions, the overgrowth of macroalgae breaks its competitive balance with corals, since, in response to the invasion of macroalgae, corals re-allocate energy needed for growth and reproduction to tissue repair and protection, causing a decrease in the quantity and quality of coral eggs, which decreases the energy allocated to reproduction; (4) The inhibiting effects of macroalgae on corals is the key factor to cause the degeneration of coral communities. Macroalgae influence the settlement and survival rate of coral larvas, thereby preventing the development of coral communities; (5) seaweeds accumulate sediments, release pathogens, and disrupt the growth of coral symbiotic microbes, indirectly influencing coral growth. This paper includes a brief overview of the primary competitive mechanisms (physical, chemical, and microbial) of macroalgae and corals. Understanding these competitive mechanisms will be very helpful when studying the interaction process between macroalgae and corals. We know much about the physical competition mechanisms, but the chemical and microbial mechanisms require more in-depth research; indeed, they are the hotspot of current research in coral reef sciences. In addition, this paper categorizes macroalgae according to their functional groups, lists the effects of three types of benthic seaweeds on corals, and summarizes the present status of coral reef degradation and the effect of macroalgae in areas with degraded reefs. Finally, it includes a review of the progress made by the latest research on the effect of macroalgae on corals, and suggests that our study should strengthen its research on the distribution and abundance of macroalgae species in the coral reef regions of the South China Sea in order to better evaluate the extent of macroalgae influence on the coral reefs of this region. Physiological, molecular, and ecological methods should be utilized to explore the mechanisms via which macroalgae influence corals at the cellular and molecular levels, in order to provide reference data for coral reef ecosystem conservation.

corals; seaweed; macroalgae; coral reef degeneration; competition mechanisms

國家重大科學(xué)研究計(jì)劃項(xiàng)目(2013CB956102)；國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(41025007, 91428203)；廣西八桂學(xué)者項(xiàng)目

2015- 05- 04;

日期:2016- 03- 03

10.5846/stxb201505040909

*通訊作者Corresponding author.E-mail: Kefuyu@scsio.ac.cn

廖芝衡,余克服,王英輝.大型海藻在珊瑚礁退化過程中的作用.生態(tài)學(xué)報(bào),2016,36(21):6687- 6695.

Liao Z H, Yu K F, Wang Y H.Review on the effect of macroalgae on the degeneration of coral reefs.Acta Ecologica Sinica,2016,36(21):6687- 6695.