楊君, 路蕾, 王麗琴, 張志升

(西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，重慶400715)

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視覺能觸發(fā)溝渠豹蛛雄蛛對雌蛛的求偶行為

楊君, 路蕾, 王麗琴, 張志升*

(西南大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，重慶400715)

以溝渠豹蛛Pardosalaura成熟雄蛛的求偶延遲時(shí)間和觸肢伸展次數(shù)作為參數(shù)，觀察研究了雄蛛通過視覺與處女雌蛛拖絲單獨(dú)和共同誘導(dǎo)情況下的求偶反應(yīng)，發(fā)現(xiàn)視覺是觸發(fā)雄蛛求偶行為的主要信號(hào)，而雌蛛的拖絲則不能單獨(dú)激發(fā)雄蛛的求偶行為，表明雄蛛能夠通過視覺接受雌蛛的信號(hào)。在此基礎(chǔ)上，又測定了雄蛛通過視覺接受亞成體雌蛛、處女雌蛛和交配未產(chǎn)卵雌蛛信號(hào)時(shí)的求偶反應(yīng)，發(fā)現(xiàn)雄蛛對處女雌蛛和交配未產(chǎn)卵雌蛛的求偶動(dòng)作次數(shù)顯著多于亞成體雌蛛，表明雄蛛能夠通過視覺區(qū)分雌蛛是否成熟，但是僅依靠視覺無法判斷雌蛛是否已經(jīng)交配。本實(shí)驗(yàn)表明視覺在溝渠豹蛛雄蛛對雌蛛識(shí)別過程中起著非常重要的作用，再次證實(shí)狼蛛的視覺比較發(fā)達(dá)。

溝渠豹蛛；求偶；配偶選擇；成熟狀態(tài)；交配狀態(tài)

蜘蛛為肉食性，喜獨(dú)居，僅在繁殖季節(jié)雌雄才走到一起，而如何保證能夠被異性接納，同時(shí)又避免被同類捕食(Elgar & Nash，1988)則依賴于雌雄蜘蛛之間有效的信號(hào)交流，這些信號(hào)可以用來鑒別種的身份，評價(jià)配偶的繁殖價(jià)值等。與其他動(dòng)物一樣，蜘蛛兩性間的通訊信號(hào)包括視覺(Huber，2005)、振動(dòng)(Eliasetal.，2003)和化學(xué)信息(Wyatt，2003)等多種形式，其中視覺信號(hào)被游獵型蜘蛛廣泛應(yīng)用(Herberstein，2011)。游獵型蜘蛛通過視覺信號(hào)能夠分辨天敵，尋找、確定和定位配偶并能根據(jù)體色進(jìn)行性選擇(Uhl & Elias，2011)。視覺信號(hào)對于游獵型蜘蛛繁殖成功十分重要，尤其對于生活在潮濕、灌木叢生環(huán)境中的類群，因?yàn)檫@樣的環(huán)境不利于振動(dòng)和化學(xué)信號(hào)的傳遞(Uetzetal.，2002)。目前已知跳蛛的種間交流主要依靠視覺信號(hào)(Uhl & Elias，2011；Harlandetal.，2012)。 有研究報(bào)道雄性跳蛛通過視覺能夠辨認(rèn)出相距20～25 cm的雌性配偶(Peckham & Peckham，1895)，通常雌蛛通過視覺感知雄蛛的動(dòng)作(步足的揮舞)、特殊的顏色或者裝飾物(步足上的毛簇)等來判知雄蛛的存在和身份，避免把潛在的配偶當(dāng)作獵物捕食(Huber，2005)。Lim等(2007)研究發(fā)現(xiàn)跳蛛Cosmophasisumbratica擇偶受紫外線影響，雄蛛通過反射紫外線吸引雌蛛，同時(shí)雌蛛的熒光可以激發(fā)雄蛛的求偶行為。

狼蛛被認(rèn)為視力較好(Herberstein，2011)。Hebets和Uetz(1999，2000)研究發(fā)現(xiàn)，部分裂狼蛛屬Schizocosa蜘蛛會(huì)選擇以視覺信號(hào)作為雌蛛評價(jià)雄蛛狀態(tài)的主要因素，而雄蛛的“第二性征”，如前足上的裝飾性毛簇，可以明顯增加同種雌蛛對雄蛛的接受度，更進(jìn)一步表明視覺在部分狼蛛雌對雄的交流中具有重要作用，但視覺在那些沒有裝飾性毛簇的種類中的作用研究則很少(Herberstein，2011)。

豹蛛屬Pardosa是蜘蛛目Araneida中多樣性最豐富的屬之一，對豹蛛兩性識(shí)別的研究，多集中在性信息素方面，如雄性星豹蛛P.astrigera能夠根據(jù)雌蛛拖絲上的信息選擇成熟時(shí)間長的處女雌蛛以及未被雄蛛接觸過的雌性拖絲(Xiaoetal.，2015)。但視覺在豹蛛屬兩性識(shí)別中的作用未有報(bào)道。我們觀察溝渠豹蛛P.laura時(shí)，發(fā)現(xiàn)其雄蛛面對處女雌蛛拖絲時(shí)未表現(xiàn)出明顯的求偶反應(yīng)，也沒有明顯的振動(dòng)信號(hào)在兩性交流時(shí)發(fā)生。據(jù)此推測溝渠豹蛛可能主要通過視覺訊號(hào)來擇偶。為此，本文以溝渠豹蛛為研究對象，通過觀察研究視覺、雌蛛拖絲與二者共同存在時(shí)雄蛛對雌蛛的求偶行為以及雄蛛通過視覺對亞成體雌蛛、處女雌蛛和交配未產(chǎn)卵雌蛛的求偶行為，擬探明視覺在雄蛛選擇雌蛛作為交配對象過程中的作用。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

用于實(shí)驗(yàn)的溝渠豹蛛亞成體于2015年3月采自重慶市沙坪壩區(qū)青木關(guān)鎮(zhèn)磚廠附近，采集的溝渠豹蛛被單頭分裝于玻璃試管(長10 cm、直徑2 cm)中，管底用濕潤的棉花保濕，管口用脫脂棉塞住以防止蜘蛛逃逸。實(shí)驗(yàn)蜘蛛采回后置于培養(yǎng)箱中(RXZ-300A)培養(yǎng)，培養(yǎng)箱條件控制為25 ℃、相對濕度70%～90%和光照14L∶10D。以室內(nèi)飼養(yǎng)的黑腹果蠅Drosophilamelanogaster和黃粉蟲Tenebriomolitor飼喂蜘蛛，每只蜘蛛每次喂食20～30只黑腹果蠅或1條黃粉蟲，每3 d 1次。實(shí)驗(yàn)前24 h禁止喂食。

1.2 實(shí)驗(yàn)方法

1.2.1 視覺、雌蛛拖絲及二者共同存在時(shí)雄蛛對處女雌蛛的求偶行為 將處女雌蛛放入大型透明塑料盒中，引入處女雄蛛，讓其與雌蛛進(jìn)行自由交配，觀察并記錄雄蛛的求偶行為。交配后的雌蛛備用。以下實(shí)驗(yàn)中處女雌、雄蛛為成熟3周未交配的蜘蛛個(gè)體，亞成體雌蛛即再蛻一次皮即可成熟的個(gè)體，已交配雌蛛為距離交配時(shí)間至少 4 d的個(gè)體且實(shí)驗(yàn)中蜘蛛僅使用1次。實(shí)驗(yàn)裝置分別是規(guī)格為長10 cm×寬8 cm×高8 cm的大型透明塑料盒和規(guī)格為長2 cm×寬2 cm×高2 cm的小型透明塑料盒。

拖絲誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)：取處女雌蛛(n=15)單頭放入大型透明塑料盒中，讓其在盒中隨意移動(dòng)產(chǎn)生拖絲。24 h后將雌蛛移出，采用小試管將單頭雄蛛引入上述僅有拖絲的塑料盒中，用數(shù)碼攝像機(jī)(SONY-PJ820E)觀察記錄雄蛛面對雌蛛留下的拖絲而產(chǎn)生的求偶行為，從引入開始計(jì)時(shí)持續(xù)1 h，分別記錄下述參數(shù)：(1)雄蛛潛伏時(shí)間(latency)，即從引入雄蛛開始到雄蛛在塑料盒中開始求偶的時(shí)間；(2)雄蛛觸肢伸展次數(shù)(palp raising)，雄蛛兩側(cè)觸肢伸展動(dòng)作存在重復(fù)，故實(shí)驗(yàn)把完成1次完整的伸展動(dòng)作記為觸肢伸展1次。因?yàn)樾壑肷眢w作“俯臥撐”式運(yùn)動(dòng)(李友才，陳發(fā)揚(yáng)，1986)和觸肢向前上方伸展同時(shí)出現(xiàn)，因此實(shí)驗(yàn)未統(tǒng)計(jì)雄蛛身體作“俯臥撐”式運(yùn)動(dòng)的次數(shù)。

視覺誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)：取處女雌蛛(n=14)單頭放入大型透明塑料盒中，用一小型透明塑料盒迅速將其罩住，隨后立即將處女雄蛛引入大型塑料盒中。雌、雄個(gè)體被塑料盒完全隔開，但可以看到對方，且無空氣和拖絲的交流。實(shí)驗(yàn)記錄參數(shù)同拖絲誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)。

視覺和拖絲共同誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)：取處女雌蛛(n=22)單頭放入大型透明塑料盒中，讓其在裝置中自由活動(dòng)產(chǎn)生拖絲，24 h后用一小型透明塑料小盒將其罩住，隨后將處女雄蛛引入其中。此時(shí)雄蛛活動(dòng)的空間里既有雌蛛的拖絲，同時(shí)又可以看到雌蛛。實(shí)驗(yàn)記錄參數(shù)同拖絲誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)。

1.2.2 雄蛛依據(jù)視覺判斷雌蛛的成熟和交配狀態(tài)

分別取亞成體雌蛛(n=30)、處女雌蛛(n=36)和交配未產(chǎn)卵雌蛛(n=22)單頭放入大型透明塑料盒中，用一小型透明塑料盒迅速將雌蛛罩住，隨后立即將處女雄蛛引入大型透明塑料盒中。雌、雄個(gè)體被塑料盒完全隔開，但可以看到對方，且無空氣和拖絲的交流。實(shí)驗(yàn)記錄參數(shù)同拖絲誘導(dǎo)實(shí)驗(yàn)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

實(shí)驗(yàn)結(jié)果用平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，采用非參數(shù)獨(dú)立樣本Kruskal-Wallis進(jìn)行檢驗(yàn)比較。所有數(shù)據(jù)均采用SPSS 19.0進(jìn)行分析，Origin 9.0進(jìn)行繪圖。

2 實(shí)驗(yàn)結(jié)果

2.1 雄蛛求偶行為

溝渠豹蛛求偶時(shí)利用4對步足作“俯臥撐”式運(yùn)動(dòng)(李友才，陳發(fā)揚(yáng)，1986)，同時(shí)雄蛛會(huì)作“揮旗”式運(yùn)動(dòng)，即一側(cè)觸肢向前上方伸展，與身體縱軸幾乎呈直角，然后放下。接著雄蛛的另一側(cè)觸肢也向前上方伸展，與身體縱軸幾乎呈直角，最后放下。如此反復(fù)，直到雌蛛同意交配為止。身體的“俯臥撐”式運(yùn)動(dòng)和觸肢的“揮旗”式運(yùn)動(dòng)為溝渠豹蛛雄蛛求偶的典型動(dòng)作。

2.2 視覺、雌蛛拖絲及二者共同存在時(shí)雄蛛對處女雌蛛的求偶行為

不同因素誘導(dǎo)雄蛛求偶的結(jié)果如表1、圖1和圖2所示。

表1 不同因素誘導(dǎo)溝渠豹蛛雄蛛產(chǎn)生的求偶延遲時(shí)間和觸肢伸展次數(shù)

注：數(shù)據(jù)上方的字母不同表示數(shù)據(jù)間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)；下同。

Note：Different superscripts indicate there is a significant difference (P<0.05); the same below.

在1 h內(nèi)，雄蛛面對處女雌蛛拖絲的求偶延遲時(shí)間為60 min±0 min，面對雌蛛(即視覺誘導(dǎo))和雌蛛+拖絲(即視覺+拖絲誘導(dǎo))的求偶延遲時(shí)間分別為11.84 min±4.05 min和13.30 min±4.40 min(圖1)。這表明，處女雌蛛的拖絲不能單獨(dú)誘導(dǎo)雄蛛產(chǎn)生求偶行為，而視覺和視覺+拖絲均可以誘導(dǎo)雄蛛表現(xiàn)出觸肢伸展等典型的求偶行為(P<0.05)，但視覺誘導(dǎo)與視覺+拖絲誘導(dǎo)的雄蛛求偶延遲時(shí)間之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

雄蛛觸肢伸展次數(shù)如圖2所示。視覺和視覺+拖絲可以誘導(dǎo)雄蛛產(chǎn)生求偶行為，但處女雌蛛拖絲不能單獨(dú)誘導(dǎo)。視覺誘導(dǎo)的雄蛛觸肢伸展次數(shù)為22.92次±5.51次，視覺+拖絲誘導(dǎo)的觸肢伸展次數(shù)為28.77次±7.64次，二者之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

圖1 溝渠豹蛛視覺、處女雌蛛拖絲與視覺+處女雌蛛拖絲誘導(dǎo)雄蛛的求偶延遲時(shí)間

表中數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示; 數(shù)據(jù)上方的字母不同表示數(shù)據(jù)間差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)；下同。

Data were expressed as Mean±SE; Different letters above the columns indicate there is a significant difference (P<0.05); the same below.

圖2 溝渠豹蛛視覺、處女雌蛛拖絲與視覺+處女雌蛛拖絲誘導(dǎo)的雄蛛觸肢伸展次數(shù)

2.3 雄蛛依據(jù)視覺判斷雌蛛的成熟和交配狀態(tài)

雄蛛面對亞成體雌蛛、處女雌蛛和已交配未產(chǎn)卵雌蛛都表現(xiàn)出了求偶行為，結(jié)果如表2、圖3和圖4所示。

表2 溝渠豹蛛雄蛛通過視覺對不同狀態(tài)雌蛛的求偶行為

圖3 溝渠豹蛛雄蛛通過視覺對不同成熟和交配狀態(tài)雌蛛的求偶延遲時(shí)間

圖4 溝渠豹蛛雄蛛通過視覺對不同成熟和交配狀態(tài)雌蛛的觸肢伸展次數(shù)

求偶延遲時(shí)間如圖3所示。面對亞成體雌蛛時(shí)雄蛛求偶延遲時(shí)間最長，為34.68 min±4.64 min，顯著長于成熟雌蛛(處女雌蛛12.74 min±3.08 min，已交配未產(chǎn)卵雌蛛 9.03 min±3.65 min)(P<0.05)，而雄蛛面對處女雌蛛與已交配未產(chǎn)卵雌蛛的求偶延遲時(shí)間之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

雄蛛的觸肢伸展次數(shù)如圖4所示。雄蛛面對亞成體雌蛛的求偶觸肢伸展次數(shù)最少，為11.33次±3.45次，顯著少于處女雌蛛(26.50次±5.10次)和交配未產(chǎn)卵雌蛛(18.22次±4.08次)(P<0.05)；而雄蛛面對處女雌蛛與交配未產(chǎn)卵雌蛛的觸肢伸展次數(shù)之間差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

3 討論

目前已知視覺在步足有毛簇的狼蛛的性選擇中扮演重要角色(Hebets & Uetz，1999，2000)，然而對于步足沒有毛簇的狼蛛，視覺在其生活史中扮演什么角色，還沒有廣泛的研究。本文觀察研究了雄蛛通過視覺誘導(dǎo)、處女雌蛛拖絲誘導(dǎo)以及二者共同誘導(dǎo)情況下的求偶行為，發(fā)現(xiàn)視覺能觸發(fā)溝渠豹蛛雄蛛對雌蛛的求偶行為，而視覺在溝渠豹蛛雌蛛對步足沒有毛簇雄蛛的選擇中是否起著重要作用有待進(jìn)一步研究。

研究發(fā)現(xiàn)，增加裂狼蛛屬雌蛛的視覺刺激可以提高雌蛛的接受度(McClintock & Uetz，1996；Hebets & Uetz，2000)。給原本不具毛簇的S.stridulans和S.rovneri通過視頻合成增加前足上的毛簇，雌蛛的接受度明顯增加。而對具備毛簇的S.ocreata而言，雄蛛個(gè)體越大、身體越強(qiáng)壯，以及前足上的毛簇越大，就越有利于其在雌蛛的選擇中勝出，也可以減少被雌蛛捕食的可能性(Uetzetal.，2002；Persons & Uetz，2005)。本研究中溝渠豹蛛雄蛛接受視覺信號(hào)的刺激后對雌蛛表現(xiàn)出了求偶行為，并且雄蛛能夠通過視覺判斷雌蛛的成熟狀態(tài)，但雄蛛究竟接受源自雌蛛的哪些視覺信號(hào)，形貌？亦或體色？甚至是雌蛛自身的視覺信號(hào)？還有待深入研究。

當(dāng)溝渠豹蛛的雄蛛只面對拖絲時(shí)，并不表現(xiàn)出求偶行為(表1；圖1，圖2)，而當(dāng)雌蛛存在于雄蛛的視野范圍內(nèi)時(shí)，無論拖絲存在與否，雄蛛都可以表現(xiàn)出身體的“俯臥撐”式運(yùn)動(dòng)和觸肢的“揮旗”式運(yùn)動(dòng)，表明對溝渠豹蛛而言，視覺在雄蛛對雌蛛的求偶行為方面起著至關(guān)重要的作用，是開啟雄蛛求偶行為的關(guān)鍵因子。

雌蛛拖絲不能引起雄性溝渠豹蛛的求偶反應(yīng)，這與星豹蛛拖絲能夠引發(fā)雄蛛求偶與交配行為(吳俊等，2007)不同?？赡艿脑蛴?種情況，一是溝渠豹蛛的性信息素可能存在于雌蛛的體表，而非拖絲上(Gaskett，2007)，由于實(shí)驗(yàn)中雄蛛未能直接接觸雌蛛，因此雄蛛不會(huì)表現(xiàn)出求偶行為；二是雌蛛的拖絲上存在性信息素，這種性信息素的功能在于吸引和引起雄蛛的搜尋行為而非激發(fā)雄蛛的求偶行為(Gaskett，2007)；三是雌蛛拖絲存在性信息素，但可能有溝渠豹蛛的天敵能通過擬態(tài)釋放該性信息素或其類似物來迷惑和捕食雄蛛，故雄蛛選擇向通過視覺觸發(fā)其求偶行為方向進(jìn)化。雖然理論上認(rèn)為同一類群的通訊方式相對固定，但星豹蛛與溝渠豹蛛在上述求偶方式上的不同表明，它們可能正處于不同的分化狀態(tài)，與不同種類的雌性裂狼蛛通過振動(dòng)信號(hào)或視覺信號(hào)來接受雄蛛的求偶展示(Hebets & Uetz，2000)相似，需要進(jìn)一步深入研究。

雄蛛對雌蛛交配狀態(tài)的識(shí)別事關(guān)雄蛛能否找到合適的配偶進(jìn)行繁殖。雄蛛面對透明盒子里的雌蛛時(shí)，只有視覺信號(hào)交流，雄蛛對不同狀態(tài)的雌蛛都表現(xiàn)出了求偶行為，但面對亞成體時(shí)的求偶延遲時(shí)間長、觸肢伸展次數(shù)少，顯著不同于成熟雌蛛，表明雄蛛能夠通過視覺信號(hào)判斷出雌蛛的成熟狀態(tài)，進(jìn)一步表明視覺對溝渠豹蛛雄蛛而言具有重要意義，它是保證雄蛛能否識(shí)別配偶及其成熟狀態(tài)，以及進(jìn)行成功交配、延續(xù)其自身基因的重要環(huán)節(jié)。

相對于已交配過的雌蛛，雄蛛更喜歡處女雌蛛(Thomas，2011)。但是本研究中，溝渠豹蛛的雄蛛僅通過視覺無法分辨處女雌蛛和已交配未產(chǎn)卵雌蛛，這可能需要其他因素的參與，有待深入研究。

4 結(jié)論

本文在實(shí)驗(yàn)室條件下對溝渠豹蛛雄蛛求偶行為的觸發(fā)因素及雄蛛對雌蛛成熟和交配狀態(tài)的判斷進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)視覺在溝渠豹蛛雄蛛對雌蛛成熟狀態(tài)識(shí)別中起著非常重要的作用，通過視覺，雄蛛能夠判斷雌蛛及其成熟狀態(tài)，觸發(fā)其求偶行為，但無法分辨處女雌蛛和已交配雌蛛。

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Visual Signal from Female Can Trigger the Courtship Behavior of Male inPardosalaura

YANG Jun, LU Lei, WANG Liqin, ZHANG Zhisheng*

(School of Life Sciences, Southwest University, Key Laboratory of Eco-environments in Three Gorges Reservoir Region, Ministry of Education, Chongqing 400715, China)

Male courtship behavior to the vision, dragline and vision plus dragline of virgin femalePardosalaurawas explored and counted.The results showed that vision played an important role in triggering the courtship behavior of maleP.laura, while the female dragline had no function.Furthermore, male responses to subadult, virgin, mated females induced by vision were observed.It was found that male can discriminate the mature stage of female, but cannot distinguish the mating status of female with vision solely.Therefore, it was concluded that vision played a key role in the recognition of maleP.laurato female, and proved that the vision of wolf spiders was highly developed.

Pardosalaura; courtship; mate choice; mature stage; mating status

2015-12-27 接受日期：2016-04-05 基金項(xiàng)目：國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31272267，31471974)

楊君, 女，碩士研究生，從事蜘蛛行為學(xué)研究, E-mail：1144897134@qq.com

*通信作者Corresponding author，E-mail：zhangzs327@gmail.com

10.11984/j.issn.1000-7083.20150413

Q959.226

A

1000-7083(2016)03-0339-05