周 勃，郁 敏，米銀法

(1.河南城建學(xué)院建筑與城市規(guī)劃學(xué)院，河南 平頂山 467036; 2.中原工學(xué)院信息商務(wù)學(xué)院，河南 鄭州 451191;3.河南科技大學(xué)林學(xué)院，河南 洛陽 471003 )

根際低氧對不同抗性牡丹植株呼吸代謝的影響

周 勃1，郁 敏2，米銀法3

(1.河南城建學(xué)院建筑與城市規(guī)劃學(xué)院，河南 平頂山 467036; 2.中原工學(xué)院信息商務(wù)學(xué)院，河南 鄭州 451191;3.河南科技大學(xué)林學(xué)院，河南 洛陽 471003 )

以牡丹品種“洛陽紅”，“胡紅”為試材，研究了根際低氧脅迫下兩牡丹品種呼吸代謝應(yīng)答機(jī)制及差異。結(jié)果表明，脅迫前期根系蘋果酸脫氫酶(MDH)活性降低；丙酮酸脫羧酶(PDC)，乙醇脫氫酶(ADH)和乳酸脫氫酶(LDH)活性前期升高，后期降低；葡萄糖-6-磷酸脫氫酶(G-6-PDH)、乳酸、乙醇、乙醛及丙酮酸含量顯著增加。根 PDC、ADH 和 LDH 活性最大值時(shí)，“洛陽紅”，“胡紅”根 PDC、ADH和LDH活性分別比各自對照增加103.1%，76.3%；125.6%，91.3%；238.6%，157.7%。乳酸，乙醛及丙酮酸含量分別比各自對照增加151.1%，119.6%；284.8%，421.5%；75.8%，105.6%。表明根際低氧脅迫時(shí)“洛陽紅”比“胡紅”具備更完善的無氧呼吸代謝調(diào)節(jié)機(jī)制，更耐低氧。

牡丹；幼苗；根際低氧脅迫；呼吸代謝

氧作為線粒體電子傳遞鏈的末端受體，是植物正常代謝的必須條件。但土壤緊實(shí)、灌溉不均、洪水[1]、降水過多等常誘發(fā)根際低氧。根際低氧下，無氧呼吸代謝酶乙醇脫氫酶(ADH)、丙酮酸脫羧酶(PDC)和乳酸脫氫酶(LDH)、葡萄糖-6-磷酸脫氫酶(G-6-PDH)、蘋果酸脫氫酶(MDH)活性增強(qiáng)[2]，且此過程伴生許多糖酵解末端產(chǎn)物，如乙醛、乙醇、乳酸、丙酮酸等。而植物缺氧環(huán)境下乙醇、乙醛積累是造成細(xì)胞傷害的主要原因[3]。另外，乳酸過多積累致使植物細(xì)胞pH下降，細(xì)胞質(zhì)酸化也是傷害細(xì)胞的另一主要原因[4]。低氧脅迫下的呼吸代謝研究在許多植物上都有報(bào)道。如淹水脅迫誘導(dǎo)玉米根系A(chǔ)DH，PDC和LDH活性顯著升高，且抗性強(qiáng)的“登海662”增幅高于抗性弱的 “浚單20”[5]。較高的LDH活性可維持厭氧下植株的乳酸發(fā)酵過程，協(xié)同乙醇發(fā)酵途徑在不損失碳的情況下維持體內(nèi)的氧化還原平衡。黃瓜土壤緊實(shí)脅迫條件下，根系中ADH，PDC和LDH活性及無氧呼吸主要產(chǎn)物( 乙醇、乙醛和乳酸) 含量顯著提高；參與有氧呼吸的蘋果酸脫氫酶、琥珀酸脫氫酶和異檸檬酸脫氫酶活性下降。黃瓜根系有氧呼吸受抑，無氧呼吸代謝加強(qiáng)[6]。低氧脅迫下，網(wǎng)紋甜瓜根呼吸速率極顯著低于對照。ADH，PDC和LDH活性顯著升高，而哈密大棗蘋果酸脫氫酶MDH活性顯著降低[7-8]。厭氧條件下三葉草(Trifoliumsubterraneum)ADH活性升高，較高的ADH可以緩解植物厭氧脅迫的傷害[9]。淹水脅迫下，櫻桃根系中PDC，LDH活性呈先升后降趨勢，ADH活性在生長根中先升后降，在褐色木質(zhì)根中為上升趨勢。東北山櫻桃ADH和LDH活性增幅大于馬哈利，但PDC活性則相反。東北山櫻桃MDH活性降幅大于馬哈利。與馬哈利相比，東北山櫻桃對淹水更敏感[10]。根際低氧脅迫時(shí)，黃瓜幼苗根系中ADH，LDH活性顯著提高，乙醇和乳酸含量增加?？剐暂^強(qiáng)的綠霸春4號比不耐低氧的中農(nóng)8號幼苗根系A(chǔ)DH活性增幅和乙醇含量較高，LDH活性增幅和乳酸含量較低，這是2個(gè)黃瓜品種抗性差異的主要原因[11-12]。 牡丹(Paeoniasuffruticosa)為中國重要的傳統(tǒng)名花，人工栽培已有2 000多年。但牡丹生長耐旱怕澇，栽培中水澇時(shí)易造成根際缺氧，致使?fàn)€根，阻礙生長，影響產(chǎn)量及觀賞價(jià)值。為此本試驗(yàn)利用水培通氮?dú)怛?qū)氧處理的方法，研究了2種不同抗性的牡丹植株呼吸代謝變化，以揭示其抗逆機(jī)制及生理差異，為牡丹的栽培管理和抗性育種提供理論依據(jù)和生產(chǎn)指導(dǎo)。

1 材料與方法

1.1試驗(yàn)材料

選取較耐淹水的牡丹“洛陽紅”(Paeoniasuffruticosacv. Luoyanghong)和不耐淹水的“胡紅”(P.suffruticosacv. Huhong)3 a生植株為試材[13]，兩種牡丹材料均為實(shí)生苗，由洛陽國際牡丹園提供。試驗(yàn)于河南科技大學(xué)園林試驗(yàn)室進(jìn)行。

1.2試驗(yàn)設(shè)計(jì)與方法

2015-03-05進(jìn)行牡丹盆栽。2015-06-20選生長一致的健壯植株，轉(zhuǎn)入室內(nèi)水培，定植于 1/2 倍Hoagland 營養(yǎng)液(pH值5.5～6.5)的水槽中。水培室內(nèi)保持14 h光照，光照度為 8 000～9 000 lx，晝溫 20～25 ℃，夜溫 15～20 ℃。每個(gè)處理 30 株，預(yù)培養(yǎng) 3 d。用溶氧調(diào)節(jié)儀(華東理工大學(xué)FC680型)控制營養(yǎng)液，溶氧質(zhì)量濃度(DO)維持在0.9～1.1 mg·L-1(低氧脅迫)，對照用氣泵正常通氣(30 min·h-1)，維持營養(yǎng)液 DO 值為8.0～8.5 mg·L-1(通氣對照)。試驗(yàn)共設(shè)4個(gè)處理，即：“洛陽紅”對照(Luoyanghong-CK)、“洛陽紅”低氧(Luoyanghong-hypoxia)、“胡紅”對照(Huhong-CK)、“胡紅”低氧(Huhong-hypoxia)。每 2 d 換1次營養(yǎng)液。2015-06-23—2015-06-28進(jìn)行低氧處理，參照孔祥生等[13]的方法。處理第1天開始，每天上午8：00取幼根冰盒保存，帶回實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行指標(biāo)測定，各指標(biāo) 3 次重復(fù)。

1.2.1 LDH，ADH和PDC酶活性測定 LDH，ADH和PDC酶液提取及活性的測定參照僧珊珊等[5]方法。

MDH，G-6-PDH酶液提取及活性測定參照歐陽光察等[14]方法。

1.2.2 乳酸、乙醛、乙醇、丙酮酸濃度測定 呼吸代謝產(chǎn)物乳酸、乙醛、乙醇、丙酮酸的提取參照 GOOD 等的方法[15]進(jìn)行，測定參照 BERGNERGER 等的方法[16]進(jìn)行。

試驗(yàn)所需試劑均需購自于Sigma公司。

2 結(jié)果與分析

2.1低氧脅迫對牡丹根系丙酮酸脫羧酶(PDC)活性的影響

PDC是乙醇發(fā)酵途徑中的關(guān)鍵酶，能催化丙酮酸生成乙醛。圖1結(jié)果表明，牡丹遭受根際低氧脅迫時(shí)，PDC活性在前4 d隨脅迫時(shí)間的延長而活性增強(qiáng)，之后逐漸下降，但在整個(gè)脅迫過程中，較耐低氧的“洛陽紅”活性均高于較不耐低氧的“胡紅”。第4天時(shí)，“洛陽紅”和“胡紅”根PDC分別比對照增加103.1%和76.3%。

圖1 低氧脅迫對牡丹根系PDC變化的影響Fig. 1 Effect of hypoxia stress on activities of PDCin roots of two peony varieties

2.2低氧脅迫對牡丹根系乙醇脫氫酶(ADH)活性的影響

圖 2 表明，低氧脅迫條件下兩牡丹根系A(chǔ)DH活性被激活，呈先升后降的趨勢，且“洛陽紅”ADH活性顯著高于“胡紅”。第3天最大值時(shí)“洛陽紅”和“胡紅”分別比對照增加125.6%和91.3%。表明此時(shí)牡丹生存所需能量主要依賴于乙醇無氧呼吸途徑，該途徑除產(chǎn)生大量乙醇積累、誘發(fā)根毒害的同時(shí)，反過來又會抑制ADH活性的提高。所以牡丹根ADH活性表現(xiàn)為前期升高后期又下降的變化趨勢。

圖2 低氧脅迫對牡丹根系A(chǔ)DH變化的影響Fig. 2 Effect of hypoxia stress on activities of ADHin roots of two peony varieties

2.3低氧脅迫對牡丹根系乳酸脫氫酶(LDH)活性的影響

圖 3 表明根際低氧下，牡丹根系LDH活性顯著增加，但耐低氧能力較弱的“胡紅”增加的幅度大于“洛陽紅”。最大值時(shí)，“胡紅”和“洛陽紅”根 LDH 活性分別比對照增加238.6%和157.7%。表明“胡紅”根內(nèi)有更多的丙酮酸被轉(zhuǎn)化成乳酸，致使根細(xì)胞質(zhì) pH 迅速下降，引起細(xì)胞質(zhì)酸中毒?！奥尻柤t”根內(nèi) LDH 活性保持較低水平的增幅和含量，更利于其維持低水平的乳酸含量，減輕根細(xì)胞質(zhì)內(nèi) pH 降低遭受的酸毒害，利于提高根系對低氧逆境的忍耐性。

圖3 低氧脅迫對牡丹根系LDH變化的影響Fig. 3 Effect of hypoxia stress on activities of LDHin roots of two peony varieties

2.4低氧脅迫對牡丹根系蘋果酸脫氫酶(MDH)活性的影響

圖 4 表明，低氧脅迫過程中，2種牡丹根內(nèi)MDH活性均呈下降趨勢，且在整個(gè)過程中“胡紅”下降幅度高于“洛陽紅”。第 6 天時(shí)，“洛陽紅”和“胡紅”分別比對照下降48.7%和53.0%。

圖4 低氧脅迫對牡丹根系MDH變化的影響Fig. 4 Effect of hypoxia stress on activities of MDHin roots of two peony varieties

2.5低氧脅迫對牡丹根系葡萄糖-6-磷酸脫氫酶(G-6-PDH)活性的影響

圖5表明，根際低氧脅迫下兩種牡丹根內(nèi)G-6-PDH活性變化均隨脅迫時(shí)間的延長而逐漸升高，但較耐低氧的“洛陽紅”高于“胡紅”，最大值時(shí)分別比對照增加121.0%和83.6%?？梢姼H低氧脅迫時(shí)“洛陽紅”尚能維持較高的G-6-PDH活性，以便能夠及時(shí)催化戊糖磷酸途徑產(chǎn)生更多的NADPH和ATP，增強(qiáng)了其抵抗低氧脅迫的能力。

圖5 低氧對牡丹根系G-6-PDH變化的影響Fig. 5 Effect of hypoxia stress on activities ofG-6-PDH in roots of two peony varieties

2.6低氧脅迫對牡丹根系呼吸代謝產(chǎn)物乳酸的影響

圖6 結(jié)果表明，兩牡丹在根際低氧脅迫過程中，代謝產(chǎn)物乳酸含量隨脅迫時(shí)間的延長呈不斷升高趨勢。乳酸的過多積累將引起細(xì)胞質(zhì)的酸性化[17]，嚴(yán)重時(shí)液泡H+外滲導(dǎo)致細(xì)胞質(zhì)酸中毒，這可能是低氧脅迫引起牡丹傷害的主要原因。第3天最大值時(shí)，“胡紅”、“洛陽紅”分別比對照增加151.1%和119.6%。兩種牡丹在整個(gè)低氧脅迫過程中，對低氧較敏感的“胡紅”無論在含量還是在增幅度上均高于“洛陽紅”。說明在相同的脅迫條件下“胡紅”遭受乳酸細(xì)胞質(zhì)酸性化的程度和毒害甚于“洛陽紅”。

圖6 低氧對牡丹根系代謝產(chǎn)物乳酸的影響Fig. 6 Effects of hypoxia stress on lactate contentin roots of two peony varieties seedlings

2.7低氧脅迫對牡丹根系呼吸代謝產(chǎn)物乙醇、乙醛的影響

本研究結(jié)果表明，低氧脅迫誘發(fā)了兩牡丹根內(nèi)乙醇(圖7)、乙醛(圖8)含量的增加。在脅迫過程中，“洛陽紅”根內(nèi)乙醇含量均顯著高于“胡紅”。這可能與“洛陽紅”根內(nèi)高活性的ADH有關(guān)(圖2)。

圖7 低氧對牡丹根系代謝產(chǎn)物乙醇的影響Fig. 7 Effects of hypoxia stress on ethanol contentin roots of two peony varieties seedlings

圖8 低氧對牡丹根系代謝產(chǎn)物乙醛的影響Fig. 8 Effects of hypoxia stress on acetaldehyde content inroots of two peony varieties seedlings

根際低氧脅迫時(shí)，兩牡丹根內(nèi)乙醛含量在前1天上升幅度較為平緩，第2天后急劇增加。兩牡丹第1天根內(nèi)乙醛含量差異不顯著，但第2天后“胡紅”顯著高于“洛陽紅”。第3天時(shí)“洛陽紅”、“胡紅”分別比對照增加284.8%和421.5%倍?？梢?，低氧脅迫時(shí)“胡紅”根遭受乙醛危害更重。

2.8低氧脅迫對牡丹根系呼吸代謝產(chǎn)物丙酮酸的影響

圖9結(jié)果表明，兩牡丹根內(nèi)丙酮酸含量在整個(gè)脅迫過程中均呈上升趨勢，且在整個(gè)過程中“洛陽紅”含量低于“胡紅”，可能是因?yàn)榈脱鯒l件下，抗性較強(qiáng)的“洛陽紅”有更多的丙酮酸參與了無氧代謝供能途徑，以便獲得延長存活所需的能量。遭受脅迫前 2 天內(nèi)，兩牡丹根內(nèi)丙酮酸含量上升趨勢較為緩慢，第3 天時(shí)達(dá)到最大值后增加幅度趨于平穩(wěn)。最大值時(shí)“洛陽紅”和“胡紅”丙酮酸含量分別比對照增加75.8%和105.6%。

圖9 低氧對牡丹根系代謝產(chǎn)物丙酮酸的影響Fig. 9 Effects on pyruvic acid content in roots of twopeony varieties seedlings under hypoxia stress

3 結(jié)論與討論

厭氧誘導(dǎo)蛋白 (ADH) 是無氧呼吸的關(guān)鍵誘導(dǎo)酶，主要催化乙醛和乙醇間的氧化還原反應(yīng)，它通過巴斯德效應(yīng)維持較高的能荷來延長植株缺氧時(shí)的存活時(shí)間[18]。其活性高低和缺氧時(shí)植物的生存密切相關(guān)。因此在缺氧條件下，ADH 活性可作為植物種缺氧特異敏感性的定量指標(biāo)。本研究結(jié)果表明，低氧脅迫條件下的牡丹根系因缺氧誘導(dǎo)了ADH 的表達(dá)，利于無氧呼吸?？沟脱踺^強(qiáng)的“洛陽紅”ADH 活性高于抗性較差的“胡紅”，這與根際低氧下的黃瓜[11]、澇漬下的玉米[5]結(jié)論一致。說明遭受低氧脅迫時(shí)，“洛陽紅”更有利于根系維持較高的乙醇發(fā)酵能力，利于 NAD+再生，以保證糖酵解途徑能量 ATP 的生成,供應(yīng)植株,這可能是“洛陽紅”較耐低氧的一個(gè)重要原因。

乙醇和乙醛積累是根際低氧脅迫危害細(xì)胞的主要原因。本試驗(yàn)中，根際低氧脅迫促使兩種牡丹根內(nèi)乙醇和乙醛含量顯著增加，這可能是低氧誘導(dǎo)牡丹根系 PDC 和 ADH 酶活性升高，致使厭氧產(chǎn)物積累的結(jié)果。但在相同的脅迫條件下，兩種抗性不同的牡丹體內(nèi)乙醇和乙醛的含量差異顯著。較耐低氧的“洛陽紅”根內(nèi)乙醛含量明顯低于不耐低氧的“胡紅”，而乙醇含量卻顯著高于“胡紅”，這與“洛陽紅”根內(nèi) ADH 的高活性有關(guān)。因?yàn)?，ADH 主要在乙醇與乙醛相互轉(zhuǎn)化中起催化作用，其作用方向主要取決于 NAD 與 NADH 的相對濃度。由于“洛陽紅”根系 ADH 活性較高，可加速更多的乙醛向乙醇轉(zhuǎn)化[12]，因而導(dǎo)致其比“胡紅”根內(nèi)乙醛含量低，維持較高的乙醇含量。同時(shí)，抗性較弱的“胡紅”丙酮酸含量高于“洛陽紅”(圖9)，較高的丙酮酸含量又能在 PDC 的催化下形成更多的乙醛，同樣也會導(dǎo)致“胡紅”乙醛含量增加。

無氧代謝過程中，LDH 功能主要是將丙酮酸轉(zhuǎn)化為左旋乳酸[19]，乳酸是引起細(xì)胞質(zhì)酸化的原因之一。本研究結(jié)果表明，抗性弱的“胡紅” LDH 活性(圖3)顯著高于抗性較強(qiáng)的“洛陽紅”，表明“胡紅”有更多的 LDH 參與了丙酮酸轉(zhuǎn)化為乳酸的過程，進(jìn)入乙醇發(fā)酵途徑，消耗了較多的呼吸底物[20]，因而相同條件下“胡紅”根內(nèi)乳酸含量顯著高于“洛陽紅”(圖6)，表明“胡紅”的乳酸發(fā)酵高于“洛陽紅”，這可能是敏感品種低氧耐性較弱的一個(gè)重要原因。

本研究發(fā)現(xiàn)，牡丹在遭受低氧脅迫時(shí)根內(nèi) LDH 活性前期升高后期下降，這可能是由于后期嚴(yán)重缺氧致使乳酸含量增加，細(xì)胞質(zhì)pH值下降，LDH 活性又受到抑制的結(jié)果[10]。遭受根際低氧脅迫時(shí)，牡丹根內(nèi) MDH 活性下降(圖4)，G-6-PDH 活性升高(圖5)。可見，根際脅迫時(shí)牡丹根系MDH在調(diào)節(jié)抗低氧能力方面不起主導(dǎo)作用。而G-6-PDH活性的升高卻能夠及時(shí)催化牡丹株內(nèi)的戊糖磷酸途徑，獲得較多的代謝中間產(chǎn)物(如核酮糖-5-磷酸和赤蘚糖-4-磷酸)，為蛋白質(zhì)、脂肪酸、氨基酸、固醇類等物質(zhì)的合成提供反應(yīng)底物，并產(chǎn)生較多的 NADPH,在線粒體中氧化產(chǎn)生 ATP 還原力，增強(qiáng)了其抵抗低氧脅迫的能力?？梢?，牡丹根際低氧下的呼吸代謝調(diào)節(jié)是一個(gè)較為復(fù)雜的機(jī)制。

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(責(zé)任編輯：李 瑩)

EffectofrootzonehypoxiastressonrespiratorymetabolismbetweentwoPaeoniasuffruticosavarieties

ZHOU Bo1, YU Min2, MI Yinfa3

(1.College of Architecture and Urban Planning, Henan University of Urban Construction，Pingdingshan 467036， China; 2. Information Business College, Zhongyuan University of Technology,Zhengzhou 451191, China;3.Forestry College, Henan University of Science and Technology， Luoyang 471003, China)

TwoPaeoniasuffruticosavarieties ‘Luoyang Hong’and ‘Hu Hong’ were used as test materials in this study. The rhizosphere respiration metabolism and the difference between them were researched under root zone hypoxia stress. The results indicated that stress root MDH(malic dehydrogenase) activity decreased; PDC(pyruvate decarboxylase), ADH(alcohol dehydrogenase) and LDH(lactate dehydrogenase) activity increased in the early days, the latter reduced. G-6-PDH, lactic acid, ethanol, of acetaldehyde and pyruvate content increased significantly. Compared with the respective control, the maximum value of root PDC, ADH and LDH ‘Luoyang Hong’and‘Hu Hong’ were increased by 103.1% and 76.3%,125.6% and 91.3%,238.6% and 157.7% respectively. Contents of lactic acid, acetaldehyde and pyruvic acid were increased by 151.1% and 119.6%,284.8% and 421.5%,75.8% and 105.6% respectively. The results showed under root zone hypoxia stress, ‘Luoyang hong’ had better anaerobic respiration adjustment mechanism than ‘Hu Hong’ and was more resistant to hypoxia.

Paeoniasuffruticosa；seedling；hypoxia stress；respiratory metabolism

2016-04-20

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31101536); 國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開放課題(20120630);河南科技大學(xué)博士科研基金項(xiàng)目 ( 09001473 )

周 勃(1983-),男，河南平頂山人，講師，碩士，主要從事園林植物與觀賞園藝等方面的研究。

1000-2340(2016)06-0734-06

S 685.11

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