費　磊，鄧建明，秦伯強**，朱廣偉，左勝鵬，Jouko SARVALA，Anne-Mari VENTEL，Teija KIRKKALA

(1:安徽師范大學環(huán)境科學與工程學院，蕪湖 241000)(2:中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環(huán)境國家重點實驗室，南京 210008)(3:Department of Biology, University of Turku, FI-20014, Turku)(4:Pyh?j?rvi Institute, Sep?ntie 7, Ruukinpuisto, FI-27500 Kauttua)

?

夏季日最低溫度升高對芬蘭皮海湖浮游植物群落的影響*

費磊1,2，鄧建明2，秦伯強2**，朱廣偉2，左勝鵬1，Jouko SARVALA3，Anne-Mari VENTEL4，Teija KIRKKALA4

(1:安徽師范大學環(huán)境科學與工程學院，蕪湖 241000)(2:中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環(huán)境國家重點實驗室，南京 210008)(3:Department of Biology, University of Turku, FI-20014, Turku)(4:Pyh?j?rvi Institute, Sep?ntie 7, Ruukinpuisto, FI-27500 Kauttua)

為討論日最低氣溫變化對浮游植物群落結構的影響，以位于芬蘭的皮海湖為研究對象，選取1987 -2013年夏季的監(jiān)測數據,采用非度量多維尺度法分析浮游植物群落結構與氣象要素和理化因子之間的關系. 結果表明：皮海湖地區(qū)夏季增溫趨勢明顯，尤其是日最低氣溫增加顯著；皮海湖夏季浮游植物群落結構主要受氣象要素影響，其中又以日最低氣溫的影響最顯著. 這可能是因為浮游植物的許多生理過程存在明顯的晝夜節(jié)律，日最低氣溫升高能加強浮游植物的夜間呼吸作用和對營養(yǎng)物質的吸收等，從而影響浮游植物的生長和增殖速率等指標. 由于不同物種對溫度的適應范圍不一致，因此日最低氣溫升高同樣可能影響浮游植物的群落結構.

日最低氣溫；皮海湖；非度量多維尺度分析；浮游植物群落

聯合國政府間氣候變化專門委員會(IPCC)氣候變化評估報告顯示全球變暖已是不爭的事實[1]，報告同時還指出大部分地區(qū)夜間溫度增溫幅度大于白天溫度增溫幅度[2]，即升溫存在晝夜非對稱性(asymmetric trends). 越來越多的研究表明當前的變暖趨勢對生態(tài)系統(tǒng)產生了諸多不利影響[3]，許多陸地、淡水和海洋物種的分布范圍、季節(jié)性活動、遷徙模式、豐度以及物種間的相互作用已經發(fā)生改變. 有效減少全球變暖帶來的負面影響，一方面要積極采取措施減緩變暖趨勢，另一方面需要了解生態(tài)系統(tǒng)響應全球氣候變化的機制，以便采取針對性的策略.

目前氣候變化的一個顯著特征是平均溫度升高. 溫度能控制浮游植物的很多基本功能，是湖泊中初級生產力的重要調節(jié)因子[4]. 它能調節(jié)酶的活性、細胞膜的流動性以及電子轉移等過程，也能影響藻類的呼吸和營養(yǎng)鹽吸收，從而影響藻類生長[5]. 即使微小的溫度波動也能影響浮游植物的光合作用和呼吸作用[6]，進而影響浮游植物群落結構. 1992-2012年的歷史監(jiān)測數據表明，溫度變化對太湖春季浮游植物群落演替產生了影響，溫度上升有利于水華優(yōu)勢屬微囊藻的生長[7-8]，促進了藍藻水華的暴發(fā)[9]. 此外，來自大尺度調查、模擬實驗、數學模型以及古湖沼學的研究結果都證明氣候變化導致的溫度變化能直接或者間接引起浮游植物群落結構的改變[10].

浮游植物的許多生理活動也存在明顯的晝夜節(jié)律. 例如固氮藍藻Synechococcussp.固氮過程主要在晚上進行，而細胞分裂與光合作用主要發(fā)生在白天[11]. 其他藻類如Microcystissp.、Cyanothecesp.、Prochlorococcussp.等的基因轉錄過程分別有25%～80%表現出明顯的晝夜節(jié)律[12]，這其中既包括調節(jié)營養(yǎng)鹽吸收的基因，也包括調節(jié)細胞分裂和二次代謝的基因. 由于上述晝夜節(jié)律的存在，生物對晝夜不同增溫的響應也將存在差異，但是很多研究都忽略了這一點[13]. 氣溫非對稱性變化對生物的影響在許多其他生態(tài)系統(tǒng)，例如森林生態(tài)[14]和農業(yè)方面的報道中已經得到證實. 基于遙感數據分析表明最低氣溫會影響植被指數、減少水稻產量[15-16]、影響農作物物候[2]等. 不僅如此，實驗證明夜間最低氣溫增加也會影響土壤微生物的群落組成[17]. 那么水溫晝夜非對稱性變化趨勢對浮游植物群落結構影響如何？由于廣泛的報道認為全球變暖促進了藍藻優(yōu)勢，溫度的非對稱性變化是否直接促進了藍藻水華的暴發(fā)？ 為了回答上述兩個科學問題，本文選取位于芬蘭西南部的皮海湖為研究對象，探討夏季溫度非對稱性變化，尤其是日最低氣溫升高對浮游植物群落結構的影響.

1　材料與方法

1.1研究對象

皮海湖是芬蘭西南部最大的淺水湖泊(圖1)，面積為155 km2，容量849×106m3，平均水深約為5.5m，最大水深26 m，水力停留時間3.2a，流域面積616 km2[18]. 全年季節(jié)性氣溫差異顯著，每年的冰封期約為141 d. 1990s起湖泊解凍期內藍藻逐漸占據優(yōu)勢地位. 自1995年皮海湖保護基金會成立后，當地政府逐漸采取了諸如建立濕地、沉降池以及在排水區(qū)建立過濾系統(tǒng)等一系列修復方法來改善湖泊水質，生物調控的方法也比較普遍，據統(tǒng)計魚類養(yǎng)殖可以每年減少約25%的外源磷輸入.

1.2數據篩選

對皮海湖的監(jiān)測始于1960s的零散監(jiān)測，但是當時監(jiān)測指標較少，完整度較低. 因此本文選取皮海湖1987-2013年夏季(6、7、8月)的監(jiān)測數據，因為這一時期數據完整、詳實而且連續(xù). 監(jiān)測數據包括浮游植物生物量、理化因子和氣象數據. 理化數據包括透明度(SD)、總氮(TN)、總磷(TP)、電導率(Cond)，監(jiān)測頻率為半月1次；氣象因素主要包括風速(WS)、最高氣溫(MaxT)、最低氣溫(MinT)和平均氣溫(MeanT)，均為逐日測量數據. 浮游植物監(jiān)測頻率與理化數據一致.

數據來源于皮海湖湖心最深處的1個采樣點，且理化指標和浮游植物生物量的觀測位點一致. 從水體表層到底部各層次的深度都有數據的采集，分析的數據選擇表層(0～5 m)數據，因為0～5 m水深基本涵蓋了全湖80%的水體，個別0～5 m數據缺失的樣本，選取鄰近的深度予以補充. 部分理化因子的監(jiān)測方法在多年間有所變化，數據預處理時取樣本量最多的一組值并用線性回歸進行插值和補缺.

1.3研究方法

最低氣溫及其他環(huán)境因子對浮游植物群落結構的影響采用非度量多維尺度分析(Non-metric Multi-Dimensional Scaling, NMDS)方法完成. NMDS是一種將多維空間的研究對象(樣本或變量)簡化到低維空間進行定位、分析和歸類，同時又保留對象間原始關系的數據分析方法，被認為是在分析群落數據時最有效的方法之一[19]. 排序分析使用vegan軟件包完成，NMDS分析由函數metaMDS實現[20]. 分析數據采用逐年夏季平均值，分析前浮游植物生物量數據使用Hellinger轉換，使數據更加集中. 環(huán)境因子與排序軸的關系及顯著性(R2和P值)由函數envfit計算得出. 浮游植物優(yōu)勢種使用浮游植物優(yōu)勢度指數Yi計算[21].

圖1 皮海湖及采樣點地理位置Fig.1　Geographic location of Lake Pyh?j?rvi and sampling site

圖2 1987-2013年皮海湖氣象因子變化趨勢Fig.2　Annual trends of meteorological elements in Lake Pyh?j?rvi during 1987-2013

2　結果

2.1氣溫變化

1987-2013年夏季皮海湖的氣溫變化與全球普遍的全球變暖現狀相符合(圖2). 日平均、日最高和日最低氣溫都呈逐年上升趨勢，但各自的增溫幅度有所不同. 其中日最低溫度增長最顯著(R2=0.22,P<0.05)，日平均溫度次之(R2=0.2,P<0.05)，最高溫度增溫趨勢最緩(R2=0.15,P<0.05). 夏季風速總體呈顯著升高趨勢(R2=0.53,P<0.01).

2.2其他理化因子變化

1987-2013年夏季皮海湖其他理化因子都有一定程度的變化(圖3)，透明度呈逐漸下降趨勢，下降幅度為0.329 m/10 a. 在1990年以前透明度逐漸增加，湖泊水質有逐漸變好的趨勢，在1990年后透明度逐漸降低，水質狀況逐漸下降.

營養(yǎng)鹽方面，TN和TP濃度波動較大，但總體變化并不明顯. 從多年趨勢來看，電導率呈逐漸下降趨勢，下降幅度為0.7mS/(m·10 a).

圖3 1987-2013年皮海湖理化因子變化趨勢 Fig.3　Annual trends of physicochemical factors in Lake Pyh?j?rvi during 1987-2013

2.3浮游植物群落結構變化

1987-2013年皮海湖浮游植物大致包括7門137屬，其中綠藻門58屬，隱藻門4屬，藍藻門24屬，甲藻門6屬，裸藻門3屬，硅藻門41屬，金藻門1屬. 綠藻門、藍藻門和硅藻門是主要的優(yōu)勢門類. 浮游植物夏季生物量在1998年以前呈緩慢增長趨勢，1998-2000年增長迅速并在2001年后迅速下降，2007年后呈快速波動上升趨勢. 生物量由1990s前的<1 mg/L增長到目前的3 mg/L左右(圖4). 夏季3個月的浮游植物優(yōu)勢種門類基本相同，主要為藍藻門和硅藻門，不同月份只有少數種或屬的不同，浮游植物群落結構比較穩(wěn)定.

優(yōu)勢度指數Yi計算結果顯示，皮海湖1987-2013年夏季浮游植物優(yōu)勢種有隱藻門隱藻屬(Cryptomons)和紅胞藻屬(Rhodomonas)，藍藻門魚腥藻屬(Anabeana)和浮生藍絲藻屬(Planktothrix)，硅藻門直鏈藻屬(Melosira)、脆桿藻屬(Fragilaria)、雙菱藻屬(Surirella)和平板藻屬(Tabellaria)等.

圖4 1987-2013年夏季皮海湖浮游植物生物量及物種組成Fig.4　Phytoplankton biomass and composition of species in Lake Pyh?j?rvi in the summers of 1987-2013

2.4NMDS分析結果

對影響因子和浮游植物生物量之間進行NMDS分析，脅強系數為0.1，擬合程度較好.envfit函數顯示與浮游植物群落組成相關性最好的影響因子是風速(P<0.01)和最低氣溫(P<0.01)；其次是透明度(P<0.05)、日平均溫度(P<0.05)和電導率(P<0.05)，其余理化指標與浮游植物群落結構的相關性則不顯著(P>0.05)(圖5).

圖5 1987-2013年皮海湖浮游植物群落結構與環(huán)境因子排序圖(只顯示優(yōu)勢種及統(tǒng)計學顯著的環(huán)境因子)Fig.5　Ordination diagram between phytoplankton community structure and environmental factors in Lake Pyh?j?rvi during 1987-2013(The figure shows only the dominant species and statistically significant environmental factors)

3　討論

3.1皮海湖地區(qū)的氣候變化及富營養(yǎng)化趨勢

1987-2013年夏季皮海湖日最低、最高和平均氣溫均呈逐漸上升的趨勢，但三者增溫幅度不同，這與廣泛討論的全球氣候變暖和非對稱性增溫相一致[1]. 此外，1987-2013年皮海湖部分理化因子也有一定的變化，對浮游植物生長和生物量的累積都有可能產生不同程度的影響. 透明度是反映水體清澈與渾濁程度的重要參數，能顯著影響水下光照條件.

早在1960s皮海湖就有城市污水排入，1980s初期磷的濃度水平逐漸升高，在1990年后藍藻在浮游植物群落中的比例逐漸升高，皮海湖地區(qū)湖泊富營養(yǎng)化逐漸加深[22]，這與透明度的降低時間點相符，數據顯示在1990s后，透明度呈逐漸下降趨勢. 進一步的分析顯示，皮海湖透明度的變化主要與風速和葉綠素a濃度有關(圖6). 皮海湖屬于淺水湖泊，底泥容易受到風浪的擾動產生懸浮，因而影響水下光照，這與皮海湖地區(qū)風速增加的趨勢是一致的；另外，營養(yǎng)鹽濃度升高或者溫度增加會提高水體的初級生產力，也會影響水下光照. 1987-2013年夏季皮海湖TP、TN濃度變化并不顯著，這與當地的湖泊管理和保護工作密切相關.

圖6 風速和葉綠素a濃度對皮海湖透明度的影響Fig.6　Effect of wind speed and chlorophyll-a concentration on transparency in Lake Pyh?j?rvi

3.2日最低氣溫對皮海湖浮游植物群落結構的影響

營養(yǎng)鹽濃度(尤其是磷濃度)[23]和水溫[24]等理化指標被認為是影響浮游植物群落結構的主要環(huán)境因子[25]. 在皮海湖，透明度、溫度和風速是影響浮游植物群落演替的3個主要因素. 通過前面的分析發(fā)現，皮海湖地區(qū)透明度的變化主要受風速的影響. 所以，總體來看，1987-2013年間夏季皮海湖地區(qū)浮游植物群落結構的變化主要是由氣象條件變化引起的. 這與在皮海湖開展的其他研究結論相一致：該地區(qū)的模型模擬結果顯示溫度變化能顯著影響浮游植物[26-27]. 分析還發(fā)現，在所有納入分析的溫度因素中(日最低氣溫、日最高氣溫和日平均氣溫)，只有日最低氣溫是最顯著的因素.

在以往關于氣候變化對浮游植物影響的研究中，研究者往往以平均溫度為研究對象. 但是浮游植物存在明顯的晝夜節(jié)律，溫度的非對稱性變化可能會對浮游植物產生不同程度的影響. 這點在陸地生態(tài)系統(tǒng)的研究中得到了證實[13-16]. 本研究結果顯示，日最低氣溫增加可能顯著影響了浮游植物群落結構，可能的原因是浮游植物生理活動存在明顯的晝夜節(jié)律[12]，因此夜間溫度顯著增加會影響浮游植物在夜間進行的生理活動：首先，最低溫度升高可能會影響浮游植物的夜間呼吸作用[28]和營養(yǎng)鹽的吸收[12]. 一方面，呼吸作用增強產生的能量可以供給細胞生長，吸收的營養(yǎng)鹽可以供給白天光合作用及細胞分裂等活動；另一方面，呼吸作用的增強會消耗光合作用產生的碳水化合物，可能造成含碳物質的減少. 但是，同樣的增溫過程對不同物種生命過程的影響可能是不一樣的，這是因為特定藻類對溫度升高的響應取決于該藻類的耐受范圍與溫度變化范圍之間的關系[29]. 也就是說不同物種對氣候變化的響應不相同[30]. 因此，和平均溫度影響浮游植物群落結構一樣，最低溫度升高可能也會影響藻類的群落變化.

總之，對于夜間溫度增加對浮游植物，乃至水生生態(tài)系統(tǒng)的影響及其機理尚不充分，需要進一步開展研究.

致謝：本文浮游植物監(jiān)測數據來自皮海湖研究所，氣象因子數據來自芬蘭氣象局，理化因子數據來自芬蘭環(huán)境研究所，在此一并致謝.

[1]Stocker T. Intergovernmental Panel on Climate Change. Climate change 2013: the physical science basis: Working Group I contribution to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Climate change 2013: the physical science basis: Working Group I contribution to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change, 2014.

[2]譚凱炎, 房世波, 任三學等. 非對稱性增溫對農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)影響研究進展. 應用氣象學報, 2009, 20: 634-641.

[3]Field CB, Barros VR, Mastrandrea MDetal. Ove Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part A: Global and Sectoral Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change WG II ed. Cambridge: Cambridge University Press, 2014.

[4]Harris G. Phytoplankton ecology-structure, function and fluctuation. London: Chapman and Hall, 1986.

[5]Raven JA, Geider RJ. Temperature and algal growth.NewPhytologist, 1988, 110: 441-461.

[6]Staehr PA, Sand-Jensen K. Seasonal changes in temperature and nutrient control of photosynthesis, respiration and growth of natural phytoplankton communities.FreshwaterBiology, 2006, 51: 249-262.

[7]Deng J, Qin B,Paerl HWetal. Earlier and warmer springs increase cyanobacterial (Microcystisspp.) blooms in subtropical Lake Taihu, China.FreshwaterBiology, 2014, 59(5): 1076-1085.

[8]Deng J, Qin B, Paerl HWetal. Effects of Nutrients, Temperature and their interactions on spring phytoplankton community succession in Lake Taihu, China.PLoSONE, 2014, 9(12): e113960.

[9]Duan H, Ma R, Xu Xetal. Two-Decade reconstruction of algal blooms in China’s Lake Taihu.EnvironmentalScienceandTechnology, 2009, 43(10): 3522-3528.

[10]鄧建明, 秦伯強. 全球變暖對淡水湖泊浮游植物影響研究進展. 湖泊科學, 2015, 27(1): 1-10. DOI 10.18307/2015.0101.

[11]Mitsui A, Kumazawa S, Takahashi Aetal. Strategy by which nitrogen-fixing unicellular cyanobacteria grow photoautotrophically.Nature, 1986, 323(6090): 720-722.

[12]Straub C, Quillardet P, Vergalli Jetal. A day in the life ofMicrocystisaeruginosastrain PCC 7806 as revealed by a transcriptomic analysis.PLoSONE, 2011, 6: e16208.

[13]Peng S, Piao S, Ciais Petal. Asymmetric effects of daytime and night-time warming on Northern Hemisphere vegetation.Nature, 2013, 501(7465): 88-92.

[14]Piao S, Tan J, Chen Aetal. Leaf onset in the northern hemisphere triggered by daytime temperature.NatureCommunications, 2015, 6: 6911.

[15]Peng S, Huang J, Sheehy JEetal. Rice yields decline with higher night temperature from global warming.ProceedingsoftheNationalAcademyofSciences, 2004, 101(27): 9971-9975.

[16]房世波, 譚凱炎, 任三學. 夜間增溫對冬小麥生長和產量影響的實驗研究. 中國農業(yè)科學, 2010, 43: 3251-3258.

[17]Kim Y, Gao C, Zheng Yetal. Different responses of arbuscular mycorrhizal fungal community to day-time and night-time warming in a semiarid steppe.ChineseScienceBulletin, 2014, 59(35): 5080-5089.

[18]Ventel? A, Tarvainen M, Helminen Hetal. Long-term management of Pyh?j?rvi (Southwest Finland): eutrophication, restoration-recovery?Lake&ReservoirManagement, 2009, 4: 428-438.

[19]Minchin PR. An evaluation of the relative robustness of techniques for ecological ordination.PlantEcology, 1987, 69(1/2/3): 89-107.

[20]Oksanen J, Blanchet F, Kindt Retal. vegan: Community Ecology Package. R package version 2.0-6. Retrieved from http://CRAN. R-project. org/package=vegan. 2013.

[21]Mcnaughton SJ. Relationships among functional properties of Californian grassland.Nature, 1967, 216(5111): 168-169.

[22]Ventel? AM, Kirkkala T, Lendasse Aetal. Climate-related challenges in long-term management of S?kyl?n Pyh?j?rvi (SW Finland).Hydrobiologia, 2011, 660(1): 49-58.

[23]Tilman D, Kilham SS, Kilham P. Phytoplankton community ecology: the role of limiting nutrients.AnnualReviewofEcologyandSystematics, 2003, 13(1): 349-372.

[24]Eppley RW. Temperature and phytoplankton growth in the sea.FisheryBulletin, 1972, 4(70): 1063-1085.

[25]Reynolds CS. The ecology of phytoplankton. Cambridge: Cambridge University Press, 2006.

[26]Malve O, Laine M, Haario Hetal. Bayesian modelling of algal mass occurrences—using adaptive MCMC methods with a lake water quality model.EnvironmentalModellingandSoftware, 2006, 22(7): 966-977.

[27]P?tynen A, Elliott JA, Kiuru Petal. Modelling the impact of higher temperature on the phytoplankton of a boreal lake.BorealEnvironmentResearch, 2014, 19(1): 66-78.

[28]Ryan MG. Effects of climate change on plant respiration.EcologicalApplications, 1991, 1: 157-167.

[29]Walther G. Adapted behaviour and shifting ranges of species—a result of recent climate warming? “Fingerprints”ofClimateChange, 2001: 1-15.

[30]Gerten D, Adrian R. Effects of climate warming, North Atlantic Oscillation, and El Nio-Southern Oscillation on thermal conditions and plankton dynamics in Northern Hemispheric lakes.TheScientificWorldJournal, 2002, 2: 586-606.

Phytoplankton community response to the increasing summer daily minimum temperature in Lake Pyh?j?rvi, Finland

FEI Lei1,2, DENG Jianming2, QIN Boqiang2**, ZHU Guangwei2, ZUO Shengpeng1, Jouko SARVALA3, Anne-Mari VENTEL4& Teija KIRKKALA4

(1:CollegeofEnvironmentalScienceandEngineering,AnhuiNormalUniversity,Wuhu241000,P.R.China)(2:StateKeyLaboratoryofLakeScienceandEnvironment,NanjingInstituteofGeographyandLimnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,P.R.China)(3:DepartmentofBiology,UniversityofTurku,TurkuFI-20014,Finland)(4:Pyh?j?rviInstitute,Sep?ntie7,Ruukinpuisto,KauttuaFI-27500,Finland)

To discuss the impact of the daily minimum temperature on phytoplankton community structure, the long-term relations of phytoplankton community structure with both meteorological elements and physicochemical factors in Lake Pyh?j?rvi have been studied by using non-metric multidimensional scaling method to analyze the detected data in summers during 1987-2013. Results from the fitted data suggested that warming trend in Lake Pyh?j?rvi is significant in summer, especially the trend of daily minimum temperature. In summer, phytoplankton community structure is mainly influenced by meteorological elements, among which daily minimum temperature is the most significant. This may because many physiological processes of phytoplankton have significant circadian rhythm. The increase of daily minimum temperature can enhance the nighttime respiration and absorption of nutrients, so as to influence the growth and proliferation rates. Adaption of temperature ranges for different species is inconsistent, so the increase of daily minimum temperature is also likely to influence the community structure of phytoplankton.

Daily minimum temperature; Lake Pyh?j?rvi; non-metric multidimensional scaling; phytoplankton community

J.LakeSci.(湖泊科學)， 2016， 28(3)： 592-598

10.18307/2016.0315

?2016 byJournalofLakeSciences

*中國科學院對外合作重點項目(GJHZ1214)、國家自然科學基金重點項目(41230744)、國家自然科學青年基金項目(41501215)、中國科學院南京地理與湖泊研究所“一三五”戰(zhàn)略發(fā)展規(guī)劃項目(NIGLAS2012135003)和高校省級自然科學研究重點項目(KJ2015A122)聯合資助.2015-06-10收稿;2015-09-29收修改稿. 費磊(1991～)，男，碩士研究生；E-mail：feil1991@163.com.

**通信作者；E-mail:qinbq@niglas.ac.cn.