黃中豪, 唐華興, 劉晟源, 黃乘明, 周岐海,*

1 廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學重點實驗室，廣西師范大學，桂林　541004 2 廣西弄崗國家級自然保護區(qū)管理局，龍州　532400 3 中國科學院動物研究所，北京　100101

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喀斯特石山生境中熊猴的雨季食物組成

黃中豪1, 唐華興2, 劉晟源2, 黃乘明3, 周岐海1,*

1 廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學重點實驗室，廣西師范大學，桂林541004 2 廣西弄崗國家級自然保護區(qū)管理局，龍州532400 3 中國科學院動物研究所，北京100101

摘要:開展食物組成研究為人們了解靈長類對棲息地的反應提供了很好的途徑，對深刻理解動物的行為可塑性及適應性具有重要意義。獼猴屬(Macaca)為果食性靈長類，但是不同種類的食性差異很大；即使便同一物種，其不同地理種群也因其棲息環(huán)境不同，食物組成存在差異。一般說來，熱帶地區(qū)的種類比生活在較高緯度的種類采食更多的果實。于2012 年7—9 月，采用瞬時掃描法對廣西弄崗自然保護區(qū)石山中的兩群熊猴(Macaca assamensis)進行了跟蹤和觀察，對猴群的雨季食物組成及其日時段變化規(guī)律進行了研究。結果表明：研究期間熊猴共采食45 種植物，其中喬木30 種，灌木3 種，藤本11 種，草本1 種。平均每月采食植物22.3 種。嫩葉和果實是熊猴的主要食物，分別占食物組成的52.4%和46.1%(其中未成熟果實占21.3%，成熟果實占24.8%)。另外，花占食物組成的0.9%，成熟葉和其它部位分別占0.3%。石山特有植物蕓香竹(Bonia saxatilis)的嫩葉提供了43.8%的食物。9 種主要植物分別占食物組成的>2%，共為猴群提供了85.5%的食物。分析還發(fā)現(xiàn)熊猴并不是嚴格按照環(huán)境中的植物生物量來選擇食物。嫩葉在弄崗熊猴的食物中的比例高于其他地理種群，而果實低于其他地理種群，這可能與喀斯特石山中果實的豐富度和可利用性較低有關。熊猴一天中不同時間段的食物組成并不相同，主要表現(xiàn)在：熊猴上午時間段對成熟果實和總果實的采食比例高于下午時間段，而嫩葉的采食比例低于下午時間段。另外，不同時間段的食物組成受外界溫度的影響，表現(xiàn)為溫度與嫩葉的覓食比例成正比，與成熟果實和總果實的覓食比例成反比。這可能與猴群采取的能量平衡策略有關。對熊猴的食物組成的日時段變化規(guī)律進行首次報道，研究結果將有助于深入理解熊猴對喀斯特石山生境的適應策略。

關鍵詞：食物組成；熊猴；雨季；喀斯特石山

食物是決定靈長類行為生態(tài)策略選擇的關鍵因子，在物種形態(tài)和行為適應進化過程中扮演重要角色[1]。靈長類的食物組成受諸多因素的制約，包括身體解剖結構特征，體型大小，營養(yǎng)需求以及食物資源的數(shù)量和質量及其時空分布等[2]。盡管獼猴屬(Macaca)靈長類被歸為果食性動物，但不同物種的食物組成差異甚大[3- 12]。整體來看，生活在熱帶地區(qū)的種類比高緯度地域中的種類采食更多的果實[11]。即使對于同一物種，不同的地理種群的食物組成也具有明顯的差異[4,7,13]。上述差異與棲息地中的食物可利用性有密切聯(lián)系[11]。因此，開展食物組成研究為了解靈長類對棲息地的反應提供了很好的途徑，對深刻理解動物的行為可塑性及適應性具有重要意義。

目前，眾多研究主要通過比較靈長類對食物季節(jié)性變化的應對方式來探討其覓食策略[11,14- 16]，而對一天中不同時間段的食物組成及其影響因子研究甚少[17]。已有研究表明，靈長類的食物組成具有時段性變化。Chapman和Chapman[17]發(fā)現(xiàn)大多數(shù)晝行性靈長類對果實的覓食高峰出現(xiàn)在上午時段，而對樹葉的利用高峰則出現(xiàn)在中午長時間休息前或者下午進入夜宿地之前。這種覓食策略除了受到動物的消化道形態(tài)結構和生理特征的限制之外[18]，還受到其它生態(tài)因素的影響，如食物可利用性[15,18]，食物營養(yǎng)價值[19]。例如，一些食物部位的營養(yǎng)價值具有時段性差異，靈長類動物往往在食物營養(yǎng)含量最高的時間段內采食[19]。

熊猴(Macacaassamensis)廣泛分布于印度、尼泊爾、不丹、孟加拉、緬甸、泰國、老撾、越南和中國等地[20]。該物種的棲息地類型多樣，包括熱帶雨林、落葉闊葉林、闊葉-針葉混交林、針葉林等[21]。在中國廣西，熊猴僅分布于喀斯特石山森林[22]。研究表明，熊猴不同地理種群的食物組成存在顯著差異。泰國東北部地區(qū)熊猴的食物中包含42%—59%的果實和22%—24%的動物，樹葉僅占食物的13%—21%[6,9]。而在印度和孟加拉高海拔山區(qū)，熊猴表現(xiàn)為葉食性，樹葉占食物組成的46%—52%，果實僅僅占11%—23%[3,10]。與熱帶雨林相比，石山季雨林的植物生物量較低，絕大部分的嫩葉和果實僅出現(xiàn)在雨季[16]。因此，開展雨季時期熊猴的食物組成研究對于驗證該物種對果實和嫩葉的偏好性更具有普遍意義?；诖?，本文系統(tǒng)地收集了廣西弄崗自然保護區(qū)石山生境中兩群熊猴的覓食行為數(shù)據(jù)，對猴群的雨季食物組成及其日時段變化規(guī)律進行了研究，旨在分析以下問題：1)石山熊猴的雨季食性如何？與其他地理種群有何差異？2)食物豐富度對其食物組成有何影響？本研究結果將為探討該珍稀物種對石山生境的適應策略提供依據(jù)。

1材料與方法

1.1研究地點與對象

本研究地點位于廣西國家級自然保護區(qū)(22°29′39″ N, 106°52′56″ E)。保護區(qū)由裸露型巖溶地貌構成，以峰叢洼地和峰叢谷地為主，植被類型為石灰?guī)r山地季雨林，具有明顯的雨季和旱季[23]。用溫度計(天平牌，上海華辰醫(yī)用儀表廠)和雨量計(SDM6A型，天津氣象儀器廠)收集了溫度和雨量。研究期間(2012 年7—9 月)月平均降雨量為180.5 mm。平均最高溫度為30 ℃，平均最低溫度為20.3 ℃。結合文獻資料[12,16,23]，研究期間屬于典型雨季時期。

選擇兩群熊猴作為研究對象。其中一群由2 只成年雄猴、5 只成年雌猴、2 只青年猴和1 只嬰猴共10 個個體組成；另一群由2 只成年雄猴、4 只成年雌猴、1 只亞成年猴、3 只青年猴和1 只幼猴共11 個個體組成。

1.2數(shù)據(jù)收集與分析

采用樣方法[16]對研究地點的植被組成進行調查。共設置15 個20 m × 20 m的樣方，其中4個位于谷地或洼地，10個位于山坡，1個位于山頂。樣方布設后，分別記錄樣方中所有胸徑(DBH)≥3 cm的喬木和木質藤本的種類、數(shù)量和胸徑。依照Zhou等[16]的方法對各樹種的相對密度(RD)、相對頻度(RF)、相對蓋度(RC)和優(yōu)勢度(D)進行測定，其中：D=RD+RF+RC。

采用瞬時掃描法(Instantaneous Scan Sampling)[24]對猴群進行行為取樣，掃描間隔為15 min。掃描猴群時，分別記錄猴群采食食物的種類和部位(嫩葉，成熟葉，花，果實和其它)。在掃描間期，采用隨機取樣法[24]記錄猴群的食物種類和部位。研究期間共跟蹤猴群43 d，每月觀察12—16 d。最終，共收集行為數(shù)據(jù)249.5 h，獲得覓食行為掃描記錄1532 次。

以猴群花費于不同部位的覓食時間占總覓食時間的比例來表示食物組成[14]。首先，把一次掃描中發(fā)生覓食行為的個體數(shù)除以該次掃描所記錄到的總個體數(shù)以獲得當次掃描的猴群覓食時間百分比(Pfeeding)；用同樣的方法計算出該次掃描中猴群采食某食物部位的個體占總掃描個體數(shù)的百分比(Pitem)；其次，以Pitem/Pfeeding的比值表示該次掃描猴群對某食物部位的覓食比例，并取均值以獲得該小時內的食物部位組成；最后，計算相同時間內的平均值(Phour)以校正各小時樣本量不同引起的誤差，所有Phour的均值即為當月猴群的食物組成。采用同樣的方法計算食物種類組成。通過計算選擇指數(shù)(S)來評價猴群對各種類的喜好程度：S=覓食時間比例/相對密度；若S>1，說明該物種為熊猴的喜食食物[12,16]。以相同時間段的Phour的平均值來表示不同時間段內猴群的食物組成[17]。由于嫩葉和果實占了食物部位的絕大部分，所以僅用這兩個部位的數(shù)據(jù)來表示各時間段的食物組成。為比較上午時段和下午時段的食物組成差異，結合熊猴的日活動規(guī)律[23]，以12:00為分界線把一天分成上午和下午兩個時段。

檢驗發(fā)現(xiàn)，所有數(shù)據(jù)變量均符合正態(tài)分布(One-Sample Kolmogorov-Smirnov Test，P> 0.05)。因此，采用T-test驗證兩個獨立樣本之間的差異，采用χ2檢驗驗證不同時間段的食物組成差異，采用Spearman相關性檢驗(Spearman rank correlation test)驗證各變量間的相關性，顯著水平設為α=0.05。所有數(shù)據(jù)分析和檢驗在Microsoft Excel for Windows和SPSS18.0 統(tǒng)計軟件上完成。

2研究結果

2.1植被結構

植被調查共記錄到946 株喬木，共81 種，分屬36 科。根據(jù)優(yōu)勢度大小，樣方中的優(yōu)勢種類依次為山欖葉柿(Diospyrossiderophylla, 0.91)、假肥牛樹(Cleistanthuspetelotii, 0.63)、翻白葉樹(Pterospermumheterophyllum, 0.58)、廣西牡荊(Vitexkwangsiensis, 0.57)、假鵲腎樹(Streblusindicus, 0.54)、烏材(Diospyroseriantha, 0.49)、對葉榕(Ficushispida, 0.44)、東京桐(Deutzianthustonkinensis, 0.43)、山龍眼(Heliciaformosana, 0.37)、蜆木(Excentrodendrontonkinense, 0.37)。

2.2食物組成與食物選擇

熊猴共采食45 種植物，其中喬木30 種，灌木3 種，藤本11 種，草本1 種。平均每月采食22.3 種。嫩葉和果實是猴群雨季時期的主要食物，分別占食物組成的52.4%和46.1%(其中未成熟果實21.3%，成熟果實24.8%)。另外，花占食物組成的0.9%，成熟葉和其它部位分別占0.3%(表1)。

表1　弄崗熊猴雨季食物部位組成

①嫩葉+成熟葉; ②成熟果實+未成熟果實

熊猴采食的食物種類中，每月都被采食的共有5 種，為猴群提供了58.7%的食物。此外，另有4 種植物分別占食物組成2%以上，其中大部分種類是猴群的主要果實來源；而且，猴群對這些食物的選擇指數(shù)大多都>1。上述9 種植物共占熊猴雨季食物組成的85.5%，是猴群的主要食物(表2)。在這些植物中，僅有假鵲腎樹、魚骨木和毛葉鐵欖3 種喬木的優(yōu)勢度排在前10位。喬木種類在食物組成中的比例與其相對密度和優(yōu)勢度沒有明顯的相關性(相對密度：r=-0.138,n=17,P=0.598，優(yōu)勢度：r=-0.299,n=17,P=0.244)。

表2　弄崗熊猴雨季主要食物種類*

*占總覓食記錄 ≥1%的種類; ①T: 喬木，B= 灌木，V: 藤本，H: 草本; ②YL: 嫩葉，MF: 成熟葉，F(xiàn)L: 花，F(xiàn)R: 果實，U: 未知部位

2.3不同時間段的食物部位組成

熊猴在不同時間段的食物組成有明顯差異(嫩葉：χ2= 94.544, df=11,P< 0.001；未成熟果實：χ2= 100.517, df=11,P< 0.001；成熟果實：χ2=204.440，df=11,P< 0.001；果實：χ2=139.708, df=11,P<0.001)(圖1)。嫩葉的覓食比例最低值出現(xiàn)在7:00，僅為29.6%；最高值出現(xiàn)在13:00和14:00點，達到100%。未成熟果實最低值出現(xiàn)在13:00和14:00，為0%，最高值出現(xiàn)在18:00，為46.9%。成熟果實最低值出現(xiàn)在12:00—14:00，為0%，最高值出現(xiàn)在7:00，為59.3%?？偣麑嵶畹椭党霈F(xiàn)在13:00—14:00，為0%，最高出現(xiàn)在7:00，達到70.4%。

比較發(fā)現(xiàn)熊猴上午時段對成熟果實和總果實的覓食比例高于下午時段(成熟果實：35.1% Vs 8.8%,t=3.138, df=10,P=0.011；總果實：55.6% Vs 26.1%，t=3.007, df=10,P=0.013)，對嫩葉的覓食比例低于下午時段(43.0% Vs 72.6%,t=-2.850，df=10,P=0.017)。對未成熟果實的采食沒有明顯的差異(20.6% Vs 17.2%,t=-0.421, df=10,P=0.682)。相關分析表明，環(huán)境溫度與嫩葉在不同時間段的覓食比例成正比(r=0.751,n=12,P=0.005)，與成熟果實和總果實反比(成熟果實：r=-0.608,n=12,P=0.036；總果實：r=-0.796,n=12,P=0.002)。

圖1　不同時間段的食物部位組成Fig. 1　Dietary composition during daytime hours

3討論

3.1熊猴的食物組成

本研究中，嫩葉是熊猴在雨季時期的主要食物，占覓食時間的53%，果實僅占46%，這與初步研究結果相一致[23]。果實在食物中的比例與亞洲獼猴屬的全年平均值相當(48.4%)[11]，且表現(xiàn)出明顯的偏好性(表3)。雖然雨季里熊猴對果實的利用達到最高值，但樹葉在食物組成中的比例仍然高于亞洲獼猴屬的平均值(25.1%)[11]。這些差異可能是由于棲息地中果實可利用性差異造成的[11]。Ting等[25]發(fā)現(xiàn)果實的分布和數(shù)量受緯度的影響，越靠近赤道的森林，果實產量越高，果期也越長。因此，果實在亞洲獼猴屬食物中的比例隨著雨量的降低而減少[11]。弄崗自然保護區(qū)年降水較少(1372 mm)[11]，與熱帶低地雨林相比，干旱期較長[25];森林中，嫩葉和果實主要出現(xiàn)在雨季，而旱季果實產量幾乎為零[16]。這些因素可能造成弄崗喀斯特森林的果實產量低于熱帶低地雨林。這可能是本研究猴群比熱帶森林種群采食較少果實的重要原因。

另一方面，由于蛋白質含量高且纖維素含量低，嫩葉成為靈長類的喜食食物之一[26]。本研究中，禾本科植物蕓香竹是猴群的主要嫩葉來源。該種類為石山特有植物，集中分布于石山山體的中上部分[12]，平均植株密度為21814 株/hm2；其嫩葉全年均可采食，為猴群提供了充足的食物[12]。熊猴大量利用蕓香竹的嫩葉可節(jié)省用于搜尋其他食物的時間，是一種保存能量的有效行為策略。研究也證實了以常見種類作為主要食物可能是猴群適應石山生境的一個有效覓食策略[27]。

3.2熊猴的日覓食策略

熊猴一天中不同時段的食物組成存在明顯差異。猴群上午時段采食的果實明顯多于下午時段，而嫩葉的采食量則明顯少于下午時段，這可能與動物的能量平衡策略有關[17]。熊猴為晝行性動物，夜間完全停止覓食[23]。由于夜間長時間休息期間沒有能量攝入，次日清晨的能量補充顯得尤為迫切[28]。盡管嫩葉和果實都能為熊猴提供能量，但它們更傾向于選擇果實，這可能是因為果實(特別是成熟果實)比嫩葉富含糖分，更容易被動物直接吸收并轉化成能量[26]。上午時段熊猴通過采食果實，可快速獲得能量。與果實相比，樹葉占胃部容積較大，增加了動物移動時的能量消耗[28]。熊猴下午覓食高峰出現(xiàn)在15:00—18:00，大約1 h之后便逐漸靠近夜宿地，天黑之后全部進入夜宿地休息[23]。因此下午猴群采食嫩葉后移動距離短，大大降低了胃部攜帶大量嫩葉帶來的額外能量消耗，而且樹葉中的蛋白質可在長時間的休息中得到很好的消化和吸收[17]。相似的能量平衡策略在其他種類中也有報道，例如黑掌蜘蛛猴(Atelesgeoffroyi)[17]、倭猿(Hylobatesklossi)[29]、合趾猿(Hylobatessyndactylus)[28]、白掌長臂猿(Hylobateslar)[28]、敏猿(Hylobatesagilis)[30]和黑猩猩(Pantroglodytes)[31]等。

熊猴在下午時段采食更多的嫩葉還可能與該部位水分含量較高有關。喀斯特石山地表水極其缺乏[12,23]；研究期間沒有觀察到熊猴飲用自由水，說明食物含水是猴群的主要水分來源。熊猴的主要食物蕓香竹的嫩葉含水量為90%，明顯高于果實以及主要植物的嫩葉和成熟葉的含水量(未發(fā)表數(shù)據(jù))。在下午時段，猴群經常放棄上午喜食的果實食物，轉而選擇蕓香竹的嫩葉。熊猴可能通過這種方式在能量和水分上作出了優(yōu)化選擇。此外，熊猴對嫩葉的采食比列與環(huán)境溫度成正相關關系，這可能是因為經歷中午的炎熱高溫后，熊猴需要補充體內水分來調節(jié)體溫。然而，食物資源營養(yǎng)成分是否存在時間差異？是否對食物選擇有影響？這是后續(xù)研究中急需回答的問題。

致謝：黃恒善、唐創(chuàng)斌、黃立彬等協(xié)助收集部分野外數(shù)據(jù)，張克處、農天應、寧林等協(xié)助部分野外植被調查工作，徐靜婷協(xié)助數(shù)據(jù)處理，許為斌和黃俞松鑒定部分植物標本，大理學院范朋飛教授幫助寫作，特此致謝。

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Dietary composition of assamese macaques (Macacaassamensis) inhabiting a limestone forest during the rainy season

HUANG Zhonghao1, TANG Huaxing2, LIU Shengyuan2, HUANG Chengming3, ZHOU Qihai1,*

1GuangxiKeyLaboratoryofRareandEndangeredAnimalEcology,GuangxiNormalUniversity,Guilin541004,China2TheAdministrationofNonggangNationalNatureReserve,Longzhou532400,China3InstituteofZoology,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China

Abstract：Primate diets are fundamental in understanding their behavioral responses to habitat, and ecological plasticity and adaptation across and within species. Although species belonging to the genus Macaca are frugivores, inter- and intra-specific differences in diets are considerable. Macaques inhabiting low-latitude tropical forests rely more heavily on fruits than those in temperate forests. We studied two groups of Assamese macaques (Macaca assamensis) in a limestone forest of the Nonggang Nature Reserve, Guangxi, China from July-September 2012. We collected data using instantaneous scan sampling methods to investigate dietary composition and temporal variation across daytime hours. We observed that macaques consumed a total of 45 plant species, which included 30 tree, 3 shrub, 11 vine, and 1 herb species. On an average, macaques consumed 22.3 plant species per month. Young leaves and fruits were staple foods, accounting for 52.4% and 46.1% (21.3% for immature fruits and 24.8% for mature fruits) of the total diet, respectively, whereas the remainder (including 0.9% flowers, 0.3% mature leaves, and 0.3% other items) accounted for a negligible proportion. Young leaves of Bonia saxatilis, a shrubby, limestone-endemic bamboo, represented 43.8% of the diet. Macaques did not strictly select foods according to species biomass in the forest. The bulk diet (85.5%) comprised only nine plant species of >2% each. Compared with the populations inhabiting other forests, Assamese macaques inhabiting the karst forest consumed more young leaves and less fruits. This variation was linked to lower fruit abundance in the karst forest, which could be caused by latitude and annual rainfall. Moreover, dietary composition varied during daytime hours. Macaques consumed more fruits in the early morning (7:00), and 100% young leaves during midday (13:00—14:00). Additionally, we found strong relationships between the dietary composition and ambient temperature. Consumption of young leaves increased with increasing ambient temperature, whereas consumption of both mature fruits and total fruits decreased with decreasing ambient temperature. In summary, the Assamese macaques in the karst forest could be regarded as folivorous, while still preferring fruits during the rainy season. Together with temporal variation in their diets, these macaques exploited an energy balance strategy, which enabled them to adapt more efficiently to their unusual karst habitat. To the best of our knowledge, this is the first report on the temporal variation in dietary composition of Assamese macaques, providing further information towards understanding their ecological plasticity.

Key Words:dietary compositon; assamense macaques; Macaca assemensis; rainy season; limestone forest

基金項目:國家自然科學基金(31172122, 31301893, 31360093); 廣西自然科學基金(2012 GXNSFBA053045, 2014GXNSFAA118106); 廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學重點實驗室研究基金(桂科能1301z009)

收稿日期:2014- 10- 04; 網絡出版日期:2015- 08- 21

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: zhouqh@ioz.ac.cn

DOI:10.5846/stxb201410041950

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