王一托，李功杰，楊征

煙霧病血氧水平依賴性功能磁共振成像研究進(jìn)展

王一托1，2，李功杰2，楊征1*

煙霧病患者腦內(nèi)低灌注水平隨著病程的不同而變化各異，臨床醫(yī)生常常需要根據(jù)患者的大腦灌注情況來制定相應(yīng)的治療策略。在臨床工作中，評估大腦灌注狀態(tài)的常用方法為CT灌注成像和磁共振灌注成像，但是這兩種方法均存在誘發(fā)對比劑過敏的風(fēng)險(xiǎn)。近年來，隨著以血氧水平依賴測量為原理的功能磁共振成像技術(shù)(blood oxygen level dependent-functional magnetic resonance imaging，BOLD-fMRI)的飛速發(fā)展，無創(chuàng)性研究煙霧病患者大腦灌注狀態(tài)及神經(jīng)重塑成為可能。本文通過綜述BOLD-fMRI技術(shù)在煙霧病腦血管反應(yīng)性方面的研究現(xiàn)狀以及在無創(chuàng)性評估煙霧病血流延遲信息和神經(jīng)重塑等方面的最新進(jìn)展，為臨床醫(yī)生判斷最佳手術(shù)時(shí)機(jī)以及評估臨床預(yù)后提供一個(gè)嶄新的視角。

煙霧??；血氧水平依賴；磁共振成像，功能；腦血管反應(yīng)性

煙霧病(moyamoya disease，MMD)是一組以雙側(cè)頸內(nèi)動(dòng)脈末端及其分支血管進(jìn)行性狹窄或閉塞，且在顱底伴有異常新生血管網(wǎng)形成為特征的血管性疾病[1]。煙霧病的首發(fā)癥狀分為腦缺血及腦出血兩種類型，前者臨床表現(xiàn)以短暫性腦缺血發(fā)作為主，病變后期可能發(fā)生缺血性卒中；后者常表現(xiàn)為單純腦實(shí)質(zhì)出血、腦室內(nèi)出血、腦實(shí)質(zhì)出血破入腦室和蛛網(wǎng)膜下腔出血等[2]。目前對于煙霧病的主要治療手段仍為外科血管重建術(shù)，有證據(jù)表明[3]，若患者的臨床表現(xiàn)是由血流動(dòng)力學(xué)異常引起的，此時(shí)進(jìn)行血管重建術(shù)則更加合理。所以，煙霧病的治療目的應(yīng)該著重于改善大腦的灌注狀態(tài)，了解煙霧病患者腦內(nèi)血流灌注情況可以在一定程度上影響著臨床決策[4]。

以血氧水平依賴測量為原理的功能磁共振成像技術(shù)(blood oxygen level dependent-functionalmagnetic resonance imaging，BOLD-fMRI)是20世紀(jì)90年代在fMRI基礎(chǔ)上發(fā)展起來的一種新的腦功能成像技術(shù)。由于其具有無創(chuàng)性的優(yōu)勢，目前被廣泛應(yīng)用于認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)、康復(fù)醫(yī)學(xué)、神經(jīng)內(nèi)、外科學(xué)等領(lǐng)域。Ogawa等[5]首先提出BOLD信號可以提供正常生理狀態(tài)下大腦實(shí)時(shí)的血氧分布情況，其原理是神經(jīng)元活動(dòng)引起的局部耗氧量和局部腦血流量反應(yīng)性增加程度不匹配所導(dǎo)致的局部磁場性質(zhì)的變化。神經(jīng)元活動(dòng)時(shí)，局部腦血流量的增加會(huì)使因代謝而生成的具有順磁性效應(yīng)的脫氧血紅蛋白濃度相對減少，表現(xiàn)出相關(guān)腦區(qū)信號的增強(qiáng)。因此，利用BOLD-fMRI技術(shù)可以間接觀察神經(jīng)元的激活以及大腦功能區(qū)的連接情況，是活體研究人腦科學(xué)的有效手段。

1 煙霧病腦血管反應(yīng)性研究

腦血管反應(yīng)性(cerebrovascular reactivity，CVR)是指在給定一個(gè)血管舒張刺激時(shí)腦血流量(cerebral blood fow，CBF)的增加程度，反映了大腦微循環(huán)血管阻力下降時(shí)腦內(nèi)脈管系統(tǒng)反應(yīng)性增加腦血流量的能力[6]。目前，CVR的測量主要是通過給予腦血管一定的舒張刺激，測量CBF較靜息狀態(tài)時(shí)的增加量，即CVR=(激發(fā)后CBF-靜息CBF)/靜息CBF[7]。通過測量CVR可以評價(jià)腦內(nèi)血流動(dòng)力學(xué)情況，進(jìn)而評估狹窄-閉塞性腦血管疾病腦內(nèi)脈管系統(tǒng)的自身調(diào)節(jié)能力。

煙霧病的基本病理改變主要為顱內(nèi)狹窄段動(dòng)脈的內(nèi)膜呈纖維細(xì)胞性增厚、內(nèi)彈力膜增生分層、中膜平滑肌層變薄[8]，代償形成的煙霧狀血管也有內(nèi)膜輕度增生，內(nèi)彈力板輕度屈曲，部分內(nèi)彈力板外側(cè)平滑肌細(xì)胞缺失等類似的病理改變[9]。這些病理改變使得病變血管對血管舒張刺激因子(如收縮壓、動(dòng)脈氧分壓(PaO2)、動(dòng)脈二氧化碳分壓(PaCO2)、周圍神經(jīng)元活動(dòng)等)的反應(yīng)性下降。隨著病情的進(jìn)展，當(dāng)這些病變血管擴(kuò)張能力達(dá)到極限時(shí)，血管阻力的下降并不明顯，流入這些血管的血液就會(huì)減少，CVR就會(huì)下降[4]。目前，絕大多數(shù)BOLD-fMRI研究均是通過改變煙霧病患者PaCO2來實(shí)現(xiàn)對其CVR的檢測[10-14]。常用的刺激手段為屏氣動(dòng)作和利用面罩改變呼氣末二氧化碳(end-tidal carbon dioxide，Et CO2)濃度，這兩種方法均可以在不改變局部腦組織氧代謝率的基礎(chǔ)上改變PaCO2，進(jìn)而引起CBF發(fā)生改變。已有研究證實(shí)[15]PaCO2直接受呼氣末CO2濃度的影響，并且吸入CO2引起的BOLD信號改變主要依賴于CBF的變化。所以，在狹窄-閉塞性腦血管疾病患者中，可以通過改變體內(nèi)碳酸含量來檢測患者血管舒張能力產(chǎn)生變化的腦區(qū)[16-18]。

利用BOLD-fMRI技術(shù)測量煙霧病患者CVR的診斷準(zhǔn)確性較高，與動(dòng)脈自旋標(biāo)記(arterial spin labeling，ASL)結(jié)果相比，受試者工作特征曲線(receiver operating characteristic curve，ROC曲線)下面積達(dá)到0.90[10]。定量分析煙霧病患者CVR時(shí)[11]，在患側(cè)大腦中動(dòng)脈及大腦前動(dòng)脈供血區(qū)，CVR與鈴木分期[19]存在一定的負(fù)相關(guān)性(Pearson相關(guān)系數(shù)分別為-0.7560和-0.6140)，但是在統(tǒng)計(jì)學(xué)上并不顯著。比較合理的解釋是：鈴木分期只能局限于反映上游病變血管的形態(tài)學(xué)改變，并不能反映下游組織的灌注情況。通過觀察煙霧病患者軟腦膜側(cè)枝血管生成情況，發(fā)現(xiàn)有側(cè)枝血管生成的大腦半球在其病變血管供給的腦區(qū)具有更低的CVR。這可以用“盜血現(xiàn)象”解釋：腦血管接受舒張刺激后，軟腦膜側(cè)枝血管的擴(kuò)張及其血管阻力的降低將更加明顯，血液也就會(huì)更多地流入側(cè)枝循環(huán)當(dāng)中。由于缺少合適的實(shí)驗(yàn)設(shè)備以及輻射劑量的影響，傳統(tǒng)CVR評價(jià)方法很少應(yīng)用于兒童。BOLD-fMRI具有無創(chuàng)性和無放射性的特點(diǎn)，近年來也被應(yīng)用于測量兒童煙霧病患者CVR。Thomas等[14]實(shí)現(xiàn)對兒童煙霧病患者CVR的實(shí)時(shí)呈現(xiàn)。這種實(shí)時(shí)CVR技術(shù)可以在患者離開掃描間前立刻得到CVR結(jié)果，與傳統(tǒng)后處理過程相比較，該技術(shù)敏感度為90%，特異度達(dá)到100%。

煙霧病首選治療方案為外科血管重建術(shù)，術(shù)后可以明顯減少患者再發(fā)卒中風(fēng)險(xiǎn)[20-24]。在術(shù)后3個(gè)月的隨訪中，有20%的大腦半球出現(xiàn)新的病灶(包括皮層缺血病灶、白質(zhì)T2高信號、微出血病灶)，但是都沒有引發(fā)新的臨床癥狀。然而，在術(shù)后22.3個(gè)月的隨訪中，有5%患者的CVR沒有得到改善，并且這些患者均出現(xiàn)了新的臨床癥狀[12]。由此推測煙霧病術(shù)后臨床癥狀的改善與CVR的改善有關(guān)。類似于成人，兒童患者術(shù)后CVR的改善也與臨床癥狀的好轉(zhuǎn)表現(xiàn)出顯著的正相關(guān)關(guān)系[13]。在狹窄-閉塞性腦血管疾病患者血管功能改善后[25]，患者執(zhí)行能力、記憶力等高級認(rèn)知功能也有顯著提高。有研究發(fā)現(xiàn)[26]，煙霧病導(dǎo)致的CVR受損與病變同側(cè)大腦半球皮層變薄以及認(rèn)知功能受損有關(guān)。當(dāng)手術(shù)側(cè)大腦半球CVR有好轉(zhuǎn)時(shí)，雙側(cè)皮層變薄及認(rèn)知功能受損情況也可以得到改善[27]。行單側(cè)血管重建術(shù)能夠改善煙霧病患者術(shù)側(cè)大腦半球CVR，但是對非手術(shù)側(cè)大腦半球CVR的影響卻存在爭議，進(jìn)一步惡化[28]、基本無影響[29]、有一定改善[27]均有報(bào)道，需要更進(jìn)一步的研究加以證實(shí)。

2 靜息態(tài)功能磁共振成像在煙霧病中的應(yīng)用

近年來，靜息態(tài)功能磁共振成像(resting-state fMRI，rs-fMRI)被廣泛應(yīng)用于研究大腦功能連接。在靜息狀態(tài)下，相關(guān)腦區(qū)之間自發(fā)性BOLD信號波動(dòng)具有空間同步性，這已經(jīng)被用來發(fā)現(xiàn)多種靜息態(tài)功能連接網(wǎng)絡(luò)[30]。在近期的一項(xiàng)研究中首次發(fā)現(xiàn)患有血管認(rèn)知障礙的成人煙霧病患者在靜息狀態(tài)下具有不同的低頻振幅(amplitude of lowfrequency fluctuations，ALFF)[31]。在血管認(rèn)知障礙組、非血管認(rèn)知障礙組及對照組之間，前扣帶回皮層和右側(cè)輔助運(yùn)動(dòng)區(qū)的ALFF均存在顯著差異。在認(rèn)知功能進(jìn)行性下降的過程中發(fā)現(xiàn)頂葉皮層、右側(cè)額上回、右側(cè)顳上回以及左側(cè)尾狀核的ALFF減低，提出煙霧病患者可能存在特別的ALFF空間模式，并且這種模式的變化或許導(dǎo)致了認(rèn)知功能的進(jìn)一步惡化。該研究團(tuán)隊(duì)進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)[32]，成人煙霧病患者的執(zhí)行控制網(wǎng)絡(luò)、默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)和突顯網(wǎng)絡(luò)也存在異常的局部一致性(regional homogeneity，ReHo)。

在rs-fMRI數(shù)據(jù)分析過程中，一組數(shù)據(jù)因研究目的不同就可能得到不同的研究結(jié)果。動(dòng)物研究中發(fā)現(xiàn)rs-fMRI數(shù)據(jù)中可能包含部分大腦的灌注信息[33]。在正常人群中，通過屏氣動(dòng)作改變大腦內(nèi)血流灌注狀態(tài)后，不僅改變了默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接，同時(shí)還影響了工作記憶任務(wù)激活的結(jié)果[34]。在煙霧病患者中，由于頸內(nèi)動(dòng)脈末端及其分支血管進(jìn)行性狹窄或閉塞，會(huì)導(dǎo)致前循環(huán)供血延遲于正常人。利用磁共振成像檢測這種血流延遲情況的常用方法是磁共振灌注成像[35]，但是這種方法需要向患者體內(nèi)注射釓對比劑，存在誘發(fā)過敏的風(fēng)險(xiǎn)。rs-fMRI無需使用對比劑，并且已有學(xué)者提出不同腦區(qū)之間BOLD信號波動(dòng)的空間一致性或許可以用來判斷這種血流延遲信息[36-37]。Lv等[38]利用時(shí)滯相關(guān)分析方法(timelagged correlation)發(fā)現(xiàn)rs-fMRI數(shù)據(jù)可以呈現(xiàn)腦卒中急性期患者的血流延遲情況，并且與平均通過時(shí)間(mean transit time，MTT)圖像具有較高的一致性。類似地，Christen等[39]把種子點(diǎn)內(nèi)(上矢狀竇和全腦平均信號)時(shí)間序列與全腦所有體素之間進(jìn)行交互相關(guān)分析，在時(shí)移(time shift)最大化交互相關(guān)系數(shù)時(shí)得到煙霧病rs-fMRI血流延遲圖像，此項(xiàng)結(jié)果與達(dá)峰時(shí)間(time to peak，TTP)所呈現(xiàn)的血流延遲圖像具有較高的一致性。此外，當(dāng)把這種血流延遲信息引入到靜息態(tài)功能連接研究中時(shí)，發(fā)現(xiàn)經(jīng)時(shí)移校正后的默認(rèn)網(wǎng)絡(luò)功能連接與經(jīng)標(biāo)準(zhǔn)處理后得到的結(jié)果存在較大差異，這為今后腦血管疾病功能連接分析提供了新的思路。

3 任務(wù)態(tài)功能磁共振成像在煙霧病中的應(yīng)用

任務(wù)態(tài)功能磁共振成像技術(shù)已經(jīng)被廣泛應(yīng)用于腦卒中康復(fù)治療研究中[40-41]，但是針對煙霧病的研究卻并不多見。可能的原因是：BOLD信號不僅可以間接反映神經(jīng)元激活情況，而且還受腦血管反應(yīng)性的影響[34]。煙霧病患者在執(zhí)行任務(wù)時(shí)，雖然可以引起相應(yīng)腦區(qū)神經(jīng)元激活，但是由于煙霧病患者神經(jīng)-腦血管耦合機(jī)制存在異常，使得神經(jīng)元損傷、重塑和(或)腦血管反應(yīng)性受損均可以影響最終的BOLD信號，造成對實(shí)驗(yàn)結(jié)果的解釋存在較大爭議[42]。截至目前，僅有一篇關(guān)于煙霧病患者大腦皮層及小腦神經(jīng)元重塑的個(gè)案報(bào)道[43]。該研究采用組塊設(shè)計(jì)，在患者單側(cè)手指敲擊任務(wù)過程中發(fā)現(xiàn)雙側(cè)運(yùn)動(dòng)皮層及小腦皮層出現(xiàn)激活，提示患者在運(yùn)動(dòng)功能康復(fù)過程中發(fā)生神經(jīng)重塑。但是，此項(xiàng)研究并沒有對患者受損的腦血管反應(yīng)性進(jìn)行評估或校正，其結(jié)果的準(zhǔn)確性仍需多中心、大樣本的數(shù)據(jù)加以驗(yàn)證。

近年來，隨著功能影像學(xué)的蓬勃發(fā)展，鈴木分期作為煙霧病診斷金標(biāo)準(zhǔn)的局限性日趨突出，神經(jīng)外科醫(yī)生迫切需要根據(jù)患者血流動(dòng)力學(xué)狀態(tài)制定下一步診療計(jì)劃。BOLD-fMRI技術(shù)能夠無創(chuàng)地評價(jià)煙霧病患者血流動(dòng)力學(xué)狀態(tài)，爭取與傳統(tǒng)鈴木分期一起，在完善診斷精確性的同時(shí)，為臨床醫(yī)生判斷最佳手術(shù)時(shí)機(jī)及評估臨床預(yù)后等方面提供更加可靠的參考依據(jù)。

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Applications of blood oxygen level dependent-functional magnetic resonance imaging in patients with moyamoya disease

WANG Yi-tuo1,2, LI Gong-jie2, YANG Zheng1*1Cognitive and Mental Health Research Center, Beijing Institute of Basic Medical Sciences, Beijing 100850, China
2Department of Radiology, Affiliated Hospital of Academy of Military Medical Sciences, Beijing 100071, China

The cerebral hypoperfusion level may vary with the stages of moyamoya disease (MMD). A reasonable therapeutic strategy should be developed according to the perfusion status of each patient. CT perfusion imaging and MR perfusion imaging are commonly used to assess perfusion status in patients with MMD. Unfortunately, the risk of anaphylaxis to contrast media will increase as well. In recent years, the blood oxygenation level-dependent functional MR imaging (BOLD-fMRI) has been increasingly used to evaluate perfusion status and neuronal plasticity in a non-invasive way. Here, we review the progress of BOLD-fMRI in terms of cerebrovascular reactivity (CVR) and non-invasive assessment of the delayed blood fow information and neuronal plasticity in patients with MMD in order to provide a new perspective on the time of operation and prognosis assessment.

Moyamoya disease; Blood oxygenation level-dependent; Magnetic resonance imaging, functional; Cerebrovascular reactivity

北京市自然科學(xué)基金青年項(xiàng)目(編號：7144231)；首都臨床特色應(yīng)用研究項(xiàng)目(編號：Z141107002514171)

1.軍事醫(yī)學(xué)科學(xué)院基礎(chǔ)醫(yī)學(xué)研究所軍事心理學(xué)教研室，北京 100850

2.軍事醫(yī)學(xué)科學(xué)院附屬醫(yī)院放射科，北京 100071

楊征，E-mail：yangz236@163.com

2016-08-02

接受日期：2016-09-23

R445.2；R743.9

A

10.12015/issn.1674-8034.2016.10.013

王一托, 李功杰, 楊征. 煙霧病血氧水平依賴性功能磁共振成像研究進(jìn)展.磁共振成像, 2016, 7(10): 786-790.

*Correspondence to: Yang Z, E-mail: yangz236@163.com

ACKNOWLEDGMENTS This work was part of Youth Project Beijing Municipal Natural Science Foundation (No. 7144231); Capital Characteristic Clinic Project (No. Z141107002514171).