金　樑, 孫　莉, 王　強(qiáng), 董　梅, 王曉娟1,, 王　茜, 張　亮

1 上海自然博物館, 自然史研究中心, 上海科技館, 上?！?00127

2 蘭州大學(xué), 草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院, 蘭州　730020

3 云南農(nóng)業(yè)大學(xué), 植物保護(hù)學(xué)院, 昆明　650201

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AM真菌在草原生態(tài)系統(tǒng)中的功能

金樑1,2,*, 孫莉2, 王強(qiáng)2, 董梅3, 王曉娟1,2, 王茜2, 張亮2

1 上海自然博物館, 自然史研究中心, 上海科技館, 上海200127

2 蘭州大學(xué), 草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院, 蘭州730020

3 云南農(nóng)業(yè)大學(xué), 植物保護(hù)學(xué)院, 昆明650201

摘要:AM真菌是土壤生態(tài)系統(tǒng)中重要的微生物類群，能與陸地生態(tài)系統(tǒng)中80%以上的高等植物建立共生體系。目前，AM真菌在維持草原生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性中的功能已經(jīng)成為生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)問題之一?；诖耍瑥闹参飩€(gè)體、種群、群落和生態(tài)系統(tǒng)等不同層次探究AM真菌在維持植物群落多樣性和草原生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性中的功能。分析發(fā)現(xiàn)在個(gè)體水平上，AM真菌對(duì)宿主植物具有促生效應(yīng)、抑制效應(yīng)或中性效應(yīng)。在種群水平上，分析AM真菌對(duì)不同宿主植物吸收土壤礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)的分配和調(diào)控策略，圍繞構(gòu)成草原植被的兩大組成成分：牧草和有毒植物，論述AM真菌對(duì)植物種群增長(zhǎng)和衰敗的調(diào)控機(jī)制，并從草原植物群落的物種多樣性和穩(wěn)定性角度，探討AM真菌與植物群落之間的相關(guān)性。在生態(tài)系統(tǒng)水平上，圍繞AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)的演替和退化草原的修復(fù)等展開論述，以期為利用AM真菌開展草原生態(tài)系統(tǒng)保護(hù)和恢復(fù)治理提供理論依據(jù)，并對(duì)草原菌根生態(tài)學(xué)領(lǐng)域未來的研究進(jìn)行展望。

關(guān)鍵詞：叢枝菌根真菌; 草原生態(tài)系統(tǒng); 菌絲體網(wǎng)絡(luò); 有毒植物; 群落結(jié)構(gòu)

草原是世界上分布范圍最廣的植被類型之一，約占陸地總面積的20%，是陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分[1]。當(dāng)前，由于人類長(zhǎng)期的粗放經(jīng)營(yíng)，超載過牧，以及對(duì)草原不合理的開發(fā)利用，使草原植被生物多樣性和草原生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性受到嚴(yán)重威脅，草原植物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生改變。其中，牧草由于喪失競(jìng)爭(zhēng)能力和更新能力，其所占比例不斷降低，而有毒、有害植物所占比例不斷增加，在局部地區(qū)形成以有毒、有害植物為優(yōu)勢(shì)物種的單一種群格局，導(dǎo)致草原退化、沙化現(xiàn)象嚴(yán)重，草原生產(chǎn)力水平不斷降低，生態(tài)環(huán)境惡化，嚴(yán)重威脅著人類的生存和發(fā)展。因此，開展受損草原生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)和保護(hù)具有重要的生態(tài)、經(jīng)濟(jì)和社會(huì)價(jià)值。

叢枝菌根(Arbuscular mycorrhizae，AM)真菌是土壤中重要的微生物類群之一[2]，在自然界中廣泛分布，能與陸地生態(tài)系統(tǒng)中80%以上的高等植物建立共生體系[3]，形成菌根結(jié)構(gòu)。菌根共生體作為橋梁聯(lián)系土壤生態(tài)系統(tǒng)和植物，影響土壤肥力的吸收及其在宿主植物間的分配。AM真菌通過增加宿主植物對(duì)礦質(zhì)元素的吸收和循環(huán)，從而促進(jìn)宿主植物的生長(zhǎng)[4- 5]。在此基礎(chǔ)上，接種AM真菌能夠提高宿主植物耐受脅迫生境的能力，如干旱、鹽堿、高溫等[6- 7]。此外，AM真菌對(duì)植物群落的物種組成也起到重要的調(diào)控作用，影響植物群落的多樣性和生態(tài)系統(tǒng)的生產(chǎn)力，對(duì)維持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定具有重要意義?；诖耍狙芯繑M圍繞菌根學(xué)和草原學(xué)的最新研究成果，從個(gè)體、種群、群落和生態(tài)系統(tǒng)等不同層次，探討AM真菌在草原生態(tài)系統(tǒng)中的功能，以期為開展草原保護(hù)和生態(tài)恢復(fù)提供理論依據(jù)。

1AM真菌在個(gè)體生態(tài)學(xué)中的功能

研究發(fā)現(xiàn)，AM真菌可以對(duì)草本植物個(gè)體的生長(zhǎng)產(chǎn)生顯著影響，如調(diào)節(jié)宿主植物對(duì)養(yǎng)分和水分的吸收以及循環(huán)利用，改變植株的形態(tài)，繼而影響宿主植物的生長(zhǎng)發(fā)育及繁殖[3, 8]。歸納AM真菌在個(gè)體水平上對(duì)不同宿主植物的功能發(fā)現(xiàn)，AM真菌對(duì)草本植物并非均為促進(jìn)效應(yīng)，而是存在促生、抑制和中性效應(yīng)3種結(jié)果(表1)。

1.1AM真菌的促生效應(yīng)

前人圍繞溫帶草原和熱帶草原的研究發(fā)現(xiàn)，草原植物群落是由占優(yōu)勢(shì)主導(dǎo)地位的菌根營(yíng)養(yǎng)型草本植物所組成[9]。在這些草原生態(tài)系統(tǒng)中，植被的物種組成豐富，地下土壤生態(tài)系統(tǒng)中也蘊(yùn)藏了豐富的AM真菌資源[3]，因此，在自然生境條件下，AM真菌能夠侵染絕大部分的植物，并在植物根際周圍形成復(fù)雜的菌絲體網(wǎng)絡(luò)，促進(jìn)植物的生長(zhǎng)。如van der Heijden對(duì)歐洲鈣質(zhì)草原的研究發(fā)現(xiàn)，AM真菌的存在可以促進(jìn)當(dāng)?shù)?5%的土著植物生長(zhǎng)速度加快[10]。究其原因主要是因?yàn)锳M真菌能夠提高宿主植物對(duì)土壤中P、N等養(yǎng)分的吸收效率[11]。本研究對(duì)國(guó)內(nèi)外學(xué)者在野外或溫室條件下開展的19種草原植物的研究結(jié)果進(jìn)行了統(tǒng)計(jì)分析(表1)，發(fā)現(xiàn)有13例研究結(jié)果表明AM真菌顯著促進(jìn)了宿主植物的生長(zhǎng)，表現(xiàn)為正效應(yīng)，占總數(shù)的68.4%。分析可能是因?yàn)檫@些研究選擇的土壤生態(tài)系統(tǒng)多為營(yíng)養(yǎng)貧乏型，AM真菌可以與宿主植物的根系形成菌絲體網(wǎng)絡(luò)，擴(kuò)大宿主植物從土壤中吸收水分和礦質(zhì)養(yǎng)分的面積，從而提高了宿主植物對(duì)土壤中P、N等養(yǎng)分的吸收效率，促進(jìn)植物的生長(zhǎng)[3]。

1.2AM真菌的抑制效應(yīng)

研究發(fā)現(xiàn)，AM真菌對(duì)宿主植物的作用并非均為促進(jìn)效應(yīng)[8, 19]。由表1可知，有3例研究證實(shí)AM真菌顯著抑制宿主植物的生長(zhǎng)，產(chǎn)生負(fù)效應(yīng)，占全部匯總結(jié)果的15.8%，如裂稃草(Schizachyriumscoparium)、大須芒草(Andropogongerardii)、絲狀剪股穎(Agrostiscapillaris)等。分析其原因可能為：在自然生境中，并非所有的植物均能與AM真菌建立共生關(guān)系，有部分莎草科、莧科、燈心草科、藜科、石竹科等物種不能與AM真菌形成菌根結(jié)構(gòu)或不能從菌根共生體中獲取有益成分，它們屬于非菌根營(yíng)養(yǎng)型的植物[8]，約占全部陸生高等植物的3%[20]。當(dāng)這些物種與AM真菌生長(zhǎng)在一起時(shí)，由于AM真菌自身必須依賴宿主植物為其提供光合產(chǎn)物以維持存活與生長(zhǎng)，因而AM共生體的存在反而會(huì)抑制這些植物的生長(zhǎng)發(fā)育，從而產(chǎn)生消極作用。另一種可能的原因是雖然有些植物物種可以與AM真菌建立共生體，但在這些共生體系中，AM真菌通過地下菌絲體網(wǎng)絡(luò)向宿主植物轉(zhuǎn)運(yùn)的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于其從宿主植物索取的養(yǎng)分資源，從而導(dǎo)致抑制效應(yīng)的產(chǎn)生，如Mariotte等發(fā)現(xiàn)在宿主植物單一栽培條件下，接種根內(nèi)球囊霉(Glomusintraradices)可以抑制宿主植物藥用蒲公英(Taraxacumofficinale)、蓍(Achilleamillefolium)的生長(zhǎng)[19]。第三，可能是因?yàn)锳M真菌與宿主植物之間的共生效應(yīng)受環(huán)境條件的限制，功能沒有得到正常發(fā)揮，而轉(zhuǎn)變?yōu)榧纳?yīng)的緣故。

表1　AM真菌對(duì)不同植物生長(zhǎng)的影響

+顯著正效應(yīng)；0無影響；-顯著負(fù)效應(yīng)；BM:生物量Biomass；Sh:地上部分生物量Shoot biomass；R:地下部分生物量Root biomass

1.3AM真菌對(duì)植株生長(zhǎng)的中性效應(yīng)

在AM真菌對(duì)植物的生長(zhǎng)效應(yīng)方面，也有部分研究發(fā)現(xiàn)AM真菌對(duì)宿主植物生長(zhǎng)沒有明顯的調(diào)節(jié)作用，接種AM真菌和對(duì)照處理之間的差異不顯著(表1)，如AM真菌與異型莎草(Cyperusdifformis)、毛蓼(Polygonumbarbatum)、直立雀麥(Bromuserectus)、羽狀短柄草(Brachypodiumpinnatum)等的共生效應(yīng)，既沒有顯著的正效應(yīng)，也沒有顯著的負(fù)效應(yīng)，這可能是由于在水肥條件較好的生境條件下，宿主植物依靠自身的根毛、毛細(xì)根等根系吸收系統(tǒng)，能夠從土壤中獲取足夠其生長(zhǎng)所需的水分和礦質(zhì)元素，而無需AM真菌菌絲體的幫助，植物體對(duì)菌根結(jié)構(gòu)的依賴性較弱，導(dǎo)致AM真菌與宿主之間的共生效應(yīng)不顯著[21]。另外一種可能的原因?yàn)椋涸谧匀粭l件下，一種AM真菌可以與多種宿主植物共生，而一株宿主植物也可以同時(shí)與多種AM真菌共生，其中一些AM真菌與宿主植物的關(guān)系是互惠共生，而另一些AM真菌與宿主植物的關(guān)系則為寄生關(guān)系，二者相互抵消，導(dǎo)致對(duì)宿主植物的生長(zhǎng)沒有表現(xiàn)出顯著影響[19, 22]。

2AM真菌對(duì)植物種群的調(diào)控

在種群水平上，AM真菌通過地下菌絲體網(wǎng)絡(luò)對(duì)同種或異種植物不同個(gè)體間的水分、礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)等資源進(jìn)行再分配，進(jìn)而對(duì)植物種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)生調(diào)節(jié)作用，使菌根營(yíng)養(yǎng)植物表現(xiàn)出不同于非菌根營(yíng)養(yǎng)植物的種群效應(yīng)[23]。

2.1對(duì)牧草種群的影響

牧草在草地生態(tài)系統(tǒng)中占據(jù)極其重要的地位，是草地生態(tài)系統(tǒng)中最為重要的組成部分。維持牧草種群的穩(wěn)定是保障草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定的前提和基礎(chǔ)。

AM真菌作為土壤生態(tài)系統(tǒng)中的一類共生微生物，其對(duì)牧草種群的穩(wěn)定性和多樣性具有非常重要的作用，主要表現(xiàn)為提高牧草種群的高度、蓋度和豐富度，增強(qiáng)其抗逆特性，加速牧草種群的更新、提高牧草的生產(chǎn)力等[3, 7]。分析其原因可能為在草原生態(tài)系統(tǒng)中，由于生境條件的異質(zhì)性，同一物種相鄰的不同植株中，可能有些植株生長(zhǎng)的微環(huán)境資源豐富，礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)充足，而另外一些植株生長(zhǎng)的微環(huán)境礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)貧乏，則生長(zhǎng)在不同微環(huán)境中的植株之間可以利用根外菌絲體網(wǎng)絡(luò)將養(yǎng)分和光合產(chǎn)物從一株宿主植物轉(zhuǎn)移運(yùn)輸?shù)搅硪恢晁拗髦参颷24]，以促進(jìn)整個(gè)種群的生長(zhǎng)和繁衍，是自然條件下植物種群維持穩(wěn)定的一種重要機(jī)制。如我國(guó)內(nèi)蒙古草原的主要牧草之一：羊草(Leymuschinensis)在接種AM真菌之后能顯著提高對(duì)土壤中P、N的吸收，促進(jìn)自身的生長(zhǎng)發(fā)育，增加種群的數(shù)量和質(zhì)量[25]。Zhen對(duì)羊草和阿爾泰針茅(Stipakrylovii)的研究也表明，接種AM真菌能夠促進(jìn)羊草和阿爾泰針茅幼苗的建植，提高羊草幼苗從菌絲體網(wǎng)絡(luò)吸收礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)的能力，對(duì)羊草幼苗表現(xiàn)出積極的菌根學(xué)效應(yīng)[18]。同時(shí)從成株植物體內(nèi)運(yùn)輸更多的光合產(chǎn)物至幼年植株，使幼株獲得更多的收益而快速發(fā)育，進(jìn)而加速種群的更新[26]。此外，從成年植物根系輻射生長(zhǎng)出的根外菌絲體網(wǎng)絡(luò)也可以通過其他的方式促進(jìn)幼齡植株的建植和種群的更新，如提供K、Zn、Cu等營(yíng)養(yǎng)成分[3]。但在土壤養(yǎng)分含量充足的條件下，研究發(fā)現(xiàn)土著AM真菌也可以顯著抑制羊草的生長(zhǎng)，限制其對(duì)養(yǎng)分的吸收，這可能是由于羊草依靠自身的根系即可吸收到充足的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)和水分的緣故，在此條件下，AM真菌和羊草之間的關(guān)系由互惠共生逐漸轉(zhuǎn)變成偏利共生，因此菌根對(duì)羊草的生長(zhǎng)沒有產(chǎn)生顯著的促進(jìn)作用[27]。

在草原生態(tài)系統(tǒng)中，由于不同的牧草與AM真菌的共生效應(yīng)不同，因而導(dǎo)致牧草種群的數(shù)量和組成發(fā)生變化。Wilson和Hartnett對(duì)美國(guó)高草草原的研究發(fā)現(xiàn)，暖季型禾本科植物對(duì)AM共生體的依賴性強(qiáng)于冷季型禾本科植物[28]。在與暖季型禾本科植物共生時(shí)，AM真菌菌絲體能夠深入到植物根系不能到達(dá)的土壤中，吸收該處的水分或移動(dòng)性較差的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)，再通過AM真菌的菌絲體網(wǎng)絡(luò)傳輸給暖季型禾本科植物利用，從而促進(jìn)暖季型禾本科植物的生長(zhǎng)。反之，對(duì)于冷季型禾本科植物而言，其對(duì)AM真菌的依賴性較弱，AM真菌不易侵染其植物根系，不能將土壤中的礦質(zhì)元素吸收、運(yùn)送到冷季型禾本科植物體內(nèi)，從而對(duì)暖季型禾本科植物與冷季型禾本科植物之間的競(jìng)爭(zhēng)平衡產(chǎn)生顯著影響。因此，菌根依賴性強(qiáng)的暖季型禾本科植物可以獲得較大的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)[29]，密度與蓋度隨之增加，之后逐漸成為優(yōu)勢(shì)物種。反之，冷季型禾本科植物獲取水分和營(yíng)養(yǎng)的能力較弱，生長(zhǎng)受限，種群數(shù)量逐漸減少，表現(xiàn)為草原生態(tài)系統(tǒng)中的生物多樣性組成發(fā)生改變[29]。

此外，在草原生態(tài)系統(tǒng)中，草食動(dòng)物(大型哺乳動(dòng)物)的采食行為(選擇性采食)和非食草活動(dòng)，例如，糞和尿的排泄、打滾、踩踏和摩擦均能夠影響植物種群的組成和數(shù)量；而植物種群的改變又能影響AM真菌群落的組成[30]。

2.2對(duì)有毒植物種群的影響

研究發(fā)現(xiàn)，草原生態(tài)系統(tǒng)中有毒植物的種群隨著牧草種群的萎縮而逐漸擴(kuò)展和蔓延。其中有毒植物通過與牧草競(jìng)爭(zhēng)地上生長(zhǎng)空間、光照、土壤養(yǎng)分等條件，必然對(duì)牧草的生長(zhǎng)和繁殖產(chǎn)生一定的消極影響。因此，探討AM真菌對(duì)草原有毒植物的生態(tài)學(xué)功能具有重要意義。Jin等研究證實(shí)AM真菌能夠抑制草原有毒植物黃帚橐吾(Ligulariavirgaurea)種群的生長(zhǎng)，促進(jìn)牧草的建植。分析其原因可能為黃帚橐吾等有毒植物可以分泌次生代謝產(chǎn)物，對(duì)其他植物產(chǎn)生他感作用，也同時(shí)對(duì)共生的AM真菌產(chǎn)生抑制效應(yīng)，導(dǎo)致二者之間的共生關(guān)系減弱，AM真菌對(duì)其無促生效應(yīng)，但AM真菌的存活仍然需要消耗黃帚橐吾合成的光合產(chǎn)物，從而對(duì)其產(chǎn)生寄生效應(yīng)，使黃帚橐吾植株生物量降低。而禾本科植物對(duì)AM真菌沒有抑制效應(yīng)，菌絲體網(wǎng)絡(luò)吸收的土壤養(yǎng)分資源更多的分配給禾本科牧草，使牧草的生物量增加[31]。Grime等提出若AM真菌菌絲介導(dǎo)的養(yǎng)分傳遞總是從大型植株傳遞到小型植株的假設(shè)成立[32]，那么所形成的菌絲體網(wǎng)絡(luò)將會(huì)增加有毒植物種群的均勻度[26]?；诖思僭O(shè)，許多學(xué)者開展了相關(guān)的研究，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，當(dāng)不同個(gè)體大小的夏枯草(Prunellavulgaris)相互競(jìng)爭(zhēng)時(shí)，叢枝菌根的形成有利于大個(gè)體夏枯草的生長(zhǎng)[33]，說明AM真菌能增加夏枯草種群內(nèi)個(gè)體大小的不整齊性[34]，這與Grime提出的假設(shè)截然相反。分析原因可能為AM真菌在向宿主植物提供水分和礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)時(shí)，也需要宿主植物為其提供光合產(chǎn)物，個(gè)體較大的植株由于其光合能力強(qiáng)，因而可以向AM真菌提供更多的光合產(chǎn)物，反之，也進(jìn)一步促進(jìn)和加強(qiáng)了其與AM真菌之間的共生關(guān)系，導(dǎo)致AM真菌菌絲體網(wǎng)絡(luò)吸收的礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)更多的流向個(gè)體較大的植株[35]，從而使種間關(guān)系發(fā)生改變。

3AM真菌對(duì)草原植物群落的影響及調(diào)控

3.1對(duì)草原植物群落多樣性的影響

AM真菌在維持草原植物群落的結(jié)構(gòu)和物種多樣性等方面具有極其重要的功能[15]。研究發(fā)現(xiàn)，絕大多數(shù)草原生態(tài)系統(tǒng)都是由AM菌根營(yíng)養(yǎng)植物占據(jù)優(yōu)勢(shì)地位，即優(yōu)勢(shì)物種多為菌根營(yíng)養(yǎng)植物[9]。作為菌根營(yíng)養(yǎng)植物，AM真菌共生體的存在對(duì)宿主植物在個(gè)體、種群水平上的促進(jìn)效應(yīng)已經(jīng)被廣泛認(rèn)可，即根外菌絲可以促進(jìn)宿主植物提高對(duì)土壤中礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)和水分的吸收利用。然而仍不清楚的是在一個(gè)特定的植物群落里，優(yōu)勢(shì)物種是否也能從菌絲體網(wǎng)絡(luò)里獲取最大化的益處？圍繞這個(gè)問題，目前存在兩種截然不同的觀點(diǎn)。其一，在有關(guān)北美高草草原的研究中發(fā)現(xiàn)，AM真菌促使優(yōu)勢(shì)植物物種競(jìng)爭(zhēng)力的增強(qiáng)，同時(shí)導(dǎo)致其他亞優(yōu)勢(shì)物種(或伴生物種)競(jìng)爭(zhēng)力的降低，從而使優(yōu)勢(shì)植物C4禾草能夠從菌根共生體中獲取最大化的收益[29]，提高其相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，表明AM真菌可以通過促進(jìn)優(yōu)勢(shì)植物物種的生長(zhǎng)，導(dǎo)致高草草原植物群落多樣性的降低。在澳大利亞一些以一年生植物為主的草原植物群落中也獲得了類似的結(jié)果，那些菌根依賴性高的優(yōu)勢(shì)植物物種在使用殺真菌劑的處理中，由于AM真菌的共生效應(yīng)被抑制，導(dǎo)致其生長(zhǎng)減慢。與此同時(shí)，那些亞優(yōu)勢(shì)物種的競(jìng)爭(zhēng)力卻得到增強(qiáng)，最終導(dǎo)致該植物群落的多樣性增加，從反面證明AM真菌的存在有利于優(yōu)勢(shì)物種的生長(zhǎng)[36]。其二，在歐洲鈣質(zhì)草原的研究則呈現(xiàn)出完全相反的結(jié)果[37]。AM真菌通過提高亞優(yōu)勢(shì)物種的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，間接導(dǎo)致優(yōu)勢(shì)物種相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力的降低，進(jìn)而使亞優(yōu)勢(shì)物種(如豆類植物)從菌根共生體中獲取相對(duì)更多的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，而優(yōu)勢(shì)植物物種如禾草類植物的生物量并沒有得到提高，甚至產(chǎn)生了顯著降低[15]。為何在草原生態(tài)系統(tǒng)中會(huì)出現(xiàn)兩個(gè)觀點(diǎn)完全相左的現(xiàn)象？其生態(tài)學(xué)機(jī)理尚待深入研究。

AM真菌能夠?qū)е峦寥狸栯x子較低的交換能力，促使土壤氮素有效性提高[38]，加劇氮素的富集，最終使植物生產(chǎn)力增加、植物物種豐富度升高，提高草原植物群落的多樣性[37]。接種AM真菌后，優(yōu)勢(shì)物種和亞優(yōu)勢(shì)物種會(huì)產(chǎn)生不同的響應(yīng)[39- 40]，從而影響植物在草原生態(tài)系統(tǒng)里的優(yōu)勢(shì)等級(jí)。不同優(yōu)勢(shì)等級(jí)的宿主植物之間通過菌絲體網(wǎng)絡(luò)的相互作用，使伴生物種或稀有物種能夠在群落中生存下來。

根據(jù)AM真菌可以形成從共生到寄生的連續(xù)效應(yīng)體系，AM真菌對(duì)草原植物群落中宿主植物的影響可能存在如下機(jī)理：優(yōu)勢(shì)植物物種和伴生植物物種對(duì)AM真菌依賴性強(qiáng)弱的不同，菌根依賴性較強(qiáng)的植物物種在互利共生作用中競(jìng)爭(zhēng)力更強(qiáng)，說明植物的優(yōu)勢(shì)物種和伴生物種對(duì)AM真菌的相對(duì)靈敏度決定了草原植物群落的物種組成和優(yōu)勢(shì)等級(jí)[41]。如果伴生植物物種對(duì)AM真菌的依賴性較強(qiáng)，則優(yōu)勢(shì)等級(jí)趨于平等，從而促進(jìn)草原植物群落的物種多樣性增加。相反，如果優(yōu)勢(shì)植物物種的菌根依賴性較強(qiáng)，而伴生植物物種的菌根依賴性較弱，則由于對(duì)AM真菌的響應(yīng)不同，植物的優(yōu)勢(shì)等級(jí)將趨于不同，因此導(dǎo)致草原植物群落中的物種多樣性減少。Yao等發(fā)現(xiàn)AM真菌沒有促進(jìn)草原生態(tài)系統(tǒng)中優(yōu)勢(shì)物種勝紅薊(Ageratumconyzoides)、兩耳草(Ageratumconyzoides)的生長(zhǎng)，相反促進(jìn)伴生物種異型莎草(Cyperusdifformis)、毛蓼(Polygonumbarbatum)的生長(zhǎng)[14]，同樣Mariotte等也證實(shí)AM真菌能夠提高伴生植物物種夏枯草(Prunellavulgaris)和蓍(Achilleamillefolium)的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，促進(jìn)它們的生長(zhǎng)[19]，而降低優(yōu)勢(shì)物種藥用蒲公英(Taraxacumofficinale)和絲狀剪股穎(Agrostiscapillaris)的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，抑制它們的生長(zhǎng)發(fā)育。以上研究證實(shí)不同植物物種的菌根依賴性差異是導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性改變的主要原因之一。當(dāng)優(yōu)勢(shì)植物物種對(duì)AM真菌的依賴性比伴生植物物種小時(shí)，群落中的植物優(yōu)勢(shì)等級(jí)可能會(huì)趨于平等，進(jìn)而使草原植物群落多樣性增加，反之則降低。綜上所述，AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)中植物群落的物種組成具有顯著的調(diào)節(jié)能力。

3.2對(duì)草原植物群落穩(wěn)定性的影響

由于AM真菌沒有嚴(yán)格的宿主專一性，因此被AM真菌侵染的植物根系可以通過根外菌絲進(jìn)一步侵染鄰近的其他草本植物。AM真菌通過在土壤中形成菌絲橋?qū)⒉煌闹参镂锓N緊密聯(lián)系在一起，而C、N、P等礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)通過菌絲橋在不同植物物種間進(jìn)行轉(zhuǎn)移和分配可能是AM真菌調(diào)節(jié)草原植物群落穩(wěn)定性的重要原因之一[42]。由于AM真菌菌絲橋的存在，草原植物群落中不同植物物種間共享的菌絲橋可雙向傳遞光合產(chǎn)物和營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，導(dǎo)致不同植物物種之間可以相互補(bǔ)充、相互促進(jìn)，競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系減弱[13]，如在北美高草草原的研究中，AM真菌的存在可以降低C4草本植物(暖季型草)的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，促進(jìn)非禾本科植物的生長(zhǎng)和建植，降低C4植物的優(yōu)勢(shì)度，使不同類型的草本植物能夠在同一空間范圍內(nèi)共同生活，進(jìn)而調(diào)節(jié)草原植被群落的穩(wěn)定性[34]。Yang等對(duì)內(nèi)蒙古草原的研究發(fā)現(xiàn)，AM真菌與土壤中P的可利用性通過對(duì)植物物種和功能群的補(bǔ)償性調(diào)控，進(jìn)而影響草原生態(tài)系統(tǒng)的第一性生產(chǎn)[43]。

4AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)的調(diào)控作用

4.1對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)演替的作用

研究表明土壤微生物能夠?qū)Σ菰参锶郝涞难萏娈a(chǎn)生作用[12, 44]，其中，AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)的次生演替以及物種多樣性保護(hù)具有重要的生態(tài)學(xué)功能[45- 46]。Janos發(fā)現(xiàn)植物的菌根依賴性與植被的演替階段相關(guān)[47]。研究表明，演替早期階段植物的菌根依賴性比演替晚期的植物菌根依賴性小。在模擬外界生態(tài)環(huán)境的試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，單獨(dú)接種AM真菌會(huì)降低草原生態(tài)系統(tǒng)演替早期植物群落總的地上生物量[48]，暗示了AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)演替早期的植物具有一定的消極作用，究其原因可能是演替早期的植物如阿伯拉草(Aperaspica-venti)，比演替晚期的植物如絲狀剪股穎(Agrostiscapillaris)、紫羊茅(Festucarubra)的菌根依賴性小，因此從菌絲體網(wǎng)絡(luò)中獲取的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)相對(duì)較少[37]。此外，研究也發(fā)現(xiàn)在演替早期植物群落中的長(zhǎng)葉車前(Plantagolanceolata)菌根侵染率比演替晚期植物群落里的長(zhǎng)葉車前菌根侵染率低。AM真菌通過選擇性的抑制演替早期的優(yōu)勢(shì)植物物種，導(dǎo)致那些適合于演替晚期的伴生物種的相對(duì)優(yōu)勢(shì)度增加，從而促進(jìn)了生態(tài)系統(tǒng)的次生演替[48- 49]。同樣，在人工模擬的生態(tài)系統(tǒng)中也發(fā)現(xiàn)，演替早期的植物物種(如Aperaspica-venti)對(duì)AM真菌有著消極的反饋，而演替中期的植物物種(如Bromushordeaceus、Hypochaerisradicata)則表現(xiàn)為中性效應(yīng)，沒有顯著影響。但演替后期的植物物種(如Nardusstricta、Arnicamontana)則產(chǎn)生了積極的反饋，并且這種積極的反饋在演替后期的植物群落中表現(xiàn)非常顯著[44]。究其原因，可能為以下兩個(gè)原因：一是草原生態(tài)系統(tǒng)演替早期的植物物種生長(zhǎng)速度快、防御性低，植物生長(zhǎng)繁殖的策略是以拓展新生境、耐受不利的生境條件為目標(biāo)，植物種類少，生態(tài)位空間大、植物種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)弱，植物類型多以一年生草本植物為主，與AM真菌共生關(guān)系弱。而演替晚期的植物生境條件較好，植物種類較多，植物種間和種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)激烈，因而植物更多的依賴于AM真菌等共生關(guān)系以提高其相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)力，植物類型以多年生植株為主。另一方面，在野外自然環(huán)境里，AM真菌的數(shù)量在生態(tài)系統(tǒng)演替早期階段比較低，而在演替晚期階段較高[50]。演替早期的植物對(duì)AM真菌的依賴性小，缺乏積極響應(yīng)。而演替晚期的植物對(duì)AM真菌的共生有著積極的反饋，主要是由于植物根際周圍AM真菌的積累[51]，且演替晚期的植物能夠產(chǎn)生大量的根毛，這些根毛比演替早期階段植物的根毛更敏感，這可能是一種吸引更多AM真菌共生的策略[52]。由此可知AM真菌侵染的模式在生態(tài)系統(tǒng)演替早期和演替晚期階段存在顯著差異[44]。

4.2對(duì)退化草原的影響

草原生態(tài)系統(tǒng)的退化主要有土壤退化和植被退化兩種，其中，土壤退化直接導(dǎo)致植被的退化。草原植物通過菌根共生體與土壤密切聯(lián)系，本研究主要從AM真菌對(duì)土壤退化和植被退化的影響兩個(gè)方面進(jìn)行闡述。

4.2.1對(duì)土壤退化的修復(fù)作用

AM真菌的菌絲在穩(wěn)定土壤結(jié)構(gòu)的過程中發(fā)揮了重要的作用，主要利用其大量的根外菌絲體對(duì)土壤顆粒進(jìn)行物理性纏繞產(chǎn)生作用，使土壤聚集成團(tuán)塊。Avio等研究證實(shí)AM真菌的菌絲體長(zhǎng)度和菌絲密度與土壤團(tuán)聚體存在密切的相關(guān)性[53]，表明AM真菌可以通過形成廣泛而密集的根外菌絲體網(wǎng)絡(luò)將土壤小團(tuán)聚體聚合形成比較穩(wěn)定的土壤大團(tuán)聚體，從而對(duì)土壤結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定性產(chǎn)生直接作用[54]。其次通過AM真菌菌絲的降解，在土壤中分泌、沉積與土壤相關(guān)的不溶性疏水糖蛋白——球囊霉素(glomalin)，有效的阻止水分和土壤有機(jī)離子的解離[55- 56]，從而將土壤中的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)和水分固定，提高土壤聚合物的穩(wěn)定性[56- 57]。葉佳舒等證實(shí)AM真菌能夠顯著影響土壤大團(tuán)聚體(>2 mm)的數(shù)量，其中以根內(nèi)球囊霉(Glomusintraradices)的影響最為顯著，同時(shí)提高土壤中球囊霉素的總含量[58]。另外AM真菌還可通過分泌酸性磷酸酶、堿性磷酸酶等物質(zhì)活化土壤中的N、P等礦質(zhì)元素，提高土壤資源的可利用性[59]，從而促進(jìn)植物細(xì)根、毛細(xì)根的增加，進(jìn)一步加強(qiáng)土壤團(tuán)聚體的形成。

最新的研究表明，AM真菌與固氮菌(nitrogen-fixing bacteria)之間也存在協(xié)同作用，它們不僅可以調(diào)節(jié)草原植物群落的組成、多樣性以及生產(chǎn)力[60]，還能夠使固氮植物通過兩者之間的協(xié)同作用充分吸收土壤養(yǎng)分，防止土壤礦質(zhì)養(yǎng)分的流失[61]。另外也可以改善土壤的團(tuán)粒結(jié)構(gòu)和水分條件，使土壤的有機(jī)質(zhì)含量和土壤pH值發(fā)生變化。綜上所述，AM真菌不僅可以緩解對(duì)土壤環(huán)境的破壞，還可以提高土壤生產(chǎn)力，從而對(duì)退化草原土壤生態(tài)系統(tǒng)具有一定的修復(fù)作用。

4.2.2對(duì)退化植被的修復(fù)作用

由于人類的干擾，草原生態(tài)環(huán)境日益惡化，草本植物從土壤中獲取養(yǎng)分的能力不斷減弱，導(dǎo)致草原生態(tài)系統(tǒng)在局部形成退化，如果不加以治理，其退化程度和面積將不斷增加?；诖耍壳袄肁M真菌開展退化草原恢復(fù)與治理的研究不斷增多，取得了如下成果：

首先，AM真菌作為連接草本植物和土壤的橋梁，能夠改變植物根系的形態(tài)和結(jié)構(gòu)，提高草本植物對(duì)外界脅迫生境的耐性和抗性。通過AM真菌菌絲體提高草本植物對(duì)土壤水分和礦質(zhì)養(yǎng)分的吸收能力，從而調(diào)節(jié)草本植物的水分代謝及其抗旱性能[62]。其次，在鹽堿化草原中，AM真菌能夠侵染草本植物的根系，通過根外菌絲的延伸擴(kuò)大植物根系的吸收表面積，保證宿主植物在局部養(yǎng)分耗盡的情況下能夠通過菌絲體的生長(zhǎng)，吸收土壤中其它位置的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)[60, 63]，從而提高宿主植物對(duì)養(yǎng)分的吸收效率，改善植物在脅迫生境中的生長(zhǎng)[64]。第三，AM真菌菌絲體網(wǎng)絡(luò)能夠改變植物的共生特性，降低Na+和Cl-對(duì)草本植物的毒害作用，從而提高宿主植物的耐鹽性。唐明等在內(nèi)蒙古草原鹽堿土壤條件下研究發(fā)現(xiàn)，一些不易與AM真菌形成菌根共生體的草本植物也能被AM真菌侵染，如莎草科的寸草薹(Carexduriuscula)、藜科的鹽角草(Saliconiaeuropaea)，以及鹽爪爪(Kalidiumfoliatum)等，從而提高了這些植物在生態(tài)系統(tǒng)中的存活率[65]。在松嫩平原的鹽堿化草原中，摩西球囊霉(Glomusmosseae)和地球囊霉(G.geosporum)也可以提高地表植被的耐鹽堿性[66]。第四，AM真菌能在一定程度上提升草本植物的抗病蟲能力，其主要機(jī)理是通過與病原菌競(jìng)爭(zhēng)植物根系的侵染位點(diǎn)，從而抑制病原菌對(duì)宿主植物的入侵。另外，AM真菌通過改善土壤的理化性質(zhì)也能間接地使非菌根營(yíng)養(yǎng)植物能夠從改善后的土壤結(jié)構(gòu)中獲取自身生長(zhǎng)所需的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，從而對(duì)退化草原的修復(fù)產(chǎn)生積極的效應(yīng)。

5展望

目前，在草原生態(tài)系統(tǒng)中有關(guān)AM真菌對(duì)草原生態(tài)系統(tǒng)的功能主要集中在探究AM真菌對(duì)某一種或幾種宿主植物的個(gè)體生長(zhǎng)、種內(nèi)或種間競(jìng)爭(zhēng)等方面，而有關(guān)植被群落對(duì)AM真菌響應(yīng)的研究相對(duì)較少?；诖?，為了更好的利用AM真菌保護(hù)草原生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性，尚需深入開展相關(guān)研究：

(1)開展草原土壤生態(tài)系統(tǒng)中AM真菌多樣性的調(diào)查，應(yīng)用分子生物學(xué)技術(shù)鑒定草原生態(tài)系統(tǒng)中的AM真菌種類，對(duì)主要優(yōu)良牧草類型進(jìn)行高效菌種的篩選及其接種技術(shù)的研究。探究AM真菌在自然條件下的生理變化過程，為退化草原生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)和合理利用提供科學(xué)依據(jù)。其次，保護(hù)草原生態(tài)系統(tǒng)中AM真菌的多樣性、以期達(dá)到減緩天然草原的退化，保持草原植物群落的穩(wěn)定性和生產(chǎn)力，實(shí)現(xiàn)天然草原的可持續(xù)發(fā)展和利用。

(2)通過室內(nèi)和野外相關(guān)試驗(yàn)探究草原生態(tài)系統(tǒng)中不同AM真菌相互協(xié)同的機(jī)制，分析優(yōu)良牧草、有毒植物與不同AM真菌的共生機(jī)制，揭示AM真菌與草原植物群落多樣性和穩(wěn)定性維持機(jī)制之間的相關(guān)性。

(3)設(shè)計(jì)多因子分析比較試驗(yàn)，探究草原生態(tài)系統(tǒng)中不同生物因子(如放牧、昆蟲、鼠類以及微生物等)對(duì)AM真菌生理生態(tài)功能的調(diào)控作用，研究AM真菌與其他生物之間的互作及其作用機(jī)理。

(4)目前人工培植的AM真菌種類較多，但有關(guān)人工接種的AM真菌是否能夠適應(yīng)天然草原的生境？外來引入AM真菌與土著AM真菌之間是否存在競(jìng)爭(zhēng)或協(xié)同關(guān)系？因此探索適宜天然草原的AM真菌接種方法與AM真菌菌劑，充分利用草原生態(tài)系統(tǒng)中的AM真菌資源是個(gè)亟待解決的科學(xué)問題。

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Functions of arbuscular mycorrhizas in grassland ecosystems

JIN Liang1,2,*, SUN Li2, WANG Qiang2, DONG Mei3, WANG Xiaojuan1,2, WANG Qian2, ZHANG Liang2

1NaturalHistoryResearchCenter,ShanghaiNaturalHistoryMuseum,ShanghaiScience&TechnologyMuseum,Shanghai200127,China2StateKeyLaboratoryofGrasslandAgro-Ecosystem,SchoolofPastoralAgricultureScienceandTechnology,LanzhouUniversity,Lanzhou730020,China3CollegeofPlantProtection,YunnanAgriculturalUniversity,Kunming650201,China

Abstract:Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi are important soil microorganisms, which can form symbioses with more than 80% of vascular plants in terrestrial ecosystems. It has been demonstrated that AM fungi could improve the growth of host plants through regulation of their physiological and biochemical characteristics. In light of this, AM fungi could regulate plant intra-and inter-specific competition in natural habitats. Recently, using AM fungi to protect plant biodiversity and maintain plant community stability in grassland ecosystems has generated much interest. Here, the functions of AM fungi are discussed at the autecology, population, community and ecosystem levels in order to discover the relationship between AM fungi and host plants. There are three different responses of individual host plants to AM fungi symbiosis, including positive, negative and neutral effects. At the population and community levels, AM fungi could regulate intra- and inter-specific competition by influencing the transportation of nutrients and water among individuals, such as to regulate herbaceous and poisonous plant populations. AM fungi also could maintain plant community structures and plant diversity in grasslands by regulating the plant competition. At the ecosystem level, AM fungi could promote the process of community succession, and thus could be used in bioremediation of damaged ecosystems. This review aims to provide theories and methods for the protection of grassland ecosystems by integrating the uses of AM fungi.

Key Words:arbuscular mycorrhizal fungi; grassland ecosystem; network of mycelium, intra-specific competition; inter-specific competition; community structure

DOI:10.5846/stxb201404230807

*通訊作者

Corresponding author.E-mail:jinliang@sstm.org.cn

收稿日期:2014- 08- 07; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 06- 11

基金項(xiàng)目:國(guó)家自然科學(xué)基金(31270558); 國(guó)家公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項(xiàng)經(jīng)費(fèi)(201203041); 蘭州大學(xué)中央高校基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)專項(xiàng)資金(lzujbky-2013-86)

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