張武昌 陳 雪 趙 苑 趙 麗 肖 天

(1. 中國科學(xué)院海洋研究所 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 青島 266071; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國家實(shí)驗(yàn)室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室, 青島 266071; 3. 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049)

海洋浮游微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)及其影響因素*

張武昌1,2①陳 雪1,2,3趙 苑1,2趙 麗1,2肖 天1,2

(1. 中國科學(xué)院海洋研究所 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 青島 266071; 2. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國家實(shí)驗(yàn)室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室, 青島 266071; 3. 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049)

微食物環(huán)是海洋生態(tài)系統(tǒng)中重要的物質(zhì)和能量過程, 是傳統(tǒng)食物鏈的有效補(bǔ)充。微食物環(huán)研究是當(dāng)前海洋生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)之一, 但對其結(jié)構(gòu)的系統(tǒng)研究較少,海洋微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)在2000年才被Garrison提出。盡管微食物網(wǎng)各個類群的豐度在不同海洋環(huán)境中存在相對變化, 但是這些變化都處于一定的范圍之內(nèi), 其豐度結(jié)構(gòu)約為纖毛蟲10cell/mL、鞭毛蟲103cell/mL、微微型真核浮游生物104cell/mL、藍(lán)細(xì)菌104～ 105cell/mL、異養(yǎng)細(xì)菌 106cell/mL、病毒 107particle/mL。海洋浮游食物鏈中捕食者和餌料生物粒徑的最佳比值為 10︰1, 實(shí)際研究中該比值會略低, 如纖毛蟲與其餌料的粒徑比值為8︰1, 鞭毛蟲為3︰1。微微型(pico-)和微型(nano-)浮游植物的豐度比(pico︰nano)是研究微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的指數(shù)之一, 該指數(shù)具有不受研究尺度影響的優(yōu)點(diǎn), 可用于研究區(qū)域性和全球性微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)。近年來, 學(xué)者們從多角度對海洋微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)開展了研究, 針對不同海區(qū)微食物網(wǎng)各類群豐度、生物量時間和空間變化的研究有很多報道, 微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)受空間、季節(jié)、攝食、營養(yǎng)鹽等多種因素影響。在對不同空間微食物網(wǎng)的研究中, 眾多學(xué)者往往研究不同物理性質(zhì)的水團(tuán)中各類群生物豐度的不同,以此來表征微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的不同; 同一海區(qū)微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的季節(jié)變化也是使用各個類群豐度和生物量的變化來表示, 該變化主要受水文環(huán)境因素影響。攝食者對微食物網(wǎng)各類生物的影響通過 3種途徑: ①中型浮游動物攝食; ②中型浮游動物攝食微型浮游動物, 通過營養(yǎng)級級聯(lián)效應(yīng)影響低營養(yǎng)級生物; ③中型浮游動物通過釋放溶解有機(jī)物、營養(yǎng)鹽影響細(xì)菌和低營養(yǎng)級生物。浮游植物通過產(chǎn)生化感物質(zhì)和溶解有機(jī)物影響微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu), 而營養(yǎng)鹽的濃度及變化則可以對微食物網(wǎng)產(chǎn)生直接或間接影響。

微食物網(wǎng); 結(jié)構(gòu); 微微型浮游生物; 鞭毛蟲; 纖毛蟲

1983年, 微食物環(huán)(microbial loop)概念首次被提出(Azam et al., 1983)。海洋是地球上三大有機(jī)碳庫之一, 這些有機(jī)碳大部分以溶解有機(jī)碳(dissolved organic carbon, DOC)的形式存在, 海洋異養(yǎng)細(xì)菌(heterotrophic bacteria, HB)通過“二次生產(chǎn)”(Fuhrman and Azam, 1980)將DOC轉(zhuǎn)化為自身物質(zhì)以生長和繁殖, 隨著原生生物(如鞭毛蟲、纖毛蟲等)攝食異養(yǎng)細(xì)菌,細(xì)菌回收的碳被再次傳遞返回經(jīng)典食物鏈,從而構(gòu)成微食物環(huán)(Azam et al., 1983; Pomeroy and Wiebe, 1988)。

海洋微食物網(wǎng)(microbial food web)是微食物環(huán)概念的延伸。微食物環(huán)概念最初僅用于解釋以細(xì)菌為基礎(chǔ)的攝食關(guān)系, 科學(xué)家發(fā)現(xiàn)海洋中存在著大量與細(xì)菌粒徑相近的自養(yǎng)生物, 包括聚球藻屬藍(lán)細(xì)菌(Synechococcus) (Waterbury et al., 1979; Murphy and Haugen, 1985)和原綠球藻屬藍(lán)細(xì)菌(Prochlorococcus)(Chisholm et al., 1988, 1992), 以及海洋微微型真核浮游生物(picoeukaryotes)(Fenchel 1982; Johnson and Sieburth, 1982)。這些自養(yǎng)生物通過光合作用進(jìn)行自身生長, 隨后同樣被原生動物和微型浮游生物所攝食, 從而進(jìn)入經(jīng)典食物鏈。Sherr等(1988)對微食物環(huán)兩條路徑進(jìn)行了總結(jié), 認(rèn)為這些微小生物之間的營養(yǎng)關(guān)系不再是一條線, 而是交織成一個網(wǎng)狀, 因此提出海洋微食物網(wǎng)概念。海洋浮游病毒作為分解者, 裂解藻類和細(xì)菌向水中釋放溶解有機(jī)物(dissolved organic matter, DOM), 而這部分DOM又再被細(xì)菌利用, 形成了微食物網(wǎng)的病毒回路(viral shunt)(Wilhelm and Suttle, 1999), 這方面的研究進(jìn)一步完善了微食物網(wǎng)的概念。

長久以來, 人們就認(rèn)識到食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)可以對海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生重要影響, 如魚產(chǎn)量(fish yield)(Ryther, 1969)、海洋碳通量(carbon flux)(Azam et al., 1983; Michaels and Silver, 1988)、營養(yǎng)鹽再生(nutrient regeneration) (Caron, 1991)等。隨著對海洋微型生物研究的逐漸開展, 科學(xué)家也開始重視海洋微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)(microbial food web structure)及其主要影響因素的研究, 以期進(jìn)一步了解和預(yù)測海洋生態(tài)系統(tǒng)變化和生物地球化學(xué)循環(huán)過程。

海洋微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)這一概念最早是由Garrison在 2000年提出的, 但是他并沒有給出結(jié)構(gòu)的定義, 而是測定微食物網(wǎng)不同生物類群的豐度和生物量, 通過聚類分析的方法,判斷不同調(diào)查時間的微食物網(wǎng)是否相同(Garrison et al., 2000)。近年來, 學(xué)者們從不同角度對海洋微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)進(jìn)行了深入研究。本文將從以下幾個方面介紹微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu):微食物網(wǎng)的豐度和生物量結(jié)構(gòu)、微食物網(wǎng)的粒級結(jié)構(gòu)和微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的變化和影響因素。

1 微食物網(wǎng)的豐度和生物量結(jié)構(gòu)

1.1 各類群的豐度結(jié)構(gòu)

盡管微食物網(wǎng)各個類群的豐度在不同海洋環(huán)境中有相對變化, 但是這些變化都處于一定的范圍之內(nèi)。一般說來, 每毫升海水中含有浮游病毒107個、細(xì)菌106個、藍(lán)細(xì)菌104～105個、真核藻類104個( Azam and Malfatti, 2007),海洋浮游鞭毛蟲的普遍豐度約為每毫升103個(Fenchel, 2008), 近岸海區(qū)的纖毛蟲豐度約為每毫升 10個(Leakey et al., 1992)。Miki和Jacqnet(2008)指出, 在典型的海水中, 異養(yǎng)鞭毛蟲、細(xì)菌、病毒的豐度比例為1︰103︰104。

在微食物網(wǎng)各類群中, 異養(yǎng)鞭毛蟲(heterotrophic nanoflagellates, HNF)與細(xì)菌豐度的關(guān)系被研究得最多。有部分研究表明, 異養(yǎng)鞭毛蟲與細(xì)菌豐度之間并沒有良好的相關(guān)性(McManus and Fuhrman, 1990; Van Duyl et al., 1990; Weinbauer and Peduzzi, 1995), 另外一些研究則發(fā)現(xiàn)了二者之間的相關(guān)關(guān)系。Sanders等(1992)集合了之前多篇文獻(xiàn)的數(shù)據(jù),研究了在各種水生環(huán)境(包括海洋、河口以及淡水)中異養(yǎng)鞭毛蟲和細(xì)菌豐度的數(shù)量關(guān)系,結(jié)果表明, 二者呈顯著正相關(guān)(log HNFabundance=0.90×log bacteria abundance-2.4, R2=0.5, P<0.001, n=600) [圖1(a)], 異養(yǎng)鞭毛蟲和細(xì)菌豐度的數(shù)量級比例大約為 1︰103。Gasol和Vaque(1993)采用同樣的方法, 得到了不同水生環(huán)境中異養(yǎng)鞭毛蟲和細(xì)菌豐度的數(shù)量關(guān)系(log HNF abundance=0.79×log bacteria abundance-1.67, R2=0.31, P<0.001, n=41) [圖1(b)], 這個結(jié)果整合了季節(jié)變化, 因此是一個平均值(mean realized abundance, MRA)。以上結(jié)果雖然表明異養(yǎng)鞭毛蟲和細(xì)菌豐度之間存在顯著的相關(guān)性, 但是相關(guān)關(guān)系較弱。在上述研究的基礎(chǔ)上, Gasol(1994)提出了最大可達(dá)到豐度(maximum attainable abundance, MAA)線的概念, 即對于一個給定的細(xì)菌豐度, 鞭毛蟲所能達(dá)到的最大豐度?；谑占臄?shù)據(jù), 這個最大值邊界為log HNFmax=-2.47+1.07×log HB,但是在自然海區(qū)中測得的數(shù)據(jù)很難達(dá)到MAA線。此外, Gasol(1994)還提出用一個定性模型來分析上行控制和下行控制對鞭毛蟲豐度的影響(圖2), 即當(dāng)鞭毛蟲和纖毛蟲的比例高于MRA時, 上行控制為主要因素, 反之下行控制為主要因素。

圖1 各浮游生態(tài)系統(tǒng)中細(xì)菌和異養(yǎng)鞭毛蟲(HNF)豐度的數(shù)量關(guān)系Fig.1 Relationship between abundance of bacterial and heterotrophic nanoflagellates (HNF) from a variety of planktonic ecosystems (a) 各浮游生態(tài)系統(tǒng)中細(xì)菌和異養(yǎng)微型浮游生物豐富的數(shù)量關(guān)系(Sanders et al., 1992); (b) 細(xì)菌和異養(yǎng)鞭毛蟲豐度的數(shù)量關(guān)系(Gasol and Vaque, 1993) (a) 中黑色實(shí)線自上到下分別代表細(xì)菌豐度︰異養(yǎng)鞭毛蟲=102︰1, 103︰1, 104︰1; (b) 中黑色實(shí)線表示異養(yǎng)鞭毛蟲豐度的理論最大值, 估算基于鞭毛蟲對細(xì)菌的攝食率為14cells/L和細(xì)菌每天分裂一次的假設(shè)

目前, 關(guān)于微食物網(wǎng)中其他生物類群豐度關(guān)系的報道還非常少, Chen等(2016)報道了我國榮成桑溝灣微食物網(wǎng)中 5個生物類群(聚球藻藍(lán)細(xì)菌、微微型真核生物、異養(yǎng)鞭毛蟲、自養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲)與異養(yǎng)細(xì)菌豐度的關(guān)系,在每個豐度關(guān)系中分別給出了MAA線, 并類推出了最小可達(dá)到豐度(minimum attainable abundance, MAA)線(圖3)。

1.2 各類群相對生物量的變化

圖2 上行控制(bottom-up)和下行控制(top-down)影響異養(yǎng)鞭毛蟲(HNF)豐度(數(shù)值log化)的定性模型(Gasol, 1994)Fig.2 Framework for the analysis of the mechanisms of control (bottom-up and top-down) of the abundance of heterotrophic nanoflagellates (HNF) with the MAA and MRA lines, Note that the scale is logarithmic (Gasol, 1994)

雖然目前對微食物網(wǎng)各類群變化的研究較多, 但是對于相對生物量變化的研究非常少。對于如何判斷不同海區(qū)和時間的微食物網(wǎng)是否相同, Garrison等(2000)使用聚類分析的方法研究得出, 阿拉伯海不同季風(fēng)季節(jié)微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)存在差異, 但僅用聚類分析的方法無法指出具體差異是什么。Chen等(2016)提出了歸一化的方法來尋找具體差異, 即將異養(yǎng)細(xì)菌的生物量歸為1, 其他類群生物量等比例變化, 得出各類群的相對生物量。用這種方法計(jì)算的相對生物量可以反映微食物網(wǎng)的生物量結(jié)構(gòu), 使得不同海區(qū)和不同季節(jié)的微食物網(wǎng)之間可以進(jìn)行比較。Chen等(2016)用這種方法研究了桑溝灣海區(qū)微食物網(wǎng)的生物量結(jié)構(gòu),通過聚類分析方法表明, 桑溝灣微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)存在季節(jié)變化和灣內(nèi)外的地域性差異, 進(jìn)而使用歸一化的方法表明, 桑溝灣微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的季節(jié)變化主要源于聚球藻藍(lán)細(xì)菌、微微型真核生物和鞭毛蟲的相對生物量在夏秋季升高, 而纖毛蟲的相對生物量在冬季升高;灣內(nèi)、外微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的差異主要是由聚球藻藍(lán)細(xì)菌、微微型真核生物和自養(yǎng)鞭毛蟲引起的。

圖3 異養(yǎng)原核生物與其他生物類群豐度(數(shù)值log化)的數(shù)量關(guān)系(Chen et al., 2016)Fig.3 Scatter graphs between HP abundance (cells/ml) and abundance (cells/ml or ind./ml) of the other five biological groups (SYN, PEUK, PNF, HNF, ciliates) with MAA and MiAA lines, Note that the scale is logarithmic (Chen et al., 2016) SYN(Synechococcus): 聚球藍(lán)細(xì)菌; PEUK(picoeukaryotes): 微微型真核生物; PNF(pigmented nanoflagellates): 混合營養(yǎng)鞭毛蟲; HP(heterotrophic prokaryotes): 異養(yǎng)原核生物; HNF(heterotrophic nanoflagellates): 異養(yǎng)鞭毛蟲; ciliates: 纖毛蟲。MAA(maximum attainable abundance): 最大可達(dá)到豐度; MiAA(minimum attainable abundance): 最小可達(dá)到豐度

2 微食物網(wǎng)的粒級結(jié)構(gòu)

2.1 微食物網(wǎng)營養(yǎng)級的粒級結(jié)構(gòu)

Azam等(1983)根據(jù)Sheldon等(1972)的海洋浮游生物的粒徑模型, 建議海洋浮游食物鏈中捕食者和餌料生物粒徑的最佳比值為10︰1,體積的最佳比值為 103︰1, 營養(yǎng)級間碳的輸送效率為10%(Sheldon et al., 1972; Azam et al., 1983)。隨著研究的深入, 多位學(xué)者發(fā)現(xiàn), 在微食物網(wǎng)中攝食者和餌料生物粒級比值可能更小(Goldman and Caron, 1985; Hansen et al., 1994)。Goldman和 Caron(1985)用實(shí)驗(yàn)證明,異養(yǎng)鞭毛蟲(Paraphysomonas imperforata)的餌料粒級變化較大, 以細(xì)菌為食時粒徑比例為 7, 以浮游植物為餌料時, 粒徑比例則降低至2。Hansen等(1994)總結(jié)了攝食試驗(yàn)中餌料和攝食者的粒徑, 給出甲藻與其餌料的最佳粒徑比值為 1︰1, 其他鞭毛蟲(不含甲藻)為3︰1, 纖毛蟲為8︰1(Hansen et al., 1994)。在后來的研究中, 有學(xué)者建議鞭毛蟲與其餌料的粒徑比值為3︰1(Guillou et al., 2001)。

海洋浮游鞭毛蟲的主要粒徑范圍為 1～ 20μm, 按照 3︰1的鞭毛蟲與餌料粒徑比例,在自然海區(qū)的鞭毛蟲應(yīng)該存在多個營養(yǎng)級,這一現(xiàn)象在自然海區(qū)海水多級過濾培養(yǎng)中得到證實(shí)(Rassoulzadegan and Sheldon, 1986; Wikner and Hagstr?m, 1988; Chen et al., 2009),不同學(xué)者對微型浮游動物的營養(yǎng)級劃分略有不同, 如 Wikner和 Hagstr?m(1988)將鞭毛蟲分為1～5μm、5～8μm、8～10μm和>10μm的營養(yǎng)級, Chen等(2009)則把微型浮游動物劃分為5個營養(yǎng)級<2μm、2～5μm、5～10μm、10～60μm和60～200μm。

因?yàn)槲⑿透∮蝿游锎嬖诙鄠€營養(yǎng)級, 所以微食物網(wǎng)內(nèi)部也會存在營養(yǎng)級級聯(lián)攝食。Calbet等(2001)在研究細(xì)菌與鞭毛蟲之間的營養(yǎng)級聯(lián)作用時, 發(fā)現(xiàn)如果 2～3μm粒級的異養(yǎng)鞭毛蟲被去除, 小于 2μm粒級的異養(yǎng)鞭毛蟲的豐度則會增加, 進(jìn)而導(dǎo)致細(xì)菌豐度降低, 在細(xì)菌有較高生物量(8～14μgC/L)時, 這種營養(yǎng)級聯(lián)現(xiàn)象會更加顯著。分粒級稀釋培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)的結(jié)果也反映了營養(yǎng)級級聯(lián)現(xiàn)象, 去除>10μm和>3μm的微型浮游動物后, 微微型浮游生物(picoplankton, 粒徑≤2μm)的內(nèi)稟增長率和被攝食率都有所增加, 被攝食率的增加可能是因?yàn)槲⑿透∮蝿游镏写嬖跔I養(yǎng)級聯(lián)作用, 較大個體的微型浮游動物被過濾去除后, 較小個體的微型浮游動物因?yàn)槭チ藬z食者而生長, 進(jìn)而增加了對微微型浮游生物的攝食率(Reckermann and Veldhuis, 1997)。Chen和Liu (2010)使用分粒級稀釋培養(yǎng)也發(fā)現(xiàn), 去除粒徑>20μm 以上的浮游動物后, 微微型浮游生物的被攝食率增加。

2.2 微微型浮游生物和微型浮游生物的比例

微微型浮游生物和微型浮游生物(nanoplankton, 2～20μm 的浮游生物)是根據(jù)粒徑來進(jìn)行劃分的(Sieburth et al., 1978), 微微型浮游植物(picophytoplankton)和微型浮游植物(nanophytoplankton)的豐度比(pico︰nano)是研究微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的指數(shù)之一, 該指數(shù)具有不受研究尺度影響的優(yōu)點(diǎn), 可用于研究區(qū)域性和全球性微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)(Li et al., 2013; López-Urrutia, 2013)。海洋環(huán)境中pico︰nano比值范圍為 1～1000, 在海洋上層水體的比值高于底層, 在低緯度海區(qū)高于高緯度海區(qū)。pico︰nano比值常應(yīng)用于“空間代替時間”(spacefor-time substitution studies)的研究方法中,可以用來預(yù)測海洋微食物網(wǎng)的長期變化(López-Urrutia, 2013)。

3 微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的變化和影響因素

3.1 空間和季節(jié)的影響

空間和季節(jié)對微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)及變化有重要影響, 這些影響更多的是通過溫度、鹽度等環(huán)境因子對微食物網(wǎng)各不同類群產(chǎn)生影響而實(shí)現(xiàn)的。

在對不同空間微食物網(wǎng)的研究中, 人們往往研究不同物理性質(zhì)的水團(tuán)中各類群生物豐度的不同, 以此來表征微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的不同。Jacquet等(2010)研究了地中海西南部Alboran海的微微型浮游生物的豐度及空間分布, 他們將研究海區(qū)分為3個水團(tuán): 北部的地中海水團(tuán)、南部的大西洋水團(tuán), 以及二者之間的鋒面。調(diào)查發(fā)現(xiàn), 低溫高鹽的地中海水團(tuán)原綠球藻藍(lán)細(xì)菌豐度較高, 高溫低鹽的大西洋水團(tuán)聚球藻藍(lán)細(xì)菌豐度較高, 在鋒面海區(qū)這兩類藍(lán)細(xì)菌的豐度都較高, 此外微微型真核浮游生物和異養(yǎng)細(xì)菌在大西洋水團(tuán)和鋒面區(qū)域豐度較高(Jacquet et al., 2010)。Christaki等(2011)研究了地中海中部3個渦內(nèi)外微食物網(wǎng)的差異, 發(fā)現(xiàn)在渦內(nèi)部異養(yǎng)生物的豐度低于外部。在比斯開灣的Urdaibai河口, 受潮汐影響較大的站位其細(xì)菌、異養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲比受潮汐影響較小的站位生物量大(Iriarte et al., 2003)。

同一海區(qū)微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的季節(jié)變化也使用各個類群豐度和生物量的變化來表示。微食物網(wǎng)中微微型浮游生物的季節(jié)變化主要受水文環(huán)境因素影響, 在溫帶海域其豐度的季節(jié)性變動通常為夏季和秋季最大、冬季最小(Agawin et al., 1998; Li, 1998; Liu et al., 2002)。在比斯開灣, 聚球藻和原綠球藻藍(lán)細(xì)菌豐度在夏、秋季占優(yōu)勢, 其他季節(jié)則是微微型真核浮游生物占優(yōu)勢(Calvo-Díaz and Morán, 2006)。在我國南海, 原綠球藻豐度在夏季最高, 并且在各個季節(jié)均比聚球藻和微微型真核浮游生物豐度高 1～2個數(shù)量級, 聚球藻和微微型真核浮游生物的豐度雖然較低, 但變化幅度很大, 在冬季至早春達(dá)到豐度最大值,可能與研究海域冬季混合層深度的變化有關(guān)(Liu et al., 2007)。原生動物類群(鞭毛蟲、纖毛蟲)豐度和生物量的變化受到自養(yǎng)生物類群豐度和生物量的影響。Dupuy等(2007)研究了大西洋近岸浮游生物群落結(jié)構(gòu), 發(fā)現(xiàn)原生動物類群的生物量在夏季較高、冬季最低; 但不論什么季節(jié), 鞭毛蟲生物量所占比例都很高(53%～66%)。此外, 季節(jié)變化會影響微食物網(wǎng)的粒徑級組成。冬、春季粒級較大(micro-級)的類群占優(yōu)勢, 夏秋季則以粒級較小的類群(pico-和nano-級)為主(Savenkoff et al., 2000; Shinada et al., 2005)。

3.2 攝食者對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

攝食者通過 3種途徑對微食物網(wǎng)各類生物產(chǎn)生影響: ①中型浮游動物攝食; ②中型浮游動物攝食微型浮游動物, 通過營養(yǎng)級級聯(lián)效應(yīng)影響低營養(yǎng)級生物; ③中型浮游動物通過釋放溶解有機(jī)物、營養(yǎng)鹽影響細(xì)菌和低營養(yǎng)級生物。攝食者對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響研究中, 研究最多的是橈足類和水母。

3.2.1 橈足類對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

研究橈足類對微食物網(wǎng)的影響通常采用自然海水添加橈足類實(shí)驗(yàn)的方法。橈足類攝食的餌料最小粒級是 5μm, 因此橈足類能攝食微食物網(wǎng)中的纖毛蟲、鞭毛蟲, 其中纖毛蟲是橈足類最優(yōu)先攝食的餌料, 幾乎所有的攝食培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)中都顯示橈足類對纖毛蟲有很高的清濾率(張武昌等, 2014), 但是其他類群對添加橈足類的反應(yīng)(增加或減少)并沒有一致的結(jié)果, 添加中型浮游動物對微食物網(wǎng)底部的生物影響很小(Calbet and Landry, 1999)。

按照微食物環(huán)細(xì)菌-異養(yǎng)鞭毛蟲-纖毛蟲的營養(yǎng)結(jié)構(gòu), 從理論上來看, 添加橈足類既然導(dǎo)致纖毛蟲減少, 就應(yīng)該會引起異養(yǎng)鞭毛蟲增加, 但是在有的實(shí)驗(yàn)中觀測到異養(yǎng)鞭毛蟲增加, 有的實(shí)驗(yàn)中異養(yǎng)鞭毛蟲反而降低, 說明細(xì)菌-異養(yǎng)鞭毛蟲-纖毛蟲的營養(yǎng)級級聯(lián)效應(yīng)較弱。對以上現(xiàn)象的解釋分為3個方面: ①異養(yǎng)鞭毛蟲的攝食者(橈足類、纖毛蟲和食鞭毛蟲的鞭毛蟲)之間互相攝食使得理論上的線性攝食關(guān)系不成立; ②異養(yǎng)鞭毛蟲的控制因子主要是上行控制(即受餌料控制), 被攝食不是主要的限制因子; ③雖然在實(shí)驗(yàn)過程中纖毛蟲豐度降低了, 但是由此釋放的對異養(yǎng)鞭毛蟲的攝食壓力造成的后果在短時間內(nèi)來不及顯現(xiàn)(Samuelsson and Andersson, 2003; Sipura et al., 2003)。

3.2.2 水母對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

近年來, 水母暴發(fā)(Jellyfish Blooms)現(xiàn)象在世界近岸區(qū)域頻發(fā), 其范圍和嚴(yán)重程度有可能繼續(xù)增加, 因此水母對微食物網(wǎng)的影響得到科學(xué)家的重視。水母添加實(shí)驗(yàn)證明, 添加水母后, 水母釋放的膠體態(tài)和溶解態(tài)有機(jī)物質(zhì)會增加細(xì)菌的豐度, 并改變其優(yōu)勢類群(Condon et al., 2011)。研究發(fā)現(xiàn), 含蟲黃藻的水母(Catostylus mosaicus)和不含蟲黃藻的水母(Phyllorhiza punctata)都能攝食中型浮游動物, 通過營養(yǎng)級級聯(lián)作用導(dǎo)致異養(yǎng)甲藻(Protoperidinium sp.)的增加(West et al., 2009)。在一個中型圍隔(300 L)進(jìn)行水母(Mnemiopsis leidyi)添加培養(yǎng)的實(shí)驗(yàn)中, 通過 168h的培養(yǎng),發(fā)現(xiàn)這種水母降低了中型浮游動物的生物量,甲藻的生物量增加, 小型浮游植物和纖毛蟲豐度降低, 細(xì)菌豐度的變化較小, 這個結(jié)果說明水母對中型浮游動物的影響比較明顯, 而對細(xì)菌等低營養(yǎng)級生物的影響不明顯(Dinasquet et al., 2012)。

3.2.3 貝類對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

雙殼類養(yǎng)殖生物對微食物網(wǎng)的影響體現(xiàn)在兩個方面: 一是對微食物網(wǎng)各生物類群的攝食, 二是釋放營養(yǎng)鹽影響微食物網(wǎng)各生物類群的生長。

貝類對微食物網(wǎng)各生物類群的不同截留效率(retention efficiency)會影響微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)(Dupuy et al., 2000a)。目前, 對貝類濾食微食物網(wǎng)組分的研究多集中在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)或海上原位實(shí)驗(yàn), 對自然海區(qū)的研究還未見報道。已有的貝類添加實(shí)驗(yàn)證明, 雙殼類(包括貽貝、牡蠣和扇貝等)可以濾食或截留(retain)微微型浮游生物(包括異養(yǎng)細(xì)菌、微微型自養(yǎng)生物、微微型真核生物等)、鞭毛蟲和纖毛蟲(Kreeger and Newell, 1996; Le Gall et al., 1997; Dupuy et al., 1999, 2000a, 2000b; Fournier et al., 2012),但是對不同生物類群的截留效率不同, 并且截留效率隨生物粒徑級的增加而增加。Kryger和Riisg?rd(1988)通過用6種雙殼貝類攝食不同粒徑級(2～9μm)餌料(細(xì)菌和單胞藻)的實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn), 有大型前側(cè)纖毛的貝類可以完全截留4μm以上的餌料, 對于 2μm的餌料截留效率下降至 35%～70%; 有小型前側(cè)纖毛或者沒有的種類可以完全保留 5～6μm 的餌料, 對于2μm 的餌料, 截留效率分別下降為 50%和15%。Dupuy等(2000b)的攝食實(shí)驗(yàn)表明, 牡蠣可以攝食>5μm的鞭毛蟲、微型浮游植物、甲藻、纖毛蟲和大型浮游動物, 對<5μm的鞭毛蟲和微微型真核生物的截留效率為 45%和2%。雖然微型藻類(硅藻和甲藻)、鞭毛蟲和纖毛蟲均能被貝類有效濾食, 但從碳貢獻(xiàn)率分析,異養(yǎng)或混合營養(yǎng)的原生動物(hetero/mixotrophic protists)的貢獻(xiàn)率較高(主要為鞭毛蟲、其次為纖毛蟲), 硅藻和甲藻等微藻的碳貢獻(xiàn)率很低,因此異養(yǎng)或混合營養(yǎng)的原生動物可以將微食物環(huán)中的細(xì)菌生產(chǎn)力(bacterioplanktonic production)向更高營養(yǎng)級(雙殼類等)傳遞(Dupuy et al., 2000a)。

除了攝食的作用, 貝類也可以通過釋放無機(jī)營養(yǎng)鹽影響微食物網(wǎng)。Lu等(2015)在桑溝灣進(jìn)行的圍隔培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)表明, 櫛孔扇貝(Chlamys farreri)增加了海水中無機(jī)磷酸鹽的濃度, 從而刺激了各生物類群的生長(Lu et al., 2015)。

3.2.4 病毒對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

病毒在海洋中數(shù)量巨大, 是微食物環(huán)的組成成分之一。病毒具有宿主特異性, 通過病毒的特異性侵染和裂解, 可以有效地調(diào)節(jié)細(xì)菌、藻類等微食物環(huán)組分的豐度和群落結(jié)構(gòu),每天平均有 20%～40%的海洋細(xì)菌死亡是由病毒介導(dǎo)的, 與浮游動物攝食造成的影響相當(dāng)(Suttle, 2007)。在部分研究海區(qū), 病毒的調(diào)節(jié)作用更為明顯, 如在夏季南海西部調(diào)查中, 有26.44%～96.08%(平均值 77.82%)的細(xì)菌生產(chǎn)被病毒裂解(Chen et al., 2011)。

3.3 浮游植物對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

有些浮游植物會產(chǎn)生化感物質(zhì), 由于這些化感物質(zhì)對不同生物的作用不同, 這些浮游植物的存在對微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)會產(chǎn)生影響。例如, 甲藻塔瑪亞歷山大藻(Alexandrium tamarense)會釋放化感物質(zhì), 這種物質(zhì)對細(xì)菌影響不大,但是會對異養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲產(chǎn)生抑制作用,使異養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲產(chǎn)生自溶現(xiàn)象, 增加了水體中的溶解有機(jī)物質(zhì), 從而增加了水體中的細(xì)菌生物量(Weissbach et al., 2011)。

不同種類的浮游植物產(chǎn)生的 DOM 的組成不同, 可能會影響細(xì)菌群落結(jié)構(gòu), 進(jìn)而影響微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)。在一個中型圍隔(1000L)的培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)中, 3個圍隔分別為接種球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)和硅藻(Chaetoceros decipiens和 Thalassiosira pseudonana)的實(shí)驗(yàn)組, 以及不接種任何生物的對照組, 以觀察水華對微食物網(wǎng)的影響(Passow et al., 2007)。在培養(yǎng)過程中, 3個圍隔中的浮游植物發(fā)生明顯不同的變化: 對照組中沒有發(fā)生水華, 接種球形棕囊藻的圍隔中發(fā)生了小規(guī)模的水華, 接種硅藻的圍隔中發(fā)生了較大規(guī)模的水華。結(jié)果表明,不同水華過程中細(xì)菌豐度的變化趨勢相似,但是變化幅度不同; 不同種類浮游植物會對細(xì)菌的群落組成產(chǎn)生影響; 接種浮游植物后異養(yǎng)鞭毛蟲豐度比對照組升高, 在接種球形棕囊藻的圍隔中粒徑大于 6μm的異養(yǎng)鞭毛蟲豐度較大(Passow et al., 2007; Murray et al.,2007)。

3.4 營養(yǎng)鹽對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

營養(yǎng)鹽對微食物網(wǎng)的影響既有直接影響也有間接影響: 直接影響是細(xì)菌會利用營養(yǎng)鹽, 營養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的不同會導(dǎo)致細(xì)菌豐度的不同; 間接影響是營養(yǎng)鹽濃度和結(jié)構(gòu)的不同會導(dǎo)致浮游植物的類群組成和DOC的不同, 從而間接影響細(xì)菌。然而, 這些影響交織在一起, 很難辨別是哪個途徑占主要作用。一般來說, 高營養(yǎng)鹽濃度下, 浮游植物生物量增加, 釋放較多的 DOC, 細(xì)菌有了營養(yǎng)鹽和DOC, 其生長會得到促進(jìn), 但是營養(yǎng)鹽升高是否導(dǎo)致異養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲的生物量也升高卻有很大的不確定性。在人工添加營養(yǎng)鹽的情況下, 細(xì)菌的生物量升高, 異養(yǎng)鞭毛蟲和纖毛蟲的生物量也升高(Andersson et al., 2006);但也有研究發(fā)現(xiàn), 在亞得里亞海(Adriatic Sea),隨著營養(yǎng)鹽濃度的降低, 細(xì)菌豐度則會降低, 但異養(yǎng)鞭毛蟲的豐度反而增加(?oli? et al., 2010)。

大氣沉降到海里的沙塵對微食物網(wǎng)的影響復(fù)雜多變。在地中海進(jìn)行的兩次中型圍隔實(shí)驗(yàn)的結(jié)果完全不同: 第一次添加沙塵實(shí)驗(yàn)中,細(xì)菌群落發(fā)生了明顯變化, 但病毒和異養(yǎng)鞭毛蟲的豐度沒有明顯變化; 第二次添加沙塵實(shí)驗(yàn)中, 細(xì)菌群落沒有變化, 但是細(xì)菌的豐度降低, 病毒的豐度增加(Pulido-Villena et al., 2014)。Romero等(2011)的沙塵添加實(shí)驗(yàn)中,細(xì)菌的豐度先升高, 48 h后細(xì)菌豐度降低, 鞭毛蟲豐度升高(Romero et al., 2011)。在南海寡營養(yǎng)海區(qū)添加大氣氣溶膠后, 細(xì)菌的豐度并沒有明顯增加, 但是不同細(xì)菌類群的反應(yīng)不同, 聚球藻藍(lán)細(xì)菌的豐度降低, 但是群落組成的變化很小(Guo et al., 2012)。

3.5 其他因素對微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的影響

除以上內(nèi)容外, 還有一些因素也會導(dǎo)致微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)發(fā)生變化。擾動可以使鞭毛蟲和纖毛蟲對細(xì)菌的攝食壓力減小, 轉(zhuǎn)而攝食比細(xì)菌大的顆粒, 從而使得細(xì)菌的豐度增加(Peters et al., 2002)。分散劑常被用來治理原油泄漏事故導(dǎo)致的海上漂浮原油, Ortmann等(2012)用圍隔方法研究了原油泄露和分散劑對浮游微食物網(wǎng)的影響, 在自然海水中單獨(dú)加入原油導(dǎo)致纖毛蟲生物量增加, 但是單獨(dú)加入分散劑或同時加入分散劑和原油會導(dǎo)致細(xì)菌生物量增加, 纖毛蟲生物量則受到抑制。近年來, 缺氧是備受關(guān)注的海洋災(zāi)害之一, 它會對微食物網(wǎng)產(chǎn)生影響。在缺氧區(qū), 浮游纖毛蟲的群落結(jié)構(gòu)會發(fā)生很大變化, 超過 80%的纖毛蟲是攝食細(xì)菌的Uronema spp.(Stauffer et al., 2013)。

4 結(jié)語

迄今為止, 海洋微食物網(wǎng)已經(jīng)歷了 30余年的研究, 隨著研究手段的進(jìn)步, 人們逐步認(rèn)識到微食物網(wǎng)對海洋生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生的重要影響。近年來, 學(xué)者們從多角度對海洋微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)開展了研究, 不同海區(qū)微食物網(wǎng)各類群豐度、生物量的時間和空間變化研究有很多報道, 微食物網(wǎng)的結(jié)構(gòu)可受空間、季節(jié)、攝食、浮游植物、營養(yǎng)鹽等多種因素影響。國際上關(guān)于微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的系統(tǒng)研究還有不足, 關(guān)于自然海區(qū)微食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)的動態(tài)變化研究還需要繼續(xù)深入開展。

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The Microbial Food Web Structure and Influencing Factors: A Review

ZHANG Wu-Chang1,2*, CHEN Xue1,2,3, ZHAO Yuan1,2, ZHAO Li1,2, XIAO Tian1,2
(1. Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Sciences, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China; 2. Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science, Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology, Qingdao 266071, China; 3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China) *Corresponding author, E-mail: wuchangzhang@qdio.ac.cn

The microbial food web, which is comprised of phototrophic picoplankton, heterotrophic bacteria, virus and protozoa, is ubiquitous in marine waters. Members of the microbial food web may play important roles in the energy and nutrients cycle in the ocean. In microbial food webs, different types of interactions occur between microorganisms themselves and with microzooplankton. The functioning of the microbial food webs in different ecosystems has been well illustrated and explained. However, little has been known about the structure of the microbial food web since the first study in 2000 by Garrison et al, The abundances of different groups in the microbial food web are changing under different environments, but they mostly fall into a certain range: Ciliate 10cell/mL, nanoflagellates 103cell/mL, picoplankton 104cell/mL, cyanobacteria 104～105cell/mL, heterotrophic bacteria 106cell/mL, virus 107particle/ml. The optimum linear size ratio between predators and their optimal prey is 10︰1, although this ratio is lower in field studies. For example, the ratio is 3︰1 for nanoflagellates and 8︰1 for ciliates. The ratio of picoplankton to nanoplankton abundance (pico︰nano) is a scale-free index to study the microbial food web structure. The structure of the microbial food web depends, on one hand, on the type of environments and, on the other hand, on forcing factors exerting on these environments such as predation, phytoplankton and nutrient supplement. When studying the spatial variation of microbial food web structure, researchers usually use observation results of the abundance of microbial food web components from different water masses as an alternative plan. Regarding to the seasonal variation, the abundances and biomasses of microbial food web components are affected by the hydrological environment. Predation can affect the microbial food web structure through the following pathways: ①M(fèi)esozooplankton feeding; ②Mesozooplankton consumes microzooplankton and affecting lower trophic level through cascading predation effects;③Mesozooplankton could affect bacteria and other lower trophic level component by releasing dissolved organic matter and nutrients. Phytoplankton could release allelochemical matter and dissolved organic matter to change microbial food web dynamics. The concentration and variation of nutrients can have a direct or indirect impact on microbial food web structure.

microbial food web; structure; picoplankton; nanoflagellates; ciliates

P735

10.12036/hykxjk20160725002

* 資助項(xiàng)目: 國家自然科學(xué)基金(41576164, 41306161); 國家重點(diǎn)基礎(chǔ)研究發(fā)展計(jì)劃資助項(xiàng)目 (2014CB441504);中國科學(xué)院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)(XDA11030202.2)。

① 通訊作者: 張武昌, 男, 博士, 研究員, 主要從事海洋微食物網(wǎng)生態(tài)學(xué)研究。E-mail: wuchangzhang@ qdio.ac.cn

2016-07-25, 收修改稿日期: 2016-07-29