王小藝 趙燕風 吳寧# 朱正 梁晶

北京協(xié)和醫(yī)學院中國醫(yī)學科學院腫瘤醫(yī)院1影像診斷科，2病理科，北京100021

10例肝臟淋巴瘤的影像學表現(xiàn)分析△

王小藝1趙燕風1吳寧1#朱正1梁晶2

北京協(xié)和醫(yī)學院中國醫(yī)學科學院腫瘤醫(yī)院1影像診斷科，2病理科，北京100021

目的 探討肝臟淋巴瘤的影像學特點。方法 回顧性分析10例初診未治的肝臟淋巴瘤患者的臨床表現(xiàn)、病理類型與影像學表現(xiàn)。結果 10例均為B細胞型非霍奇金淋巴瘤（4例原發(fā)性，6例繼發(fā)性），表現(xiàn)為單發(fā)腫塊型4例，多發(fā)結節(jié)型4例，浸潤型2例。3例CT平掃呈均勻低密度，6例CT增強掃描呈輕度強化，強化程度低于正常肝實質(zhì)。4例MRI平掃者，T1WI呈低信號，T2W I及脂肪抑制序列呈均勻中高信號，2例DWI掃描呈明顯擴散受限，2例行MR增強掃描呈輕度強化。4例有血管穿行腫瘤但無明顯受侵征象。7例伴有肝臟區(qū)域淋巴結侵犯。原發(fā)肝臟淋巴瘤的影像表現(xiàn)與繼發(fā)性相仿。結論 肝臟淋巴瘤的影像表現(xiàn)可多種多樣，多數(shù)呈密度/信號均勻，增強后呈輕度強化，血管于腫瘤內(nèi)穿行而無受侵是肝臟淋巴瘤的較為特征性表現(xiàn)。

肝臟；淋巴瘤；CT；MRI

1 資料與方法

1.1 一般資料

收集中國醫(yī)學科學院腫瘤醫(yī)院自2009年1月至2012年12月經(jīng)肝穿刺或手術病理證實的10例肝臟淋巴瘤患者的臨床資料。其中6例行CT檢查（4例行平掃+三期增強掃描，1例行三期增強掃描，1例行單期靜脈期增強掃描），4例行MRI檢查（4例均行平掃，其中2例行多期動態(tài)增強掃描）。所有病例均行頸胸部CT、超聲檢查除外遠處淋巴結侵犯，2例行PET-CT檢查除外遠處侵犯。

1986年Caccam等[7]提出了嚴格的肝臟原發(fā)淋巴瘤的定義：病變局限于肝臟，在初診后至少6個月的時間內(nèi)不伴有脾大，無淋巴結受侵，無其他臟器受侵，無骨髓及外周血異常。國內(nèi)、外亦有文獻采用了較為寬泛的定義，不同之處在于淋巴結受侵的定義，即無遠處淋巴結受侵[8-11]，可伴有肝臟引流區(qū)域淋巴結受侵。肝臟區(qū)域淋巴結包括肝門淋巴結、肝十二指腸韌帶淋巴結、腔靜脈淋巴結。超越這些范圍的淋巴結侵犯應視為遠處受侵。膈下淋巴結侵犯也視為遠處受侵[12]。本文采用較為寬泛的定義，將肝門淋巴結、肝十二指腸韌帶淋巴結、門腔靜脈間隙淋巴結受侵作為區(qū)域淋巴結受侵的標準。

1.2 CT檢查方法

采用64層螺旋CT掃描儀（GE LightSpeed VCT、TOSHIBA Aquilion）進行CT檢查。掃描層厚、層間距均為5mm；管電壓120 kV，管電流240 mA。對無碘禁忌證的患者行增強掃描造影劑為非離子型碘對比劑（300mg I/m l）100 m l，使用壓力注射器以流速3.0m l/s經(jīng)肘靜脈注射，動脈期延遲30 s、門脈期延遲65 s開始掃描，延遲期為在門脈期后延遲90 s開始掃描。

1.3 MRI檢查方法

采用GE 3.0T磁共振掃描儀（GE Signa HDX）進行MRI檢查。掃描序列：GRE序列T1W I雙回波（化學位移成像），F(xiàn)SE序列T2W I及T2W I頻率飽和法脂肪抑制，動態(tài)增強掃描序列采用屏氣三維容積快速掃描序列（GE公司LAVA序列），注藥后10 s開始采集，每期10 s，每兩期間隔10 s，共采集6期，延遲期掃描于注藥后180 s并使用LAVA序列掃描。對比劑為釓噴酸葡胺注射液，使用高壓注射器，經(jīng)肘靜脈注入15m l造影劑，流速1.5m l/s。

1.4 圖像分析

圖像分析內(nèi)容包括：肝臟病灶所在位置及數(shù)目，病灶大體類型[11-13]單發(fā)腫塊型、多發(fā)結節(jié)型、浸潤型），病灶最大直徑，邊界是否清楚，有無包膜；CT平掃密度及均勻性，有無出血、壞死及鈣化，CT強化程度與均勻性，特殊強化形式（環(huán)形強化或向心性強化），有無血管于腫瘤內(nèi)穿行及受侵的表現(xiàn)，有無瘤周血供異常，與肝靜脈及門靜脈的關系，有無瘤栓，鄰近臟器及淋巴結受侵情況。MRI圖像分析內(nèi)容還包括：T1W I、T2W I、DW I信號強度，動態(tài)增強掃描強化程度；強化程度用腫物與肝實質(zhì)、肌肉強化程度做比較。

1.5 統(tǒng)計學方法

分類資料使用卡方檢驗中的Fisher's確切概率法，配對檢驗使用M cNemar檢驗法，計量資料使用秩和檢驗。使用統(tǒng)計學軟件SPSS 13.0進行統(tǒng)計分析。

2 結果

2.1 一般情況

本組10例患者中，男性5例，女性5例，年齡在45～75歲，中位年齡60.5歲；其中6例為繼發(fā)性（病例1～6），4例為原發(fā)性（病例7～10）。

2.1.1 病理類型 10例均為B細胞型NHL，其中5例為彌漫性大B細胞淋巴瘤（diffuse large B-cell lymphoma，DLBCL），1例為MALT，其余4例未分亞型。

2.1.2 臨床表現(xiàn) 6例有右上腹部不適或脹痛癥狀，其中1例伴間斷發(fā)熱及乏力，均無黃疸，臨床查體均未觸及腹部包塊。

2.1.3 實驗室檢查 4例HBV陽性，2例HCV陽性，HIV檢查均為陰性。5例行AFP、CEA檢查者均在正常范圍內(nèi)。5例血清乳酸脫氫酶（LDH）升高（226～1436 U/L；正常值135～225 U/L），3例谷丙轉氨酶（ALT）升高（56～238 U/L；正常值5～40 U/L），4例谷草轉氨酶（AST）升高（45～414 U/L；正常值8～40 U/L）。10例外周血象及骨髓象均未見淋巴瘤侵犯。

2.2 肝臟病變影像學表現(xiàn)

10例肝臟淋巴瘤的CT、MRI表現(xiàn)見表1。10例患者中表現(xiàn)為多發(fā)結節(jié)型4例（圖1），單發(fā)腫塊型4例（圖2），浸潤型2例（圖3）。腫物最大徑4.3～10 cm，平均7.3 cm，8例邊界清楚，2例邊界模糊。

2.2.1 CT表現(xiàn) 4例CT平掃者，3例呈均勻低密度，1例彌漫型者呈不均勻中低密度。5例行CT三期增強掃描，均呈輕度強化，強化程度略高于肌肉而低于正常肝實質(zhì)，動脈期、門脈期、延遲期的腫物與肝臟CT值差異均具有統(tǒng)計學意義（t動脈期=－3.922，P動脈期=0.017；t門脈期=－8.118，P門脈期=0.000；t延遲期=－4.365，P延遲期=0.022），腫物與肌肉CT值的差異均無統(tǒng)計學意義（t動脈期=－1.388，P動脈期=0.237；t門脈期=2.180，P門脈期=0.081；t延遲期=2.989，P延遲期=0.058）（表2）。1例行靜脈單期增強掃描者強化程度亦略高于肌肉而低于肝實質(zhì)。4例強化均勻，2例強化不均勻，內(nèi)見邊緣模糊的片狀低密度壞死區(qū)，均未見特殊強化形式。

2.2.2 MRI表現(xiàn) 4例行MRI平掃者，T1W I呈低信號，T2W I及脂肪抑制序列呈均勻中高信號，其中1例內(nèi)見大片狀壞死區(qū)（圖4）；2例行DW I掃描呈明顯擴散受限，2例行MR增強掃描，強化程度稍高于肌肉、低于正常肝實質(zhì)。

在所有行CT或MRI增強掃描的8例病例中，4例有血管于腫瘤內(nèi)穿行但無侵犯的表現(xiàn)（圖5），4例伴有瘤周血供異常。10例均無出血、鈣化、包膜及門靜脈瘤栓。

2.2.3 鄰近臟器及淋巴結受侵情況 在6例繼發(fā)性肝臟淋巴瘤中，4例伴有鄰近臟器侵犯：其中脾臟受侵3例，腎臟及腎上腺受侵各1例；5例伴有區(qū)域淋巴結侵犯，5例伴有遠處淋巴結侵犯。在4例原發(fā)性肝臟淋巴瘤中，2例伴有區(qū)域淋巴結侵犯，2例無淋巴結侵犯。（表3）

2.3 原發(fā)與繼發(fā)肝臟淋巴瘤影像表現(xiàn)的異同點

原發(fā)性肝臟淋巴瘤的影像表現(xiàn)和繼發(fā)性類似。原發(fā)與繼發(fā)肝臟淋巴瘤的影像表現(xiàn)均多種多樣，可表現(xiàn)為單發(fā)或多發(fā)、結節(jié)或腫物、局灶或彌漫浸潤；CT平掃呈均質(zhì)低密度，增強掃描呈片狀輕度強化；MRI的T1W I呈低信號，T2W I呈均勻中高信號，DW I擴散受限呈高信號，增強掃描呈片狀輕度強化；血管于腫瘤內(nèi)穿行而無受侵是肝臟淋巴瘤的較為特征性的表現(xiàn)，既可出現(xiàn)于原發(fā)肝臟淋巴瘤，亦可見于繼發(fā)肝臟淋巴瘤。繼發(fā)肝臟淋巴瘤常伴有多部位、多組淋巴結同時受侵及其他結外臟器受侵。無論原發(fā)或繼發(fā)病例，均無出血、鈣化、包膜及門靜脈瘤栓。

3 討論

3.1 肝臟淋巴瘤的臨床病理特點

肝臟原發(fā)性淋巴瘤非常少見，其發(fā)病率在所有肝臟惡性腫瘤中約為0.1%，在所有結外淋巴瘤中約為0.4%[1-2]，而肝臟繼發(fā)性淋巴瘤并不少見，約14%的NHL及6%～9%的霍奇金病可侵犯肝臟[14]。文獻報道肝臟淋巴瘤的發(fā)生與丙肝病毒感染、乙肝病毒感染、HIV感染和原發(fā)膽汁性肝硬化有關[15-21]，多伴有肝功能異常，可出現(xiàn)血清轉氨酶和堿性磷酸酶的中度升高，而血清LDH可以有很大程度的升高[22-23]。本組10例患者中，4例HBV陽性，2例HCV陽性，均無HIV感染和肝硬化病史。5例血清LDH升高（最高1436 U/L），經(jīng)過有效治療后LDH均降至正常。3例ALT升高（最高238U/L）、4例AST升高（414U/L），治療后亦降至正常。5例行腫瘤標志物（AFP和CEA）檢查，結果均在正常范圍內(nèi)。結合入組病例特征，認為伴有LDH明顯升高而不伴有AFP、CEA等腫瘤標志物升高的肝占位病變要考慮到肝臟淋巴瘤的可能性，LDH是反映淋巴瘤療效的敏感指標。

表1 10例肝淋巴瘤患者的CT、MRI表現(xiàn)

肝臟淋巴瘤的臨床表現(xiàn)無特異性，最常見的癥狀是右上腹痛或不適、體重下降和發(fā)熱[1]，本組6例出現(xiàn)右上腹部不適，但均無黃疸表現(xiàn)。肝臟原發(fā)淋巴瘤多為B細胞淋巴瘤，主要是彌漫大B細胞型[1]，偶爾可見于Burkitt淋巴瘤，低級別B細胞淋巴瘤如MALT型也可以發(fā)生[24-28]。本組4例原發(fā)性及6例繼發(fā)性病例均為B細胞型NHL，其中5例為DLBCL，1例為MALT。肝臟原發(fā)淋巴瘤的預后一般很差，單獨使用化療和放療療效不佳，建議采用包括手術在內(nèi)的聯(lián)合方案[29]；繼發(fā)性病例均行化療。

3.2 肝淋巴瘤的影像學特點

3.2.1 CT表現(xiàn) 肝臟淋巴瘤的影像學表現(xiàn)多樣，大體類型可分為多發(fā)結節(jié)型、單發(fā)腫塊型及浸潤型，以前兩種類型多見[11-13]。本組單發(fā)腫塊型、多發(fā)結節(jié)型各4例，浸潤型僅2例。文獻報道，低級別B細胞淋巴瘤如MALT型表現(xiàn)為特征性的匯管區(qū)內(nèi)大量淋巴細胞浸潤，慢性淋巴細胞性白血病和B細胞型NHL繼發(fā)累及肝時，主要分布在匯管區(qū)[24-28]，這可能與肝臟淋巴組織主要分布于該區(qū)域有關。

本組6例繼發(fā)性肝臟淋巴瘤行CT掃描，平掃大部分呈均勻低密度，彌漫型可表現(xiàn)為肝大伴肝內(nèi)多發(fā)邊界模糊的小片狀低密度影。增強后，病變通常呈輕度均勻強化，強化程度略高于肌肉而低于周圍正常肝實質(zhì)。肝臟淋巴瘤病灶密實，密度相對均勻，壞死少見且一般范圍較小，與病理上淋巴瘤是以單一細胞為主堆積而腫瘤間質(zhì)血管相對較少有關[30]。本組33.3%（2/6）的病例出現(xiàn)壞死。血管穿行腫瘤但無侵犯是肝臟淋巴瘤的較為特征性表現(xiàn)，在本組8例行增強掃描的病例中，50%（4/8）具有此征象，術前均能做出正確診斷。文獻報道，由于單一細胞浸潤，多數(shù)肝臟淋巴瘤的占位效應不明顯，鄰近門靜脈無明顯移位，病灶局部肝臟輪廓也無明顯改變[30]。由于淋巴瘤起源于肝臟間質(zhì)，增強掃描時，部分腫瘤內(nèi)可見肝臟固有血管，但血管形態(tài)相對正常，血管于腫瘤內(nèi)穿行而無受侵的表現(xiàn)，對肝臟淋巴瘤的診斷具有很強的提示性。

3.2.2 MRI表現(xiàn) 肝臟多數(shù)腫瘤（如肝細胞肝癌、肝轉移瘤）的MRI平掃表現(xiàn)為T1W I低信號、T2W I高信號，不具有特征性；而淋巴瘤T2W I多呈均勻中高信號的表現(xiàn)較具有特征性，這與淋巴瘤細胞密集度高、間質(zhì)成分少有關。本組4例中僅1例內(nèi)出現(xiàn)大片壞死。肝臟淋巴瘤DW I擴散受限明顯，文獻報道肝臟淋巴瘤往往DW I擴散受限較其他腫瘤更為明顯，ADC值更低，甚至在1.0×10-3mm2/s以下（一般惡性腫瘤ADC值在1.4×10-3mm2/s以下）[31]，亦與淋巴瘤細胞密集度高有關。由于肝臟淋巴瘤病灶內(nèi)僅含少數(shù)血管及間質(zhì)成分，故使用釓對比劑的MRI動態(tài)增強掃描動脈期強化輕微，門脈期至延遲期呈輕至中度強化，相對于肝臟常見的其他富血供腫瘤較具有特征性[30-32]。結合本組病例特征，認為肝臟腫物以T2W I呈均勻中高信號、DW I擴散受限明顯、ADC值更低，乏血供、伴有血管穿行者提示為淋巴瘤。

表2 10例肝淋巴瘤患者各部位平掃及增強掃描CT值（HU）

3.2.3 肝周受侵情況 除艾滋病相關淋巴瘤外，繼發(fā)性肝臟淋巴瘤幾乎發(fā)生在脾臟受侵之后。本組50%（3/6）繼發(fā)淋巴瘤伴有脾受侵，腎臟及腎上腺亦常見受累，既往文獻亦有報道[30-32]。區(qū)域淋巴結受侵多見，約占70%，本組繼發(fā)性淋巴瘤區(qū)域淋巴結受侵率達83.3%（5/6）；遠處淋巴結受侵以腹膜后最多見，本組遠處淋巴結受侵率為83.3%（5/6），腹膜后淋巴結受侵率為60%（3/5）。18F-FDG PETCT對于確定淋巴瘤分期、評價療效及檢測復發(fā)有重要價值，不僅可以靈敏檢出遠處受侵情況，亦在檢測正常大小的受侵淋巴結方面比CT及MRI更具有優(yōu)勢。

表3 10例肝淋巴瘤患者的鄰近臟器及淋巴結受侵情況

3.3 肝淋巴瘤的鑒別診斷

由于肝臟淋巴瘤大多表現(xiàn)為肝的單發(fā)或多發(fā)腫塊，臨床易被誤診為原發(fā)肝癌或轉移癌。本組2例單發(fā)腫塊型被誤診為肝癌，2例多發(fā)結節(jié)型被誤診為肝轉移瘤。另外有報道顯示，肝臟淋巴瘤可表現(xiàn)為肝內(nèi)彌漫浸潤伴有肝臟腫大，但沒有發(fā)現(xiàn)腫塊，類似于肝炎[13]，本組1例浸潤型有此表現(xiàn)。

多發(fā)結節(jié)型肝臟淋巴瘤需要與轉移瘤鑒別，二者均可表現(xiàn)為肝內(nèi)多發(fā)邊界模糊的低密度結節(jié)，轉移瘤的典型表現(xiàn)為“牛眼征”，增強后呈環(huán)形強化，表現(xiàn)不典型者與淋巴瘤表現(xiàn)有重疊，若有原發(fā)惡性腫瘤的病史，肝臟出現(xiàn)多發(fā)實性結節(jié)幾乎可以認為是轉移瘤[31]。繼發(fā)性淋巴瘤肝受侵多出現(xiàn)于脾受侵之后，而脾轉移瘤的出現(xiàn)多晚于肝轉移瘤，通常晚期轉移患者才出現(xiàn)脾轉移瘤。

單發(fā)腫塊型肝臟淋巴瘤需要與原發(fā)肝癌鑒別。肝臟最常見的原發(fā)惡性腫瘤為肝細胞肝癌，文獻報道在有肝硬化背景的情況下發(fā)現(xiàn)肝臟單發(fā)實性腫物為肝細胞肝癌的可能性極大[31]，肝癌壞死多見，典型動態(tài)增強掃描呈“快進快出”表現(xiàn)，延遲期可出現(xiàn)假包膜樣強化，易侵犯血管導致門靜脈瘤栓及動靜脈瘺。而單發(fā)腫塊型肝淋巴瘤密度均勻，壞死少，動態(tài)增強掃描呈輕度強化，無包膜強化及瘤栓。出現(xiàn)血管于腫瘤內(nèi)穿行而無明顯受侵的表現(xiàn)對于肝淋巴瘤與肝癌鑒別診斷有重要意義。肝內(nèi)膽管細胞癌為低血供腫瘤，常發(fā)生于肝左葉，增強掃描呈緩慢漸進性強化、部分呈環(huán)形強化，伴周圍膽管擴張是診斷特征，易侵犯周圍組織及淋巴結轉移率高。

彌漫浸潤型肝臟淋巴瘤罕見，鑒別診斷主要是肝炎、不均質(zhì)脂肪肝。磁共振成像反向位信號有衰減、延遲強化逐漸均勻有助于脂肪肝的鑒別診斷，但本組1例彌漫浸潤型淋巴瘤亦可表現(xiàn)為延遲均勻強化（圖3 D），故增強MR有時鑒別困難。

綜上所述，肝臟淋巴瘤影像學常見表現(xiàn)為平掃密度均勻，增強掃描呈輕度強化，MRI的T2W I呈均勻中高信號，DW I擴散受限明顯，ADC值更低，血管于腫瘤內(nèi)穿行而無明顯受侵是淋巴瘤的較為特征性表現(xiàn)。結合無肝硬化背景，無腫瘤標志物升高，血清LDH升高，可提高肝臟淋巴瘤的診斷準確性。

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Imaging featuresof hepatic lymphoma:an analysisof 10 cases△

WANG Xiao-yi1ZHAO Yan-feng1WU Ning1#ZHU Zheng1LIANG Jing21Departmentof Diagnostic Radiology,2Departmentof Pathology,CancerHospital,Chinese Academy ofMedicalSciences,Peking Union Medical College,Beijing 100021,China

Objective To evaluate the imaging features of hepatic lymphoma.Method A retrospective review was performed on 10 patients w ith histologically proved hepatic lymphoma and their clinicalmanifestations,histological types and imaging features were analyzed.Result All of 10 cases were B-cell non-Hodgkin's lymphoma(4 primary,6 secondary),in which four cases appeared as solitary mass type,four cases were w ith multiple nodules,and two cases were diffusely infiltrative in nature.In regard of imaging,3 cases showed a uniform hypodense on plain CT scan,6 cases showed mild enhancement thatwas lower than liver parenchyma on enhanced CT scan.Of the four cases adm inistered w ith plain CT scan,all demonstrated hypointense on T1W I,homogeneous hyperintense on T2W I and T2/FS(fat suppression sequences).Two cases demonstrated lim ited diffusion on DW I,and two cases demonstrated mild enhancement on contrast-enhanced MR scans.The special observation that the uninvaded vascularity in the tumors were found in 4 cases,and 7 cases were observed w ith combined regional lymph nodes involvement.Primary hepatic lymphoma has the sim ilar imaging characteristics w ith secondary hepatic lymphoma.Conclusion CT and MRImanifestations of hepatic lymphoma are varied,most of which showed uniform density and(or)intensity,and m ild enhancement.The special observation that the uninvaded vascularity in the tumors is the feature of hepatic lymphoma.

hepatic;lymphoma;computed tomography;magnetic resonance imaging

R733.1

A

10.11877/j.issn.1672-1535.2015.13.05.12

Oncol Prog,15,13(5)

肝臟原發(fā)淋巴瘤的定義為發(fā)生在肝的結外淋 巴瘤，大多數(shù)為局限在肝內(nèi)的腫塊，盡管鄰近淋巴結和遠處淋巴結受累也可出現(xiàn)，但其主要的臨床癥狀表現(xiàn)在肝臟，治療也主要針對肝臟進行[1]。肝臟原發(fā)淋巴瘤較為少見，在結外淋巴瘤中所占的比例約為0.4%[2]，約占所有類型非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin's lymphoma，NHL）的0.016%[3]。繼發(fā)的肝臟淋巴瘤遠比原發(fā)的更為常見，約21%的進展期NHL累及肝臟[3]。肝臟原發(fā)淋巴瘤約90%為B細胞淋巴瘤，5%～10%為T細胞淋巴瘤[3]，亦有文獻報道了肝臟結外黏膜相關淋巴組織邊緣帶B細胞淋巴瘤（extranodal marginal zone B-cell lymphoma of mucosa-associated lymphoid tissue，MALT）[4]及Burkitt淋巴瘤[5]。肝臟淋巴瘤影像學表現(xiàn)多樣，實驗室指標甲胎蛋白（alpha feto protein in serum，AFP）、癌胚抗原（carcino-embryonic antigen，CEA）均在正常范圍內(nèi)，通常術前診斷困難[6]。本文旨在對10例肝臟淋巴瘤的CT、MRI表現(xiàn)進行回顧性分析，以提高對此類疾病的認識。

北京希望馬拉松專項基金（LC2012B24）

#通信作者（corresponding author），e-mail：cjr.wuning@vip.163.com

2015-06-02）