魏俊燕趙佳趙仕琪周棋贏袁正仿李先文

（1.信陽師范學院生命科學學院，信陽 464000；2. 信陽師范學院華銳學院，信陽 464000）

植物ICE1-CBF冷反應通路的激活與調(diào)控研究進展

魏俊燕1趙佳2趙仕琪1周棋贏1袁正仿1李先文1

（1.信陽師范學院生命科學學院，信陽 464000；2. 信陽師范學院華銳學院，信陽 464000）

植物細胞可能是通過細胞膜流動性的改變引起胞質(zhì)Ca2+濃度變化來感受低溫信號的。胞質(zhì)Ca2+濃度升高引起胞內(nèi)多種鈣調(diào)節(jié)蛋白的活性變化，再經(jīng)過級聯(lián)反應激活冷反應基因，增強植物的抗低溫能力。目前，已基本清楚，冷反應基因激活的一條主要途徑是ICE1-CBF調(diào)節(jié)通路。概括介紹了近年來植物低溫信號感受、轉(zhuǎn)導、冷反應基因的表達激活和調(diào)節(jié)方面的研究概況，旨在為植物冷馴化的進一步研究奠定理論基礎。

植物；冷反應基因；信號轉(zhuǎn)導；表達調(diào)節(jié)

據(jù)估計，每年世界主要農(nóng)作物產(chǎn)量損失的一半以上是由非生物脅迫造成，低溫冷害是其中一個主要的脅迫類型。因為地球陸地面積中，大約有42%的區(qū)域要經(jīng)歷階段性或長期的-20℃以下的低溫。所以，研究植物對低溫的反應機制有重要的理論意義和應用價值。經(jīng)過多年的探索，人們對植物的低溫反應機理已有了一些認識，本文是對植物冷反應基因（cold-responsive genes，CORs）的激活與調(diào)節(jié)等方面的研究進展作一綜述，旨在為植物冷馴化的進一步研究奠定理論基礎。

1 植物的冷馴化與冷反應基因

低溫寒凍是從亞熱帶到寒帶等廣大地區(qū)植物生長和發(fā)育的重要限制因素，是影響農(nóng)林業(yè)生產(chǎn)的嚴重自然災害。但這些地區(qū)的多種植物經(jīng)過長期的進化，已對低溫環(huán)境產(chǎn)生了一定的適應能力，進化出一套適應低溫的冷馴化機制，即它們在經(jīng)受一段時間的非傷害低溫作用后，可使其耐低溫能力大大提升［1，2］。如黑麥在未經(jīng)低溫馴化處理時，-5℃條件下就會被凍死，而經(jīng)過一段時間的低溫馴化后，植株體可在-30℃條件下生存；北美杜鵑在冷馴化前后的耐凍能力分別為-7℃和-53℃［3］。

植物冷馴化的關鍵在于激活了大量的CORs，合成了多種冷誘導蛋白，從而啟動了多重增強植物抗凍性的生理機制［1，3］。Lee等［4］用微陣列分析揭示，擬南芥的24 000個基因中可被低溫誘導表達的基因有655個，下調(diào)表達的有284個，CORs在其基因組中約占20%；對茶樹低溫誘導轉(zhuǎn)錄組的分析也發(fā)現(xiàn)，有1 770個CORs（其中1 162個表達上調(diào)，602個被下調(diào)）［5］。至于CORs編碼產(chǎn)物的功能，目前的研究已表明，它們參與細胞的結(jié)構(gòu)和代謝的多個環(huán)節(jié)，有信號轉(zhuǎn)導相關蛋白［如磷脂酶C（PLC）和鈣調(diào)素（CaM）等］、轉(zhuǎn)錄因子［如CBF（C-repeat binding factor）和ICE（inducer of CBF expression）等］以及多種與初級和次級代謝有關的酶（如甘油二酯激酶、過氧化物酶和脫水素等）。

2 植物冷反應基因的激活

植物CORs的激活涉及其冷馴化期間一系列復雜的信號感受、信息傳遞、基因表達和代謝模式改變等生理生化及分子生物學水平的復雜變化過程。對植物細胞低溫感受器的大量研究顯示，其低溫感知可能源自原生質(zhì)膜物理化學性質(zhì)的改變，因低溫可降低膜的流動性、增加其僵硬程度。如實驗證明，一種膜硬化劑——二甲基亞砜（DMSO）在25℃下也能誘導CORs基因，而增加膜流動性的苯甲醇甚至可在0℃下阻止CORs基因的表達；對擬南芥中油酸脫氫酶基因受損的fad2突變體的研究表明，野生型擬南芥植株的甘油二酯（DAG）激酶被誘導表達的溫度是14℃，而fad2突變體（其膜脂的飽和度變高）和亞油酸去飽和酶基因高表達的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株的甘油二酯激酶分別在18℃和12℃時表達［6］。

低溫信號被植物細胞感受后，其信號傳遞的第二信使很可能是胞質(zhì)Ca2+水平的變化。冷誘導的胞質(zhì)Ca2+濃度增加可能是通過膜上機械張力敏感的或配體激活的Ca2+通道來實現(xiàn)的。例如，用一種機械張力敏感的鈣離子通道阻滯劑——鉬酸釓處理膜硬化的細胞，可阻斷或減弱胞質(zhì)Ca2+信號和CORs基因的表達。利用膜片鉗技術對擬南芥葉肉細胞原生質(zhì)體質(zhì)膜冷誘導的膜電位變化的研究也顯示，冷活化的Ca2+通道才是胞質(zhì)Ca2+信號的發(fā)源地［7，8］。而在紫花苜蓿（Alfalfa）和油菜（Brassica napus）研究中還發(fā)現(xiàn)，Ca2+通道開啟和細胞內(nèi)Ca2+濃度增加還與冷誘導的質(zhì)膜僵硬引起的細胞微絲骨架重排有關［8］。總之，植物抗凍性對胞質(zhì)Ca2+濃度變化存在著依賴性。

Ca2+涌入細胞即激活了磷脂酶C和磷脂酶D（PLD），催化產(chǎn)生的肌醇-1，4，5-三磷酸（IP3）等可進一步活化存在于胞內(nèi)鈣庫膜上的IP3門控Ca2+通道而放大Ca2+信號。細胞內(nèi)Ca2+信號的接受者（或稱Ca2+感受器）有多個成員，如鈣依賴型蛋白激酶（CDPK）、CaM、鈣調(diào)磷酸酶B類蛋白（CBL）或類鹽高敏感蛋白-3（類SOS3）、蛋白磷酸酶2C（PP2C）等。冷脅迫產(chǎn)生的Ca2+信號就是通過它們而向下傳遞，從而引起COR基因的表達變化和植物耐冷性的增強［9，10］。CDPK（Ca2+dependent protein kinase）是一類絲/蘇氨酸蛋白激酶，依賴Ca2+但不依賴CaM，因為在這類蛋白激酶的C端有一段類似于CaM的結(jié)構(gòu)域。在細胞內(nèi)，CDPK幾乎遍布于所有細胞器中，并在非生物脅迫時被誘導或激活［11］。

3 植物冷反應基因表達的調(diào)節(jié)

現(xiàn)已基本查明擬南芥等植物的冷信號的進一步轉(zhuǎn)導至少可通過依賴CBF和不依賴CBF兩條途徑來完成。依賴CBF的冷信號轉(zhuǎn)導通路（又稱ABA非依賴信號轉(zhuǎn)導途徑）已被證實是賦予植物低溫抗性的主效途徑，因而使其成為低溫抗性領域研究的熱點之一。該信號途徑可較好的解釋草本植物的冷馴化過程。即植物在感知低溫后，啟動CBF基因表達，其編碼蛋白再激活下游啟動子中包含有C-重復（C-repeat，CRT）/DRE元件（dehydration responsive element）的冷反應基因（CORs）表達。CBF屬于乙烯反應元件結(jié)合因子/APETALA2（ERF/AP2）型轉(zhuǎn)錄因子家族。受CBF調(diào)控的CORs已發(fā)現(xiàn)至少有幾十種（如rd29、corl5A和cor47等），它們的編碼蛋白在低溫下合成后，引起組織細胞一系列生理生化變化，穩(wěn)定細胞或蛋白的結(jié)構(gòu)，恢復植物體內(nèi)物質(zhì)和能量代謝平衡，增強植物對低溫環(huán)境的適應性。因此，人們把CBF轉(zhuǎn)錄因子看作冷馴化的開關。而冷馴化時被激活的許多基因都屬于CBF調(diào)節(jié)的下游基因［1，4］。

擬南芥的CBF基因家族包括CBF1、CBF2和CBF3三個基因，聚集在擬南芥第4染色體短臂上［1，12］。實驗表明，擬南芥的3種CBF轉(zhuǎn)錄因子雖然都能啟動下游CORs的表達，但功能有一定差別，CBF1和CBF3的表達要先于CBF2基因，并對CBF2的表達起促進作用；而CBF2蛋白是CBFI和CBF3表達的負調(diào)節(jié)子。這樣也許可以保證幾個CBF基因表達是瞬時的、可控的，同時能確保其表達水平適合于誘導下游基因的表達，使擬南芥獲得抵抗寒冷和相關脅迫的能力。通常，當?shù)蜏卣T導時，CBF1和CBF3基因優(yōu)先表達，當積累到一定水平時，CBF2基因開始表達，產(chǎn)生的CBF2蛋白抑制CBF1和CBF3基因的表達，使CBF蛋白保持在適合需要的水平［1，12］。

CBF基因也受低溫誘導，在植物遭受低溫時，CBF轉(zhuǎn)錄本在15 min內(nèi)即開始積累，2 h后含有CRT/DRE元件的一組CORs基因開始表達。但是，CBF基因的啟動子中不含CRT/DRE元件，且表達先于帶有DRE/CRT順式元件的CORs基因，因此，Gilmour等［13］提出，在正常生長溫度下，細胞內(nèi)已存在有識別CBF啟動子的轉(zhuǎn)錄激活因子，并將這種未知的激活因子命名為“ICE”（inducer of CBF expression）蛋白。Chinnusamy于2003年分離得到了一個ICE1轉(zhuǎn)錄因子，它能識別CBF3啟動子區(qū)域的ICE盒子［14］。同年Daniel等［15］通過CBF2啟動子突變分析，鑒定出了兩個ICE盒：ICEr1（CACATG）和ICEr2（ACTCCG），而且，在ICEr1中存在一個保守的bHLH堿性螺旋-環(huán)-螺旋（basic helixloop-helix）轉(zhuǎn)錄因子結(jié)合位點（CANNTG）。ICEr1或ICEr2單獨存在時，對低溫的響應很弱，但當它們同時存在時對低溫的響應能力大大增強?，F(xiàn)已查明，ICE1屬于組成型表達基因，編碼含bHLH的MYC類（MYC-like transcription factors）轉(zhuǎn)錄激活因子。在正常環(huán)境溫度時ICE1蛋白處于無活性狀態(tài)，低溫下被活化，特異性結(jié)合到CBF啟動子的順式作用元件（CANNTG）上，以主效開關的作用控制著CBF信號轉(zhuǎn)導途徑各組分的表達水平。大約40%的CORs和46%的冷調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)錄因子基因被ICE1調(diào)節(jié)，說明盡管植物的冷馴化機制相當復雜，ICE1是CORs表達的主要調(diào)節(jié)者［12，16］。對ICE1和CBF轉(zhuǎn)基因植物抗寒性的研究，人們發(fā)現(xiàn)將CamV35S控制下的ICE1基因轉(zhuǎn)入擬南芥中，所得到的轉(zhuǎn)基因植株抗凍性與野生型植株相比有很大的提高；超表達LeCBF1和AtCBF3的轉(zhuǎn)基因番茄和擬南芥植株抗寒性也都明顯增強，但組成型表達CBF的轉(zhuǎn)基因植株（包括擬南芥、油菜、番茄、土豆和水稻等不同物種）都導致在正常條件下嚴重生長遲滯和開花延遲［1，7］。這些研究結(jié)果改變了過去人們將植物耐寒性當作數(shù)量性狀，認為由微效多基因共同控制，單獨改變其中幾個基因?qū)χ仓甑哪秃杂绊懖淮蟮挠^點。

CBF基因啟動子內(nèi)除有MYC（如ICE）轉(zhuǎn)錄因子的識別區(qū)域外，還存在MYB類轉(zhuǎn)錄因子的識別區(qū)域［13］，研究表明MYB和MYC兩類轉(zhuǎn)錄因子協(xié)同調(diào)控CBF的表達，MYC主要表現(xiàn)為激活作用，而MYB主要表現(xiàn)為抑制作用。MYB15結(jié)合到CBF啟動子上抑制CBF及其調(diào)節(jié)元基因的表達。而ICE1負調(diào)節(jié)MYB15表達。Su等［17］在水稻發(fā)現(xiàn)了一條新的冷適應信號轉(zhuǎn)導途徑，他們通過功能缺失和獲得實驗分析發(fā)現(xiàn)，一個結(jié)合DNA單一重復的、介導水稻糖信號轉(zhuǎn)導的MYB轉(zhuǎn)錄因子——MYBS3，在水稻耐冷適應也起著關鍵作用，它對于提高水稻耐冷性是充分和必要的。組成型表達MYBS3的轉(zhuǎn)基因水稻至少可耐受一周的4℃低溫，與正常條件下的植株相比不產(chǎn)生明顯的差異。并通過過表達或抑制MYBS3表達的轉(zhuǎn)基因水稻的轉(zhuǎn)錄分析，鑒定出了多個MYBS3介導的冷信號途徑的基因，其中包括一些以前已被證明的可被MYBS3和冷所誘導激活的基因。而且發(fā)現(xiàn)，在水稻中MYBS3在轉(zhuǎn)錄水平上抑制著名的CBF依賴的冷信號轉(zhuǎn)導途徑。CBF反應迅速而短暫，但MYBS3對冷脅迫反應慢，由此暗示水稻為適應短期和長期的冷脅迫可采用不同的補償途徑。

另外，調(diào)節(jié)CBF表達的蛋白還有HOS1（High expression of osmotically responsive gene）、LOS4（Low expression of osmotically responsive genes 4）和MYB15等。HOS1是一種環(huán)指型泛素E3連接酶（RING E3 ligase）。適宜溫度下，HOS1進入細胞核，使ICE1和CBF多聚泛素化而被蛋白酶體降解。在HOS1組成型表達的轉(zhuǎn)基因植物中ICE1含量低，CBF及下游基因的表達受到抑制，植物的抗寒性大大降低［18］，所以HOS1是ICE和CBF的負調(diào)節(jié)子。SUMO（一種分子量約為11 kD的泛素類似蛋白）化翻譯后修飾也控制著ICE1依賴的冷信號轉(zhuǎn)導，ICE1和CBF的SUMO化阻斷了它們的多聚泛素化，表明泛素化和SUMO化修飾在功能上是競爭的。LOS4編碼一個DEAD-box RNA解旋酶（dead-box RNA heliease），可調(diào)節(jié)CBF基因的表達。FIERY2（FRY2）編碼一個轉(zhuǎn)錄抑制因子，此蛋白包含有兩個雙鏈RNA的結(jié)合域和1個與RNA酶ⅡC 末端起催化作用的結(jié)構(gòu)同源的區(qū)域，RNA酶Ⅱ的這個區(qū)域在酵母和動物中可以調(diào)節(jié)基因的表達，說明FRY2可能調(diào)節(jié)抗逆基因的轉(zhuǎn)錄；CAX1（calcium exchanger 1）編碼液泡中的一個Ca2+/H+反轉(zhuǎn)運子，而此轉(zhuǎn)運子可以調(diào)節(jié)細胞內(nèi)部的Ca2+水平。正常條件下，CAX1突變體植株的抗旱、耐鹽和抗寒能力與對照植株無明顯區(qū)別，但在冷馴化的條件下，CBF及其下游靶基因的表達都有所提高，說明CAX1通過控制CBF及其下游基因的表達，來保證擬南芥冷馴化的精確性［12，18，19］。最近，Shan等［20］在研究丙烯誘導香蕉果實的耐冷性與MaNAC1（香蕉的一種NAC類轉(zhuǎn)錄因子）基因的關系時發(fā)現(xiàn)，可被冷脅迫顯著誘導、在冷藏期間也被丙烯處理而顯著誘導的MaNAC1基因是MaICE1的一個新的直接靶點，MaNAC1是ICE1冷信號通路的一個下游組件。而MaICE1 與MaNAC1啟動子的結(jié)合能力可被MaICE1磷酸化和冷脅迫增強。這一研究結(jié)果豐富了人們對ICE1冷信號傳導在CBF之外的一個新的直接靶點、新的反應支路的認識。

植物對低溫等非生物逆境脅迫反應的調(diào)控還涉及脫落酸（abscisic acid，ABA）介導的信號途徑。該途徑是通過上游轉(zhuǎn)錄因子與ABA合成基因啟動子中的DRE（dehydration-responsive element）順式元件結(jié)合，激活ABA合成相關基因的表達，引起植株體內(nèi)ABA含量上升，從而增強對低溫等逆境脅迫的耐受能力。但有時候這兩條途徑也存在交叉與互作［19］。

冷誘導基因的轉(zhuǎn)錄后調(diào)節(jié)還涉及前體mRNA加工和從細胞核輸出的轉(zhuǎn)錄后調(diào)控環(huán)節(jié)，最近在擬南芥和水稻的研究中已證明，小分子非編碼RNA（miRNA和siRNA）是造成轉(zhuǎn)錄后基因沉默的關鍵因子，在其冷響應基因表達的轉(zhuǎn)錄后調(diào)節(jié)中發(fā)揮著重要作用［19，21-23］。

Lee等［23］的研究還表明，在冷處理6 h以內(nèi)，被上調(diào)的早期冷反應基因主要與轉(zhuǎn)錄和細胞信號轉(zhuǎn)導相關。在冷脅迫早期有多個轉(zhuǎn)錄因子被誘導，而表達被抑制的轉(zhuǎn)錄因子基因很少，說明植物對冷的反應最初主要是通過基因的轉(zhuǎn)錄激活，而不是轉(zhuǎn)錄抑制。而晚期（24 h冷處理）冷反應基因多與基因轉(zhuǎn)錄及代謝活動相關，此時所誘導的一些冷調(diào)節(jié)的受體樣蛋白激酶可能涉及到由早期冷反應所產(chǎn)生的次級信號的感受。另外，美國亞利桑拉大學的Lee等［24］在研究植物的低溫信號轉(zhuǎn)導時發(fā)現(xiàn)，線粒體復合物I的缺損降低了核基因在低溫條件下的表達，由此提出了“核基因的冷誘導表達還受線粒體功能的調(diào)節(jié)”的觀點。

盡管擬南芥等草本植物冷馴化的分子機理已得到較深入地研究，但木本植物的冷馴化與草本植物有所不同，其冷馴化能力更大，冷馴化機制也更復雜。Wisniewskia等［25］發(fā)現(xiàn)，篩選到的蘋果的冷反應基因中，盡管有70%左右與數(shù)據(jù)庫中的CORs高度相似，但還有超過20%的基因是全新的。目前，已有多種木本植物（如茶樹、藍莓、北美杜鵑、蘋果、楊樹和海濱松等）的低溫反應表達序列標簽（EST）被通過不同途徑篩選了出來，其中也有不少基因已得到了進一步研究［25-27］，可以預期在不久的將來，該領域必定會出現(xiàn)一些振奮人心的研究成果。

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（責任編輯 馬鑫）

Activation and Regulation on the Cold Response Pathway of ICE1-CBF in Plants

Wei Junyan1Zhao Jia2Zhao Shiqi1Zhou Qiying1Yuan Zhengfang1Li Xianwen1
（1. College of Life Sciences，Xinyang Normal University，Xinyang 464000；2. Hua-Rui College，Xinyang Normal University，Xinyang 464000）

Cold stress signal is sensed while changes of cell membrane fluidity in plant cells cause the changes of Ca2+influx. The rising of Ca2+in cytoplasm leads to the changes of activities of various calcium-regulating proteins in plant cells， then cold-responsive genes are activated by cascade reactions， and thus plant resistance to low temperature is enhanced. At present， it is almost certain that the main path of activating cold-responsive genes is ICE1-CBF regulatory pathway. In this paper. We review the recent studies of the cold signal sensing and transduction，expression activation and regulation of cold-responsive genes in plant cells， which lays the theoretical foundation for the further study of cold acclimation of plants.

plants；cold-responsive genes；signal transduction；regulation of gene expression

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.06.016

2014-10-20

國家自然科學基金項目（31270727，U1404319），河南省重點科技攻關項目（082102150009）

魏俊燕，女，碩士研究生，研究方向：植物分子生物學；E-mail：1039752416@qq.com

李先文，男，博士，教授，研究方向：植物脅迫生理學與分子生物學；E-mail：xianwenli01@sina.com