談冰暢, 朱小龍, 寧曉雨, 谷 嬌, 安 苗, 李寬意

1 貴州大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院, 貴陽 550025 2 中國科學(xué)院南京地理與湖泊研究所, 南京 210008 3 江南大學(xué), 無錫 214122

紋沼螺對苦草生長的影響

談冰暢1,2, 朱小龍2,3, 寧曉雨2, 谷 嬌2, 安 苗1,*, 李寬意2

1 貴州大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院, 貴陽 550025 2 中國科學(xué)院南京地理與湖泊研究所, 南京 210008 3 江南大學(xué), 無錫 214122

在室外受控實驗條件下，研究了不同密度(0，150，450 個/m2)紋沼螺(Parafossarulusstriatulus)對沉水植物苦草(Vallisneriaspiralis)生長的影響。結(jié)果表明，螺類牧食活動促進(jìn)了苦草生長，與無螺對照組相比，低密度螺處理組中苦草的相對生長率、株高均增加了20%；高密度組中苦草的相對生長率、葉片數(shù)和株高分別增加了28%、15%和27%。分析表明，紋沼螺通過牧食活動降低植物葉片上附著生物干重,從而促進(jìn)了苦草生長。豐富了螺-草互利關(guān)系的研究內(nèi)容，有助于加深理解水生態(tài)系統(tǒng)中生物之間的生態(tài)關(guān)系。

苦草; 紋沼螺; 附著生物; 螺密度

在水生態(tài)系統(tǒng)中，沉水植物對于維持水體清水態(tài)起著極其重要的作用[1]，隨著水體富營養(yǎng)化的加劇，許多湖泊中的沉水植物均不同程度地減少甚至消亡。沉水植被消亡的主要機(jī)理之一是由于植物表面附著藻類過度繁殖生長[2]，形成了與沉水植物在光照、二氧化碳等資源方面的競爭[3]。螺類是水生態(tài)系統(tǒng)中常見的大型軟體動物，主要以附著生物、植物碎屑等為食，通過刮食去除植物表面的附著生物，減弱后者對沉水植物的抑制作用，從而有利于沉水植物的生長[4]。

關(guān)于淡水螺類與沉水植物之間的生態(tài)關(guān)系，國內(nèi)外研究較多的螺類主要有銅銹環(huán)棱螺(Bellamyaaeruginosa)[5]、橢圓蘿卜螺(Radixswinhoei)[6- 9]和靜水椎實螺(Lymnaeastagnalis)[10- 11]。已有研究表明，不同密度的銅銹環(huán)棱螺均明顯促進(jìn)了受附著生物脅迫的苦草的生長[5]。野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，與環(huán)棱螺相比，紋沼螺(Parafossarulusstriatulus)個小、體輕，更易于附著于水草上，初步觀察可知紋沼螺與水草之間關(guān)系更密切，兩者是否也存在“螺-草”互利現(xiàn)象？針對此問題，國內(nèi)外尚未見報道。

紋沼螺通常是淺水草型湖泊中的優(yōu)勢種類[12]，屬前腮亞綱(Prosobranchia)，中腹足目(Mesogastropoda)，豆螺科(Bithyniidae)，沼螺屬(Parafossarulus)。本文選用紋沼螺為目標(biāo)螺，設(shè)置不同螺密度，研究它們對太湖常見沉水植物——苦草(Vallisneriaspiralis)生長的影響，進(jìn)而探討螺類與沉水植物之間的生態(tài)關(guān)系。

1 材料與方法

室外受控實驗于2013年9月15日至10月15日在蘇州太湖基地進(jìn)行。實驗設(shè)一組無螺對照及兩組有螺處理(低密度為150 個/m2；高密度為450 個/m2)，每個處理組設(shè)4個重復(fù)。實驗所用容器為12個高強(qiáng)度的聚乙烯塑料桶(桶高70 cm，上、下底直徑分別為48 cm和40 cm)。為了控制水溫，實驗桶放置在水深50 cm的室外水泥池中。實驗所用的苦草與紋沼螺從太湖采集。實驗所用沉積物來自東太湖，經(jīng)60目過篩混勻后使用，沉積物中總氮(TN)、總磷(TP)和有機(jī)質(zhì)(OM)含量分別為(3.24±0.07)mg/g、(0.57±0.20)mg/g和(76.20±1.49)mg/g。實驗用水為500目過濾的東太湖湖水，其初始水質(zhì)指標(biāo)TN、TP和葉綠素a(Chl a)濃度分別為(0.74±0.08)mg/L、(32.40±7.43)μg/L和(15.42±1.09)μg/L。

表 1 紋沼螺密度、重量與苦草初始重量(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤)Table 1 Density and wet weight of P. striatulus and initial wet weight of plant V. spiralis (Mean ± SE)

實驗設(shè)置沉積物厚度為10 cm，水深40 cm。等水體變清后選取8株苦草移栽至桶中，各桶苦草初始總濕重基本一致(表1)，苦草株高約15—17 cm，葉片5—7片，顏色亮綠。然后根據(jù)實驗設(shè)計在桶中放入規(guī)格相近、不同密度的紋沼螺(表1)。為了采集附著生物，在各桶內(nèi)放置4塊硬塑料板(8 cm×10 cm)，塑料板與實驗桶材質(zhì)一致，塑料板下方用棉繩系一螺帽，利用水的浮力使塑料板保持垂直狀態(tài)，與苦草葉片方向一致。實驗期間，每天觀察桶內(nèi)紋沼螺與苦草的生長情況，為保證螺密度的穩(wěn)定，將新生螺移出水體，實驗中隨時補(bǔ)充水以保證水量不變。實驗期間桶內(nèi)水溫變化范圍為29.5—36℃。

每隔7d采用YSI水質(zhì)儀測定水溫、pH等指標(biāo)，采集水樣與附著生物樣，分析水體葉綠素a、總氮和總磷含量，測定單位面積附著生物干重，其方法依據(jù)《湖泊生態(tài)調(diào)查觀測與分析》[13]。整個實驗期間共采集水樣與附著生物樣品4次。實驗結(jié)束后，測定苦草濕重、葉片數(shù)和株高等生長指標(biāo)，計算苦草的相對生長率，其計算公式如下：

RGR=ln(Wf/Wi)/D

式中,Wi和Wf分別為植物實驗前、后的濕重，D為天數(shù)。

應(yīng)用辦公軟件Microsoft Excel 2010對數(shù)據(jù)進(jìn)行計算處理，統(tǒng)計軟件SPSS 21.0中One-Way ANOVA方法對數(shù)據(jù)差異進(jìn)行分析，作圖軟件GraphPad Prism 5對數(shù)據(jù)繪制柱狀圖與線圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 苦草生長指標(biāo)

紋沼螺對苦草生長有明顯促進(jìn)作用(P<0.05)，隨著螺密度的升高，苦草的相對生長率、葉片數(shù)、株高均逐步提高(圖1)。具體而言，不同密度螺處理下的苦草相對生長率差異顯著(P=0.019)，低密度組和高密度組的苦草相對生長率分別為(48.35±1.89)mg g-1d-1和(51.67±0.97)mg g-1d-1，均高于無螺組((40.29±2.46)mg g-1d-1)，升幅分別為20%(P=0.023)和28%(P=0.009)；苦草葉片數(shù)同樣有顯著差異(P=0.038)，與無螺組的苦草葉片數(shù)(101±3)相比，高密度組(116±3)增加了15%(P=0.019)?？嗖葜旮叩牟町愐矘O其顯著(P=0.001)，低密度組和高密度組的苦草株高，分別為(25.0±1.4)cm和(26.3±1.5)cm，均顯著高于無螺組((20.8±1.5)cm)，升幅分別為20%(P=0.003)和27%(P=0.001)。由此可見，紋沼螺的存在促進(jìn)了苦草生長。

圖1 苦草的相對生長率、葉片數(shù)和株高(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差)

2.2 附著生物干重

圖2 附著生物干重的變化(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差)

紋沼螺明顯降低了單位面積附著生物的干重(圖2)。無螺組的附著生物干重遠(yuǎn)高于有螺處理組(P<0.01)。隨著紋沼螺密度的升高，附著生物干重顯著降低，高密度組的附著生物干重最低(P<0.01)。

圖3 水體總氮、總磷與葉綠素a變化(平均值±標(biāo)準(zhǔn)差)

2.3 水體理化指標(biāo)

不同紋沼螺密度處理的水體營養(yǎng)鹽濃度和葉綠素a含量差異顯著(圖3)。低密度組的總氮、總磷和葉綠素濃度均高于無螺組和高密度組(P<0.05)，其變化范圍分別為0.83—1.12 mg/L、33.69—70.45 μg/L和6.31—29.50 μg/L。高密度組的總氮、總磷和葉綠素濃度最低(P<0.01)，變化范圍分別為0.71—0.87 mg/L、22.73—31.11 μg/L和3.13—7.63 μg/L。

3 討論

沉水植物的生長受到光照、營養(yǎng)鹽和水生動物牧食等諸多因素的綜合作用。Qin等認(rèn)為浮游植物的大量增加會導(dǎo)致水體的透明度下降，從而使沉水植物的光合作用受到抑制，這可能是沉水植物消失的原因之一[14]。就本實驗而言，雖然不同處理之間浮游植物生物量(葉綠素含量)差別顯著，但就絕對值而言較低，實驗期間確實也觀察到水體清澈見底，因此浮游植物的遮光作用應(yīng)該不是限制苦草生長的主要因素。沉積物與水體營養(yǎng)鹽的含量也決定沉水植物生長的優(yōu)劣，Xie等發(fā)現(xiàn)沉積物是有根水生植物獲取營養(yǎng)的主要來源[15]，如根系發(fā)達(dá)的苦草其生長主要由沉積物營養(yǎng)水平?jīng)Q定，葉片獲取水體中營養(yǎng)的作用較弱[16]。本實驗使用的是同一種沉積物，雖然各處理組水體氮磷濃度有顯著差別，但絕對值較低，因此水體營養(yǎng)鹽水平應(yīng)該也不是影響苦草生長的主要因素。Liboriussen等研究表明沉水植物表面的附著藻類與植物存在光照、營養(yǎng)鹽等競爭，水體中的營養(yǎng)鹽優(yōu)先被附著藻類吸收，從而使附著藻類大量增加，附著生物的過度覆蓋會對沉水植物產(chǎn)生不利影響[17]。本實驗結(jié)果顯示隨著紋沼螺密度升高，對附著生物的牧食作用增強(qiáng)，有效地控制了附著生物量，實驗中附著生物的干重顯著降低，而苦草的葉片數(shù)和株高明顯提高、生長加快。這與相關(guān)研究結(jié)果一致，即附著藻類對沉水植物的光競爭是沉水植被消亡的關(guān)鍵因子[18]，螺類通過牧食附著藻類促進(jìn)了沉水植物生長[2]。

在水生態(tài)系統(tǒng)中，底棲動物通過新陳代謝活動及生物擾動影響水體營養(yǎng)鹽濃度[19]。Underwood發(fā)現(xiàn)螺類通過新陳代謝釋放營養(yǎng)物質(zhì)[20]，促進(jìn)局部水體溶解態(tài)氮磷含量增加[21]。同時，螺類的牧食活動也引起了少量沉積物的再懸浮[22]，這也可能增加了水體營養(yǎng)鹽含量。本實驗中低密度螺類處理組水體營養(yǎng)鹽含量高于對照組，可能與這兩個因素有關(guān)。但奇怪的是，高密度組水體TN和TP均低于其余兩組。這可能有兩方面的原因，一是隨著螺密度的增加，對附著生物的牧食壓力加大，附著生物層變薄，有利于這部分附著藻類吸收營養(yǎng)鹽，使實驗水體中營養(yǎng)鹽濃度降低；二是附著生物大量減少，與植物葉片爭奪營養(yǎng)鹽的競爭減弱，有利于植物葉片吸收營養(yǎng)，雖然苦草主要從沉積物中吸收營養(yǎng)，但葉片也有吸收營養(yǎng)鹽的輔助作用[16]。因此，高密度組水體TN和TP均低于其余兩組，可能是附著藻類與苦草葉片的營養(yǎng)鹽吸收超過螺生物擾動與新陳代謝營養(yǎng)鹽釋放的結(jié)果。當(dāng)然這有待進(jìn)一步實驗驗證。

環(huán)棱螺與紋沼螺均為長江中下游水體常見螺類，環(huán)棱螺往往是很多湖泊中的優(yōu)勢種，而紋沼螺通常是草型湖泊的優(yōu)勢種。蔡永久等發(fā)現(xiàn)環(huán)棱螺在太湖全湖均有分布，在草型湖灣東太湖的密度則高達(dá)299 個/m2[23]。龔志軍等對武漢東湖的調(diào)查表明環(huán)棱螺密度最高可達(dá)157 個/m2[24]，而陳其羽對東湖早期的調(diào)查發(fā)現(xiàn)密度可高達(dá)500 個/m2以上[25]。有研究表明在環(huán)棱螺密度為160、320和640 個/m2的受控實驗中，螺類牧食活動均極顯著地促進(jìn)了苦草生長，證實二者之間存在螺-草互利關(guān)系[5]，由于其設(shè)置的實驗螺密度在自然水體中廣泛存在，因而環(huán)棱螺減輕了湖泊中附著藻類對沉水植物生長的抑制作用，促進(jìn)了沉水植物的生長，從而保護(hù)了沉水植物，進(jìn)而維持了湖泊的清水態(tài)。與環(huán)棱螺不同，紋沼螺在自然水體中的密度較低。蔡永久等實地調(diào)查洪湖、赤湖和大冶湖的紋沼螺密度分別為64、96和69 個/m2[26]。閆云君等發(fā)現(xiàn)湖北扁擔(dān)塘的紋沼螺種群密度為48 個/m2左右，于5月下旬出現(xiàn)峰值(158 個/m2)，但此時大多為剛孵化出的幼體，成螺密度較低[27]。本實驗中紋沼螺密度為150 與450 個/m2，在該密度時紋沼螺均顯著促進(jìn)了苦草生長，因而在理論上這兩者之間也存在螺-草互利關(guān)系。由于本實驗設(shè)計的紋沼螺密度要高于自然水體，在湖泊中是否存在螺-草互利關(guān)系尚需進(jìn)一步實驗驗證。但就統(tǒng)計結(jié)果的顯著程度而言，Li等結(jié)果表明低密度環(huán)棱螺(160 個/m2)極顯著地促進(jìn)了苦草生長(P<0.001)[5]，而本實驗中低密度紋沼螺(150 個/m2)對苦草生長的促進(jìn)作用僅為顯著(P<0.05)，因而推斷自然水體中紋沼螺的牧食活動促進(jìn)沉水植物生長的作用可能遠(yuǎn)不如銅銹環(huán)棱螺。另外，調(diào)查表明環(huán)棱螺在湖泊中的分布不受沉水植物制約，但其分布密度往往與沉水植物的分布狀況有關(guān)，而紋沼螺的分布密度與沉水植物的豐度正相關(guān)，完全受沉水植物分布的制約[28]。因此，就螺-草關(guān)系而言，在自然生態(tài)系統(tǒng)中紋沼螺與植物的關(guān)系更為密切，對沉水植物的依賴程度相對環(huán)棱螺要強(qiáng)些。

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Effects ofParafossarulusstriatuluson the Growth ofVallisneriaspiralis

TAN Bingchang1,2, ZHU Xiaolong2,3, NING Xiaoyu2, GU Jiao2, AN Miao1,*, LI Kuanyi2

1CollegeofAnimalScience,GuizhouUniversity,Guiyang550025,China2NanjingInstituteofGeography&Limnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,China3JiangnanUniversity,Wuxi214122,China

The outdoor experiment was conducted to investigate the effects of snailParafossarulusstriatulus(Benson) on the growth ofVallisneriaspiralis, with three treatment groups (0, 150, 450 ind/m2). The results showed that the snails were beneficial forV.spiralisgrowth. Both of the relative growth rate and plant height in the low density snail group (150 ind/m2) increased by 20% in comparison with the control group with no snails. The high density group improved further, compared to the control group, with increases in relative growth rate, number of leaves, and plant height of 28%, 15% and 27%, respectively. It is suggested that the snails may reduce the periphyton biomass on the leaves of the plant by grazing, contributing to the increased plant growth. This study is helpful for us to further understand the mutualistic relationship between freshwater snails and aquatic macrophytes, as well as the ecological relationships between organisms in aquatic ecosystems.

Vallisneriaspiralis;Parafossarulusstriatulus(Benson); periphyton biomass; snail density

國家自然科學(xué)基金(31170441, 31370477); 國家水專項資助項目(2012ZX07101013); 中國科學(xué)院135課題(NIGLAS2012135002, NIGLAS2012135012)

2014- 05- 10;

2014- 08- 13

10.5846/stxb201405100941

*通訊作者Corresponding author.E-mail: gzuam@163.com

談冰暢, 朱小龍, 寧曉雨, 谷嬌, 安苗, 李寬意.紋沼螺對苦草生長的影響.生態(tài)學(xué)報,2015,35(10):3199- 3203.

Tan B C, Zhu X L, Ning X Y, Gu J, An M, Li K Y.Effects ofParafossarulusstriatuluson the Growth ofVallisneriaspiralis.Acta Ecologica Sinica,2015,35(10):3199- 3203.