李元恒，韓國棟,*，王 珍，王正文，趙萌莉，王薩仁娜,3

1 內蒙古農業(yè)大學生態(tài)環(huán)境學院，呼和浩特 010019 2 中國科學院沈陽應用生態(tài)研究所森林與土壤生態(tài)國家重點實驗室，沈陽 110164 3 內蒙古師范大學遙感與地理信息系統重點實驗室，呼和浩特 010022

增溫和氮素添加降低荒漠草原多年生植物氮素回收效率

李元恒1，韓國棟1,*，王 珍1，王正文2，趙萌莉1，王薩仁娜1,3

1 內蒙古農業(yè)大學生態(tài)環(huán)境學院，呼和浩特 010019 2 中國科學院沈陽應用生態(tài)研究所森林與土壤生態(tài)國家重點實驗室，沈陽 110164 3 內蒙古師范大學遙感與地理信息系統重點實驗室，呼和浩特 010022

植物營養(yǎng)器官在枯萎過程中將部分氮素轉移到儲藏組織之中，是植物適應生境的重要策略。以位于內蒙古荒漠草原的增溫和添加氮素的交互試驗為平臺，對建群種短花針茅(Stipabreviflora)以及優(yōu)勢種無芒隱子草(Cleistogenessongorica)、銀灰旋花(Convolvulusammannii)、冷蒿(Artemisiafrigida)和木地膚(Kochiaprostrata)等5種多年生植物綠葉期和枯葉期氮濃度，以及氮素回收效率進行了研究。結果表明：增溫處理下，植物綠葉期和枯葉期的平均氮素濃度提高了5.5%和11.3%，氮素回收效率顯著降低了7.0%。氮素添加使綠葉期植物氮濃度顯著提高了5.2%，使植物氮素回收效率降低2.9%。增溫和氮素添加對植物枯葉期、綠葉期氮濃度和氮素回收效率有顯著的交互作用。氮濃度和氮素回收效率對增溫和氮素添加的響應在5個物種間都有顯著差異，即這種響應具有物種特異性。研究表明獨立的增溫和氮素添加以及兩者的交互作用都降低該荒漠草原生態(tài)系統中植物氮素回收效率，這些結果將為氣候變化條件下荒漠生態(tài)系統氮素回收效率變化趨勢的預測提供數據支持和實驗證據。

氮回收度；氮素回收效率；氣候變暖；氮素添加；荒漠草原

在20世紀，受包括化石燃料燃燒和土地利用變化在內的人類活動影響，地球表面的平均溫度升高了0.6℃。而且這種趨勢仍會延續(xù)下去，預計到本世紀末地球表面的平均溫度還將上升1.8—4.0℃[1]。由于相同的原因，地球表面的氮素沉降量在過去140年間(1860—2000年)也至少增加了1倍[2]。據估計，全球每年輸入到各類陸地生態(tài)系統中的活性氮高達43.47Tg N(1Tg = 1012g)[3]，并且未來幾十年內氮的輸入將會持續(xù)增加[4]。溫度和氮素是影響植物生長的兩個重要的非生物因子，尤其在高緯度地區(qū)，溫度和氮沉降的增加改變了群落中植物的種間關系，影響植物群落的組成和結構[5-6]，而且通過延長生長季和改變植物物候而影響植物生長[7]，植物群落和結構的改變最終影響生態(tài)系統功能，并能潛在反饋到氣候變暖進程中[8]。除此之外，溫度升高改變春季融雪時間，刺激土壤氮素礦化作用并間接改善土壤氮素可利用性[9]。氮素沉降或添加可直接增加生態(tài)系統可利用氮的含量，使陸地植物體氮含量增加28.5%，從而促進植物的光合、生長和繁殖，改變物種組成和功能，增加整個生態(tài)系統凈初級生產力[10]。這些生物學過程的改變都將直接或間接影響生態(tài)系統中植物綠葉期和枯葉期的氮素含量和氮素回收效率[11-12]。

多年生植物在衰老過程中將部分養(yǎng)分回收是植物適應生境的一種重要策略，尤其是生長在營養(yǎng)受限制的環(huán)境中，植物通過養(yǎng)分回收轉移，可以重新利用這些養(yǎng)分，提高養(yǎng)分保持能力，降低對當前環(huán)境中養(yǎng)分供應的依賴性，從而提高對環(huán)境的適應性[13]。在全球氣候變化和氮沉降增加的背景下，研究草原植物葉片中養(yǎng)分濃度和養(yǎng)分回收效率，對預測未來草地生態(tài)系統的碳和氮循環(huán)有重要生態(tài)學意義[14]。例如，增溫可以提高C3禾草藍莖冰草(Pascopyrumsmithii)的葉氮濃度，而降低C4禾草格蘭馬草(Boutelouafracilis)的葉氮濃度[15]。北美高草草原連續(xù)4a的控制性增溫研究表明，增溫降低不同物種綠葉期和枯葉期氮素濃度，同時也降低各物種的氮素回收效率[14]，而瑞士亞北極的增溫對多年生植物氮素濃度沒有影響[16]。即使是在同一生態(tài)系統中，不同物種或功能群植物的葉氮濃度對溫度升高的響應規(guī)律也不一致，而過去對氣候變化下生態(tài)系統碳氮循環(huán)的研究，主要集中于溫度對土壤可利用氮和氮礦化的影響，而忽略了植物氮回收和利用效率策略的變化[8]。氮素添加即直接增加不同生態(tài)系統可利用的氮素，被廣泛地被應用于退化草地土壤的恢復[17]和大氣氮沉降的模擬[6]。該領域的生態(tài)學家們普遍認為，氮素添加提高植物綠葉期氮含量[10]，而降低其氮素回收效率[18]。一般認為，貧瘠的生境中，植物具有較高的養(yǎng)分回收效率，但是許多研究表明養(yǎng)分回收效率與土壤的養(yǎng)分提供能力之間的關系存在不一致性[19-21]。例如，氮素添加有時可以提高枯落組織中的養(yǎng)分濃度，也就是說明氮素添加降低了養(yǎng)分回收度及養(yǎng)分利用率[22]。所以，關于養(yǎng)分回收度與土壤養(yǎng)分濃度之間關系及其對全球變化的響應還存在爭議。因此，開展溫度升高與氮素添加對植物養(yǎng)分濃度和回收效率及其關系影響的研究，對于更好的理解氣候變暖和氮沉降背景下草地生態(tài)系統氮素循環(huán)過程的變化具有重要意義。

內蒙古荒漠草原是一個十分重要的生態(tài)系統類型，也是我國北方草原的重要組成部分。目前，對于荒漠草原植物的氮磷等養(yǎng)分特征的研究，主要集中在不同生態(tài)系統類型之間的比較以及養(yǎng)分特征對放牧和氮素添加的響應等方面[23-25]，然而對于氣候變暖和大氣氮沉降及其交互作用影響下荒漠草原植物養(yǎng)分回收響應的研究較為缺乏。為此，我們以內蒙古短花針茅草原為研究對象，利用長期(2006—)紅外線增溫和氮素添加交互實驗平臺，探討多年生植物綠葉期和枯黃期氮素濃度及氮回收效率對增溫、氮素添加及其交互作用的響應規(guī)律，為氣候變化條件下荒漠生態(tài)系統氮素回收效率變化趨勢的預測提供數據支持和實驗證據。

1 試驗區(qū)概況和方法

1.1 研究地點概況

本研究的野外實驗平臺位于內蒙古自治區(qū)四子王旗(111°53′41.7″ N，41°46′43.6″ E，1456 m a.s.l)。屬典型中溫帶大陸性氣候，由于受陰山山脈阻隔，春季干旱多風，夏季炎熱。3—5 月常有大風，月均風速達4—5 m/s。四子王旗近50年(1961—2010年)的氣象數據表明，年平均氣溫3.57℃，最熱月平均氣溫19.9℃(7月)，最冷月平均氣溫-14.9℃(1月)，極端最低氣溫-31.8℃， ≥10℃的年積溫為2200—2500℃，無霜期90—120 d。年平均降水量為303 mm，其中6—8月降水量占全年的62%。平均日照時數為3117.7h。土壤為淡栗鈣土，土壤有機碳含量為13%，全氮含量為0.13%。該實驗區(qū)的植被主要是以短花針茅(Stipabrevifora)為建群種的荒漠草原，其它優(yōu)勢物種主要有冷蒿 (Artemisiafrigida)、無芒隱子草(Cleistogenessongorica)、木地膚(Kochiaprostrata)、銀灰旋花(Convolvulusammannii)等，同時伴隨著非地帶性的森林、灌叢和沙地群落。植被稀疏低矮，平均高度8 cm，平均蓋度為12%—25%。

1.2 實驗設計

本研究以內蒙古四子王旗短花針茅天然荒漠草原為研究對象，于2006年5月架設增溫控制裝置并設置樣方。試驗采用2 × 2因素完全隨機區(qū)組的裂區(qū)設計，共設6個區(qū)組，每個區(qū)組中包括兩種溫度主處理樣方(對照和增溫)，共12個樣方。樣地內增溫與氮素添加處理小區(qū)均為隨機分布，每個主樣方(對照或增溫)設計面積大小為12 m2，即3 m × 4 m。同時每個主樣方被裂區(qū)分為兩個面積相同的氮素添加次樣方處理，其中一個次樣方(面積3 m × 2 m)為氮素添加處理，另一個次樣方為無氮素添加處理。這樣，實驗共有4種處理，分別為對照(Control, C)、增溫(Warming, W)、氮素添加(Nitrogen addition, N)和增溫+氮素添加(Warming + Nitrogen addition, WN)，每個處理6次重復，共24個實驗次樣方，合計面積為144 m2。6個增溫區(qū)內各安裝一個紅外線輻射器(Infrared Radiator, Kalglo Electronics Inc., Bethlehem, PN, USA)進行加熱，輻射器距地面2.25m，安放于3 m × 4 m小區(qū)的中間部位，燈的最大功率是2000瓦，使用時調至8檔。2006年5月3日開始加熱，全年365d不間斷。每個對照區(qū)的中間部位，距地面2.25m也安裝了與輻射器大小相同的“假燈”以模擬增溫小區(qū)中由于紅外線輻射器遮擋陽光的效應。同時，在每年6月下旬到7月上旬的雨季進行氮肥添加處理，氮素添加選用中性肥硝酸銨(NH4NO3，氮含量35%)，施肥量為10 g N m-2a-1(以純氮計算)。各年度具體施肥時間分別為6月23日(2006)、7月1日(2007)，6月26日(2008)和6月30日(2009)。

氣象數據來源于距離試驗樣地300m處安裝的小型氣象站(GroWeather? software version 1.2, Davis instruments corporation, USA)。土壤10cm溫度是用安裝于每個樣地的ECH2O-TE/TM傳感器(Decagon Devices, Inc. USA)同時監(jiān)測獲得。實驗地2009年月均降雨和溫度的季節(jié)動態(tài)都表現為非對稱性的單峰曲線(圖1)，年均溫4.8℃，最高溫21.3℃(7月)，年降水量為248.8 mm。不同處理對土壤10cm溫度的影響也有較大的季節(jié)波動性，增溫和增溫+氮素添加引起的土壤溫度波動幅度為0.2—1.0℃和0.3—1.7℃，都高于單純氮素添加處理引起的土壤溫度波動幅度(-0.3—0.5℃)。增溫和增溫+氮素添加處理土壤10cm年平均溫度都顯著高于對照和氮素添加處理(P<0.05)。與對照樣地土壤年均溫7.4℃相比較，增溫將土壤溫度顯著提高了0.7℃，而增溫+氮素添加則顯著提高了0.8℃(P<0.05)(圖1)。

圖1 2009年月均溫度和降水的季節(jié)變化；增溫、氮素添加和增溫+氮素添加引起土壤10cm溫度的季節(jié)變化和不同處理土壤年均溫度Fig.1 Seasonal change of monthly precipitation and monthly mean temperature in 2009, Seasonal change of mean soil temperature at 10cm depth treatment-induced by warming (W), nitrogen addition (N) and warming plus nitrogen addition (WN), Annual mean temperature on different treatments

1.3 植物樣品采集和化學分析

選取該實驗地具有代表性的5種多年生物種(屬3個生活型)為研究對象，其中叢生禾草類選擇短花針茅(Stipabreviflora)和無芒隱子草(Cleistogenessongorica)，雜類草選擇銀灰旋花(Convolvulusammannii)，半灌木選擇冷蒿(Artemisiafrigida)和木地膚(Kochiaprostrata)。于2009年8月初植物生長高峰期，在每個處理樣方內，每個物種選擇10株形態(tài)上大致相似、無病蟲害的健康成熟個體進行掛牌標記，并分別于2009年8月12日植物綠葉期和10月6日植物枯黃期，隨機選擇5株，收集其全部葉片，裝入紙袋，放入保鮮箱，迅速帶回實驗室，所收集的葉片全部是完整、無病蟲害且未被食草動物采食過的葉片。所有樣品都在105℃下殺青10分鐘，然后在65℃下烘干至恒重，磨碎，過40目篩后進行化學測定。采用元素分析儀(Elementar vario Macro，Elementar Analysensysteme, GmbH, Germany)測定烘干植物樣品中的全氮濃度。

1.4 氮素回收效率計算

基于所取物種都來源于穩(wěn)定的生態(tài)系統和成熟植株，而且本試驗樣地位于半干旱區(qū)，樣地內的年降水稀少，可以忽略通過雨水淋洗損失的氮素，各物種在每個處理中綠葉期和枯葉期的平均氮庫被用于氮素回收效率(NRE)的計算[16, 26]。

式中，Ng、Ns分別為綠葉期、枯葉期中的氮庫，即單位面積內物種氮素濃度與生物量的乘積?？萑~中的氮素濃度直接作為氮素回收度(NRP)的度量[26]，枯葉氮素濃度越低，表明其氮素回收度越高。

1.5 數據分析

利用裂區(qū)設計的三因素方差(Three-way analysis of variance)混合模型(Proc Mixed)對植物綠葉期和枯葉期氮濃度和氮素回收效率進行分析，其中物種、增溫、氮素添加及它們的交互作用作為固定效應，裂區(qū)、重復及它們的交互作用作為隨機效應。不同處理間的顯著性差異用Tukey′s多重比較檢驗(P<0.05)。對于不同處理下各物種綠葉期和枯葉期氮濃度和氮素回收效率利用裂區(qū)設計的單因素方差(One-way analysis of variance)混合模型進行分析。所有上述統計分析均采用SAS V9.0(SAS Institute Inc. 2002, Cary, NC, USA)完成。

2 結果與分析

2.1 增溫和氮素添加對物種綠葉期的氮素濃度

增溫、氮素添加、物種3個主效應對綠葉期氮素濃度有顯著性的影響(P<0.05)，且增溫和氮素添加的交互作用也有顯著性作用，其它交互作用不顯著(表1)。增溫和氮素添加分別使植物綠葉期氮濃度提高5.5% 和5.1%。5個物種綠葉期葉氮含量濃度范圍為20.3—28.1 mg/g，葉氮濃度大小順序為木地膚>銀灰旋花>無芒隱子草>冷蒿>短花針茅。對每一物種在不同處理間差異進行的單因素方差分析表明，增溫、氮素添加及其交互作用都顯著提高銀灰旋花、無芒隱子草和冷蒿3個物種綠葉期的氮濃度，但木地膚和短花針茅兩個物種綠葉期氮濃度在4個處理間均無差異(圖2)。

表1 增溫、氮素添加與物種對植物種群綠葉期(Ng)和枯葉期氮濃度(Ns)和氮素回收效率(NRE)影響的三因素方差分析

2.2 增溫和氮素添加對物種枯葉期的氮素濃度

總體而言，增溫顯著提高植物枯葉期的氮濃度，而氮素添加對枯葉期植物氮濃度沒有顯著影響。各物種間枯葉期氮素濃度有顯著性的差異，5個物種枯葉期氮素濃度范圍為16.6—22.7 mg/g，其大小順序為銀灰旋花>冷蒿>無芒隱子草>短花針茅>木地膚(表1)。增溫和氮素添加交互作用對枯葉期氮素濃度有顯著影響，其它交互作用都不顯著。對每一物種的單因素方差分析表明，增溫、氮素添加及其交互作用都顯著提高各物種枯葉期的氮濃度，除木地膚在4個處理間均無顯著差異外，其它4個物種在不同的處理間差異顯著，主要表現為增溫顯著提高銀灰旋花、短花針茅、冷蒿和無芒隱子草枯葉期氮濃度，提高幅度分別為3.7、2.9、2.8和3.5 mg/g，增溫+氮素添加處理顯著提高銀灰旋花和冷蒿枯葉期的氮素濃度，提高幅度分別為3.4和2.2 mg/g(圖2)。

圖2 不同處理下各物種種群綠葉期和枯葉期的氮素濃度Fig.2 Nitrogen concentrations in green and senescent leaves of plant population at different treatments不同字母標記表示單因素方差分析下差異顯著(P < 0.05)

2.3 增溫和氮素添加對物種氮素回收效率

增溫、氮素添加、物種3個主效應對氮素回收效率有顯著性的影響(P<0.05)，增溫和氮素添加交互作用對氮素回收效率也有顯著性影響，其它交互作用均不顯著(表1)。增溫和氮素添加分別降低了植物氮素回收效率的7.0%和2.9%。5個物種氮素回收效率范圍為33.9%—50.1%，大小順序為木地膚>無芒隱子草>冷蒿>銀灰旋花>短花針茅。在物種水平，增溫顯著降低銀灰旋花、短花針茅和冷蒿的氮素回收效率，與對照相比分別降低了13.2%、9.1%和20.8%；氮素添加顯著降低短花針茅和冷蒿的氮素回收效率，與對照相比分別降低了4.2%和15.4%；增溫+氮素添加處理顯著降低短花針茅、冷蒿、木地膚和無芒隱子草的氮素回收效率，與對照相比分別降低了6.9%、19.2%、5.6%和11.6%(圖3)。

圖3 不同處理下各物種氮素回收效率Fig.3 Mean Nitrogen resorption efficiency of plant species at different treatments不同字母標記表示單因素方差分析下差異顯著(P < 0.05)

3 討論

本研究表明，自然條件下，荒漠草原5個多年生物種綠葉期和枯葉期氮素濃度范圍分別為20.3—28.1 mg/g和16.6—22.7 mg/g。綠葉期氮素濃度高于全球452個位點的1280種植物的平均氮素濃度20.1 mg/g[27]和我國陸地生態(tài)系統753個物種的平均氮素濃度20.2 mg/g[28]，而與李玉霖等[23]對中國北方典型荒漠及荒漠化地區(qū)214 種植物葉片氮濃度(24.5 mg/g)一致。通過與全球、全國以及荒漠區(qū)域尺度的研究相比較，本文結果符合荒漠植物葉片具有相對較高氮含量的假說[20]。枯葉期氮素濃度與內蒙古半干旱典型草原28種植物枯葉中的氮濃度(8.0—20.6 mg/g)結果相似[29]，而明顯高于全球365個取樣點的638個物種平均枯葉氮素濃度10 mg/g[30]。枯葉組織中氮素濃度可直接表征植物回收能力(氮素回收度)，其值越低表明植物保持養(yǎng)分的能力越強[26]。Killingbeck[26]提出，如果枯葉中氮素濃度低于7 mg/g，由植物對氮素的回收較完全，反之則回收不完全。根據這一標準，本研究中的5種多年生植物對枯葉期氮素的回收不完全。

本研究中，增溫顯著提高荒漠植物綠葉期和枯葉期平均氮素濃度，降低氮素回收效率。但到目前為止，增溫對植物氮素濃度和回收效率的研究還沒有一致的結論，且不同生態(tài)系統、物種和生活型都表現出不同的規(guī)律。如對北美高草草原連續(xù)4a的控制性增溫實驗表明，增溫同時降低5種優(yōu)勢物種綠葉期、枯葉期氮濃度和各物種氮素回收效率[14]；對瑞士亞北極泥碳地連續(xù)5a的氣候變化研究表明，春季或夏季增溫對各多年生物種的氮素濃度和氮素回收效率有微弱的影響[16]。這些研究充分證明，增溫對不同生態(tài)系統或不同生活型植物的影響不一致。究其原因，有些研究認為這種不一致是由于增溫處理對不同生態(tài)系統的持續(xù)時間長度和增溫幅度不同導致的，如對亞北極矮灌叢石楠植被連續(xù)9a的增溫對物種綠葉期葉片的化學性質有顯著影響，即提高了黑果越桔(Vacciniummyrtillus)的葉氮濃度，而降低了篤斯越桔(Vacciniumuliginosum)和越桔(Vacciniumvitisidaea)的葉氮濃度[31]。而阿拉斯加州凍原草叢連續(xù)2a和3.5a的增溫對物種的氮素濃度沒有影響[32-33]。在相對寒冷的高緯度區(qū)域，溫度增加改變春季融雪時間，刺激土壤氮素礦化作用并間接改善土壤氮素可利用性[9]，而增溫對植物生長的作用都大于對土壤氮礦化，引起成熟綠葉體內氮稀釋[16, 27]，而對枯葉氮濃度的影響較小[16]，兩個物候期葉片對增溫不同的響應使植物氮回收效率隨著溫度增加而降低。此外，氣溫升高也會通過影響其它環(huán)境因子(如土壤水分、霜凍等)而影響植物對氮素的回收，如溫度升高使得植物的生長季顯著延長，而生長季延長易于使植物群落容易遭受霜凍的影響[34]，突然的霜凍迫使植物加速衰老或死亡，加劇了植物氮素的不完全回收，從而降低植物氮素回收效率。

本研究證明氮素添加使所有物種氮素回收效率降低，這與其它基于氮素添加的實驗結果相同[22, 35]，主要原因是由于氮素添加使物種綠葉氮濃度增加，而對枯葉氮濃度沒有影響。對全球456個陸地植種對氮素添加響應的整合分析(Meta-analysis)表明，氮素添加使陸地植物體氮含量增加28.5%，同時各物種對于氮素添加的響應依賴于不同的植物生活型和功能類型[10]，說明外源養(yǎng)分供應對生態(tài)系統養(yǎng)分循環(huán)具有物種調節(jié)作用。一般認為生活在養(yǎng)分貧瘠生境中的植物比生長在土壤肥沃生境的植物有更高的養(yǎng)分回收效率，高的養(yǎng)分回收效率降低了植物對土壤養(yǎng)分庫的依賴性[26]。該結論盡管與本文氮素添加處理相同，但到目前為止對于該觀點仍存在爭議。植物對養(yǎng)分的回收效率與土壤養(yǎng)分可利用性沒有一致的關系[20]，因為研究者僅僅比較物種最初是來源于貧瘠還是肥沃生境的，而沒有區(qū)分物種和環(huán)境因子對氮素回收效率的影響[18]。植物中沒有被回收轉移的養(yǎng)分，將以凋落物的形式進入植被-土壤系統的養(yǎng)分循環(huán)，凋落物需要分解和礦化，才能被植物再次利用，養(yǎng)分回收度的多少影響到凋落物的質量，并進一步對分解速率和養(yǎng)分可利用性產生影響[17]。綜上所述，植物氮素回收效率受外部多種環(huán)境因素的影響，僅僅從單一的因素去解釋氮素回收效率的差異是不合理的，尤其是氣候變化驅動多個環(huán)境因子對植物生態(tài)系統產生影響，增加了氮素回收效率研究的復雜性。因此，對不同生態(tài)系統、不同類群植物在多個環(huán)境因子變化情景下的氮素回收效率進行系統、深入和整合研究，并結合人為控制實驗和自然生態(tài)系統的長期觀測，才有可能完整揭示植物氮素回收效率的變化規(guī)律，并對未來全球變化背景下植物的氮素回收和利用對策做出合理的判斷和預測。

[1] IPCC. Climate Change 2007: the Physical Science Basis: Working Group I Contribution to the Fourth Assessment Report of the IPCC. Cambridge University Press, 2007.

[2] Galloway J N, Aber J D, Erisman J W, Seitzinger S P, Howarth R W, Cowling E B, Cosby B J. The nitrogen cascade. Bioscience, 2003, 53(4): 341-356.

[3] Holland E A, Dentener F J, Braswell B H, Sulzman J M. Contemporary and pre-industrial global reactive nitrogen budgets. Biogeochemistry, 1999, 46(1/3): 7-43.

[4] Vitousek P M, Cassman K, Cleveland C, Crews T, Field C B, Grimm N B, Howarth R W, Marino R, Martinelli L, Rastetter E B, Sprent J. Towards an ecological understanding of biological nitrogen fixation. Biogeochemistry, 2002, 57-58(1): 1-45.

[5] Harte J, Shaw R. Shifting dominance within a montane vegetation community: results of a climate-warming experiment. Science, 1995, 267(5199): 876-880

[6] Yang H J, Wu Y M, Liu W X, Zhang Z, Zhang N L, Wan S Q. Community structure and composition in response to climate change in a temperate steppe. Global Change Biology, 2011, 17(1): 452-465.

[7] Xia J Y, Wan S Q. Independent effects of warming and nitrogen addition on plant phenology in the Inner Mongolian steppe. Annals of Botany, 2013, 111(6): 1207-1217.

[8] Niu S L, Sherry R A, Zhou X H, Wan S Q, Luo Y Q. Nitrogen regulation of the climate-carbon feedback: evidence from a long-term global change experiment. Ecology, 2010, 91(11): 3261-3273.

[9] Wan S Q, Hui D F, Wallace L, Luo Y Q. Direct and indirect effects of experimental warming on ecosystem carbon processes in a tallgrass prairie. Global Biogeochemical Cycles, 2005, 19(2): doi: 10.1029/2004GB002315.

[10] Xia J Y, Wan S Q. Global response patterns of terrestrial plant species to nitrogen addition. New Phytologist, 2008, 179(2): 428-439.

[11] Yuan Z Y, Li L H, Han X G, Chen S P, Wang Z W, Chen Q S, Bai W M. Nitrogen response efficiency increased monotonically with decreasing soil resource availability: a case study from a semiarid grassland in northern China. Oecologia, 2006, 148(4): 564-572.

[12] Lü X T, Cui Q, Wang Q B, Han X G. Nutrient resorption response to fire and nitrogen addition in a semi-arid grassland. Ecological Engineering, 2011, 37(3): 534-538.

[13] Aerts R, Chapin III FS. The mineral nutrition of wild plants revisited: a re-evaluation of processes and patterns. Advances in Ecological Research, 1999, 30: 1-67.

[14] An Y, Wan S Q, Zhou X H, Subedar A A, Wallace L L, Luo Y Q. Plant nitrogen concentration, use efficiency, and contents in a tallgrass prairie ecosystem under experimental warming. Global Change Biology, 2005, 11(10): 1733-1744.

[15] Read J J, Morgan J A. Growth and partitioning in Pascopyrum smithii (C3) and Bouteloua gracilis (C4) as influenced by carbon dioxide and temperature. Annals of Botany, 1996, 77(5): 487-496.

[16] Aerts R, Cornelissen J H C, van Logtestijn R S P, Callaghan T V. Climate change has only a minor impact on nutrient resorption parameters in a high-latitude peatland. Oecologia, 2007, 151(1): 132-139.

[17] Liu P, Huang J H, Han X G, Sun O J, Zhou Z Y. Differential responses of litter decomposition to increased soil nutrients and water between two contrasting grassland plant species of Inner Mongolia, China. Applied Soil Ecology, 2006, 34(2/3): 266-275

[18] Kobe R K, Lepczyk C A, Iyer M. Resorption efficiency decreases with increasing green leaf nutrients in a global data set. Ecology, 2005, 86(10): 2780-2792.

[19] Del Arco J M, Escudero A, Garrido M V. Effects of site characteristics on nitrogen retranslocation from senescing leaves. Ecology, 1991, 72(2): 701-708.

[20] Aerts R. Nutrient resorption from senescing leaves of perennials: are there general patterns? Journal of Ecology, 1996, 84(4): 597-608.

[21] Yuan Z Y, Li L H, Han X G, Huang J H, Jiang G M, Wan S Q. Soil characteristics and nitrogen resorption in Stipa krylovii native to northern China. Plant and Soil, 2005, 273(1/2): 257-268.

[22] Lü X T, Han X G. Nutrient resorption responses to water and nitrogen amendment in semi-arid grassland of Inner Mongolia, China. Plant and Soil, 2010, 327(1/2): 481-491.

[23] 李玉霖, 毛偉, 趙學勇, 張銅會. 北方典型荒漠及荒漠化地區(qū)植物葉片氮磷化學計量特征研究. 環(huán)境科學, 2010, 31(8): 1716-1725.

[24] 阿穆拉, 趙萌莉, 韓國棟, 賈樂, 董亭. 放牧強度對荒漠草原地區(qū)土壤有機碳及全氮含量的影響. 中國草地學報, 2011, 33(3): 115-118.

[25] 黃菊瑩, 賴榮生, 余海龍, 陳衛(wèi)民. N添加對寧夏荒漠草原植物和土壤C: N: P生態(tài)化學計量特征的影響. 生態(tài)學雜志, 2013, 32(11): 2850-2856.

[26] Killingbeck K T. Nutrients in senesced leaves: Keys to the search for potential resorption and resorption proficiency. Ecology, 1996, 77(6): 1716-1727.

[27] Reich P B, Oleksyn J. Global patterns of plant leaf N and P in relation to temperature and latitude. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2004, 101(30): 11001-11006.

[28] Han W, Fang J, Guo D, Zhang Y. Leaf nitrogen and phosphorus stoichiometry across 753 terrestrial plant species in China. New Phytologist, 2005, 168(2): 377-385.

[29] Yuan Z Y, Li L H, Han X G, Huang J H, Jiang G M, Wan S Q, Zhang W H, Chen Q S. Nitrogen resorption from senescing leaves in 28 plant species in a semi-arid region of Northern China. Journal of Arid Environments, 2005, 63(1): 191-202.

[30] Yuan Z Y, Chen H Y H. Global trends in senesced-leaf nitrogen and phosphorus. Global Ecology and Biogeography, 2009, 18(5): 532-542.

[31] Richardson S J, Press M C, Parsons A N, Hartley S E. How do nutrients and warming impact on plant communities and their insect herbivores? A 9-year study from a sub-Arctic heath. Journal of Ecology, 2002, 90(3): 544-556.

[32] Hobbie S E, Chapin III FS. The response of tundra plant biomass, aboveground production, nitrogen, and CO2flux to experimental warming. Ecology, 1998, 79(5): 1526-1544.

[33] Welker J M, Fahnestock J T, Sullivan P F, Chimner R A. Leaf mineral nutrition of Arctic plants in response to warming and deeper snow in northern Alaska. Oikos, 2005, 109(1): 167-177.

[34] Norby R J, Long T M, Hartz-Rubin J S, O′Neill E G. Nitrogen resorption in senescing tree leaves in a warmer, CO2-enriched atmosephere. Plant and Soil, 2000, 224(1): 15-29.

[35] van Heerwaarden L M, Toet S, Aerts R. Nitrogen and phosphorus resorption efficiency and proficiency in six sub-arctic bog species after 4 years of nitrogen fertilization. Journal of Ecology, 2003, 91(6): 1060-1070.

Nitrogen resorption efficiency of perennial plant decreases with warming and nitrogen addition in desert steppe

LI Yuanheng1, HAN Guodong1,*, WANG Zhen1, WANG Zhengwen2, ZHAO Mengli1, WANG Sharenna1, 3

1CollegeofEcologyandEnvironmentScience,InnerMongoliaAgriculturalUniversity,Hohhot010019,China2StateKeyLaboratoryofForestandSoilEcology,InstituteofAppliedEcology,ChineseAcademyofSciences,Shenyang110164,China3InnerMongoliaKeyLaboratoryofRemotesensingandGeographyInformationSystem,InnerMongoliaNormalUniversity,Hohhot010022,China

When vegetative organs of plants wither, the nutrient resorption from senescing tissues to storage tissues was the most important adaptative strategy in different growing environments. The nitrogen concentration in green, senescent stages and nitrogen resorption efficiency (NRE) in 5 perennial dominant species were evaluated in a manipulative experiment conducted inStipabrevifloradesert steppe, Inner Mongolia, with treatments of warming, nitrogen addition and its interaction. The results showed that warming significantly increased nitrogen concentration in green and senescent plants by 5.5% and 11.3%, respectively, and decreased NRE by 7.0%. Nitrogen addition significantly increased nitrogen contents in green plants by 5.2% and decreased NRE by 2.9%. There was significant interaction between warming and nitrogen addition to increase nitrogen concentrations of green and senescent plants and to reduce NRE. The nitrogen concentration and NRE of the five species showed higher species-specific responses in different treatments, these species-specific responses reflected flexible adaptation of the plants to environment change. This research indicated that independently warming and nitrogen and its interaction decreased plant NRE in desert steppe ecosystem. These results will provide data support and experimental evidence in predicting the trend of NRE of desert ecosystem under climate change.

nitrogen resorption proficiency; nitrogen resorption efficiency; global warming; nitrogen addition; desert steppe

國家自然科學基金(31360113，31100330，30860060)；內蒙古自治區(qū)自然科學基金(2011MS0607)資助

2014-01-12;

日期:2014-11-19

10.5846/stxb201401120088

*通訊作者Corresponding author.E-mail: nmghanguodong@163.com

李元恒，韓國棟，王珍，王正文，趙萌莉，王薩仁娜.增溫和氮素添加降低荒漠草原多年生植物氮素回收效率.生態(tài)學報,2015,35(18):5948-5956.

Li Y H, Han G D, Wang Z, Wang Z W, Zhao M L, Wang S R N.Nitrogen resorption efficiency of perennial plant decreases with warming and nitrogen addition in desert steppe.Acta Ecologica Sinica,2015,35(18):5948-5956.