平 舜，藺哲廣，胡福良

(浙江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院，杭州 310058)

蜂膠是蜜蜂從植物芽孢和樹干處采集的樹脂并混入蜜蜂上顎腺分泌物和蜂蠟等形成的一種具有芳香味的粘性膠狀固形物。蜂膠的化學(xué)成分復(fù)雜，目前已從中發(fā)現(xiàn)300 多種生物活性物質(zhì)，包括萜烯、咖啡酸、酚酸、類固醇、脂肪酸、黃酮及其衍生物等(Salatino et al.，2005)。隨著研究的深入，蜂膠所具有的抗菌、抗炎、抗氧化、抗腫瘤、增強(qiáng)免疫力和調(diào)節(jié)血脂血糖等生理藥理功能被逐步發(fā)掘 (Banskota et al.，2001;胡福良，2005;Sforcin，2007;Viuda-Martos et al.，2008)。蜂膠在食品、保健食品、日化用品和醫(yī)藥領(lǐng)域得到越來越廣泛的應(yīng)用。

目前國內(nèi)外大多數(shù)研究都關(guān)注于蜂膠的化學(xué)成分、生物學(xué)活性和植物來源等 (Marcucci，1995;Banskota et al.，2001;徐響等，2008)，這對于蜂膠進(jìn)一步在藥理學(xué)和人類保健方面的開發(fā)具有重要的意義。但是，蜂膠作為一種蜂產(chǎn)品，西方蜜蜂Apis mellifera 利用它光滑蜂巢內(nèi)壁、加固巢房和縮小巢門口，因而在防止外來氣流的流入、保持蜂巢內(nèi)空氣濕度和避免外來入侵者的破壞等方面發(fā)揮了重要的作用，從而促進(jìn)了蜂巢內(nèi)環(huán)境穩(wěn)態(tài)(Seeley and Morse，1976;Ghisalberti，1979;Visscher，1980)。蜜蜂作為一種社會性昆蟲，生活在由數(shù)萬只個體密集組成的蜂群內(nèi)，這就增加了疾病暴發(fā)和寄生蟲變異的風(fēng)險(xiǎn) (Schmid-Hempel，1998)。然而相對于非社會性昆蟲，蜜蜂的免疫通路數(shù)量卻更少，說明蜜蜂個體的生理學(xué)免疫力較其它非社會性昆蟲弱 (Evans et al.，2006)，但整個蜂群卻能抵抗大部分病原菌的侵蝕。這就表明蜜蜂很可能在個體或群體水平潛在地存在著彌補(bǔ)其個體生理學(xué)免疫力下降的一系列行為學(xué)機(jī)制(Evans and Spivak，2010)。蜜蜂采集具有多種抗菌活性的復(fù)雜植物分泌物，并以蜂膠的形式融入蜂巢中就是一種蜂群水平的抗病原菌方式。但是，目前關(guān)于蜂膠維持蜂群內(nèi)健康的研究卻遠(yuǎn)遠(yuǎn)落后于蜂膠的藥理學(xué)活性研究。因此，本文綜述了蜂膠對于蜂群內(nèi)常見病蟲危害的防治作用及其機(jī)制，以期為蜂產(chǎn)品對蜂群健康作用的深入研究提供思路與方向。

1 蜂膠對蜂群病蟲害的防治作用

蜂膠在蜂群內(nèi)的使用是一種可能的社會學(xué)免疫機(jī)制。不同品種的蜜蜂，蜂膠的使用差異很大。大蜜蜂Apis dorsata 會偶爾利用樹脂來粘合蜂巢中出現(xiàn)的裂縫。小蜜蜂Apis florea 通常會在蜂巢周圍用樹脂圍上一圈，以阻止螞蟻侵入其暴露的蜂巢(Seeley et al.，1982;Crane，1990)。迄今為止，還沒有關(guān)于東方蜜蜂Apis cerana 生產(chǎn)蜂膠的相關(guān)文獻(xiàn)報(bào)道。雖然蜂蠟可以在一定程度上取代蜂膠的功能，比如填補(bǔ)空隙。但是，蜂膠對蜂群內(nèi)病原菌的抗菌活性和蜜蜂的免疫反應(yīng)的功能卻有著不可取代的作用?；诜淠z或蜂膠中的成分具有的廣泛生物學(xué)活性，蜂膠維持蜂群健康是一個很值得研究的方向(Garedew et al.，2004;Antúnez et al.，2008)。研究表明，蜂膠在蜂群內(nèi)疾病的預(yù)防、治療以及抵御外來入侵者等方面起到了重要的作用。

1.1 美洲幼蟲腐臭病

美洲幼蟲腐臭病是由擬幼蟲芽苞桿菌Paenibacillus larvae 引起的蜂群疾病，該疾病不僅會導(dǎo)致蜂群的產(chǎn)蜜量減少而且也會因治療該疾病增加養(yǎng)蜂者人力和物力的投入。由于多年來抗生素的大量使用，擬幼蟲芽苞桿菌已對傳統(tǒng)抗生素產(chǎn)生了耐藥性(Evans，2003)。目前，蜂膠對美洲幼蟲腐臭病的有效性研究大多集中在對美洲幼蟲腐臭病的致病菌—擬幼蟲芽孢桿菌方面(Lindenfelser，1968;Mlagan and Sulimanovic，1982;Antúnez et al.，2008;Bastos et al.，2008)。Bastos 等(2008)通過對巴西綠蜂膠提取物和明尼蘇達(dá)蜂膠提取物對擬幼蟲芽孢桿菌抗菌活性研究表明，巴西綠蜂膠提取物的抗菌活力強(qiáng)于明尼蘇達(dá)蜂膠提取物。這項(xiàng)研究對蜂膠中抗擬幼蟲芽孢桿菌活性成分的深入研究具有重要意義。

也有一些關(guān)于蜂膠對蜂群內(nèi)細(xì)菌性病原菌的蜂群實(shí)驗(yàn)研究。Mlagan and Sulimanovic (1982)用蜂膠水提物和醇提物飼喂含一框蜂的小蜂群。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，相比對照組，這兩種方法都能減少患病幼蟲的數(shù)量，但是并不足以消滅這一疾病。這與Lindenfelser (1968)的研究具有類似的結(jié)果:雖然蜂膠治療可以短期內(nèi)減少疾病的蔓延，但是不足以治愈蜂群。近期有研究表明，用蜂膠乙醇提取物混合糖漿飼喂蜂群可以減少蜂糧中擬幼蟲芽孢桿菌孢子數(shù)(Antúnez et al.，2008)。這些蜂群在實(shí)驗(yàn)期間都沒有表現(xiàn)出美洲幼蟲腐臭病的癥狀，蜂群內(nèi)病原菌傳播的減少與孢子數(shù)量的減少是否存在關(guān)聯(lián)性還需進(jìn)一步的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證 (Antúnez et al.，2008)。此外，在自然情況下，蜜蜂也不一定會主動地?cái)z食蜂膠，而且，將蜂膠混入蜂糧中對于治療蜂群中更嚴(yán)重的傳染病是否有效也并不清楚。

1.2 狄斯瓦螨Varroa destructor

狄斯瓦螨Varroa destructor 是對蜜蜂蜂群影響最嚴(yán)重的寄生蟲，甚至有研究表明狄斯瓦螨與蜂群崩潰綜合癥 (Colony Collapse Disorder，CCD)相關(guān)(Cox-Foster et al.，2007;Johnson et al.，2009)。蜂膠抗狄斯瓦螨的作用可能與蜂膠作為蜂群內(nèi)疾病的治療劑相關(guān)，另外也可能與蜂膠所具有的自然抗菌活性相關(guān)。Damiani 等通過不同濃度的熱帶蜂膠提取液噴灑感染狄斯瓦螨的蜂群，發(fā)現(xiàn)10%蜂膠溶液可以殺滅78%的蜂螨而對蜜蜂無害，而混入糖漿飼喂感染蜂螨的蜂群會造成蜜蜂的死亡而對蜂螨并無影響 (Damiani et al.，2010)。Garedew 等研究發(fā)現(xiàn)，將狄斯瓦螨直接暴露在相對低濃度的蜂膠乙醇提取物中會導(dǎo)致其高致死率 (Garedew et al.，2002)。而且，暴露在0.5%濃度的蜂膠乙醇提取物中會引起狄斯瓦螨的麻醉，進(jìn)而減少其產(chǎn)熱量和代謝率 (Garedew et al.，2002;Garedew et al.，2003)。這些作用可以有效地影響蜂螨的應(yīng)激反應(yīng)、寄生幼蟲和維持?jǐn)?shù)量正常增長的能力(Garedew et al.，2003)。蘇曉玲等研究發(fā)現(xiàn)，中草藥精油在實(shí)驗(yàn)室條件下對狄斯瓦螨具有一定的殺滅作用(蘇曉玲等，2012)，其起作用的有效成分是否與蜂膠中的有效成分相同還有待研究。Simone-Finstrom 等通過蜂膠在蜂群內(nèi)對狄斯瓦螨繁殖的影響研究，發(fā)現(xiàn)蜂膠處理可以在單個巢房內(nèi)減少成熟母螨的數(shù)量，從而在蜂群內(nèi)降低蜂螨的繁殖水平，有效減少蜂螨的數(shù)量，進(jìn)而有效減少殺螨用化學(xué)藥物的使用(Simone-Finstrom and Spivak，2010)。而且，蜂膠作為一種含有超過300 種成分的物質(zhì)，蜂螨對其產(chǎn)生耐藥性的可能性非常小。

1.3 其它大寄生蟲和害蟲

在自然條件下，蜂群同樣也要保護(hù)自己免受大量的大型寄生蟲和害蟲的危害。大蠟螟Galleria mellonella 是一種嚴(yán)重危害蜜蜂的蠟螟，分布于全世界。它們的幼蟲蛀食巢脾，鉆蛀隧道，造成“白頭蛹”;輕者影響蜂群的繁殖力，重者造成蜂群的飛逃。有兩項(xiàng)測定蜂膠提取物抗大蠟螟效果的實(shí)驗(yàn)報(bào)道 (Johnson et al.，1994;Garedew et al.，2004)。在實(shí)驗(yàn)室條件下的研究結(jié)果表明，蜂膠提取物具有與蜂膠抗蜂螨相似的作用，它們能殺死大蠟螟幼蟲，降低蠟螟幼蟲和成蟲的代謝速率，其原因可能是蠟螟接觸蜂膠或者蜂膠揮發(fā)性成分可使蠟螟在蜂群內(nèi)的生長和繁殖能力下降。

對于其它大的入侵者，海角蜂A.m.capensis用蜂膠將蜂巢小甲蟲Aethina tumida 封裝起來，以阻止其有效繁殖(Neumann et al.，2001)。而對于體型較大無法將其清理出蜂巢的入侵者，西方蜜蜂將它們殺死后用蜂膠將其包裹以防腐爛。大蜜蜂也會給外來物涂上蜂膠 (Seeley and Morse，1976)。無刺蜂Trigona carbonaria 用泥漿、蜂蠟和樹脂混合物將活的甲蟲做成木乃伊(Greco et al.，2010)。因此，用蜂膠封裝捕食者或者寄生蟲的行為在營社會性生活的蜜蜂中是較為常見的現(xiàn)象。蜜蜂采取的這種利用蜂膠的埋葬行為與生物機(jī)體內(nèi)部的免疫功能相類似。如果將一個蜂群看做一個整體或者“超有機(jī)體”，這些行為與細(xì)胞中包埋外來細(xì)菌或者寄生蟲的行為是相同的(Cremer and Sixt，2009)。蜂膠涂在蜂巢內(nèi)，形成一種機(jī)械屏障，減少了寄生蟲進(jìn)入蜂群的機(jī)會，進(jìn)而潛在地阻止了寄生蟲和細(xì)菌在蜂群內(nèi)的生長(Simone et al.，2009)。

2 蜂膠與蜂群的社會性免疫力

蜂群的社會性免疫力(Social immunity)是指在群體水平通過群體內(nèi)個體的行為有效地降低疾病和寄生蟲的蔓延，是社會昆蟲生物學(xué)研究的一個新興領(lǐng)域 (Cremer et al.，2007;Cremer and Sixt，2009;Wilson-Rich et al.，2009)。在蜜蜂、螞蟻、黃蜂和白蟻等社會性昆蟲中，社會性免疫力是一種廣泛存在的現(xiàn)象。蜜蜂的梳理行為(Rosengaus et al.，1998)、移除蜂巢中的死尸行為(Currie and Stuart，2001)、殺死病原菌的“社會熱”(Starks et al.，2000)和疾病感染前后的巢脾檢測和清理行為(Wilson-Rich et al.，2009)等都屬于這種行為。

研究表明，相較于直接防御寄生蟲和病原微生物，蜂膠在蜂群水平的免疫作用更為微妙。Simone 等(2009)采用蜂群實(shí)驗(yàn)研究了一個富含蜂膠的環(huán)境是如何影響蜜蜂免疫基因的表達(dá)。試驗(yàn)中，先給蜂箱內(nèi)壁涂上巴西綠蜂膠或者采自明尼蘇達(dá)的蜂膠提取物，然后抓取來自這些蜂群已標(biāo)記日齡的蜜蜂，采用RT-PCR 分析免疫基因的表達(dá)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，來自蜂膠處理過蜂群的7 日齡蜜蜂的免疫相關(guān)基因hymenoptaecin 和一種抗菌肽AmEater的表達(dá)明顯低于對照組。而且免疫基因表達(dá)的減少是由于整個蜂群整體細(xì)菌含量的減少造成的。這是一個重要的發(fā)現(xiàn)，因?yàn)檫@種高級的免疫反應(yīng)需要付出相應(yīng)的代價(jià)，對蜜蜂而言會降低其生產(chǎn)力(Evans and Pettis，2005);對熊蜂而言會降低其生存能力(Moret and Schmid-Hempel，2000)。這也是首個關(guān)于蜂巢內(nèi)環(huán)境中一種物質(zhì)影響蜜蜂個體免疫力的實(shí)驗(yàn)證據(jù)。這一研究結(jié)果也是對先前紅褐林蟻Formica paralugubris 采集云杉樹脂并散布巢內(nèi)研究的有力佐證。采集蟻穴內(nèi)富含樹脂的土壤分析發(fā)現(xiàn)病原細(xì)菌和真菌數(shù)量均顯著減少(Christe et al.，2003)。而且相較于缺少樹脂的蟻群，富含樹脂蟻群中的成年蟻只需要較弱的個體免疫力 (Castella et al.，2008b);而在遇到病原菌入侵時(shí)，它們卻具有更強(qiáng)的抵抗力(Chapuisat et al.，2007)。因此，與紅褐林蟻一樣，蜜蜂群內(nèi)也可能通過蜂膠加強(qiáng)外部的免疫防御機(jī)制從而減少蜜蜂先天免疫反應(yīng)的投入。

3 蜂膠與蜂群的自我治療

自我治療(Self medication)是指一種物種利用其它物種產(chǎn)生的物質(zhì)來抵抗病原菌和寄生蟲(Clayton and Wolfe，1993)。已有相關(guān)的研究表明蜂群中存在自我治療現(xiàn)象。不管是出于生理的或者病原體水平的需求，蜂膠的采集可能是自發(fā)的或者是由病原感染誘導(dǎo)的(Schmid-Hempel and Ebert，2003)。如果是誘導(dǎo)的，那么即可認(rèn)為是一種自我治療的形式，它符合一種物種利用其它物種產(chǎn)生的物質(zhì)來抵抗病原菌和寄生蟲的自我治療的定義。有大量的脊椎動物通過攝取和吸收植物中的藥用成分，通過各種方式利用植物中的藥用成分達(dá)到自我治療的目的(Clayton and Wolfe，1993;Lozano，1998)。昆蟲特別是社會性昆蟲在自我治療方面卻鮮有文獻(xiàn)報(bào)道。當(dāng)紅褐林蟻遭受金龜子綠僵菌Metarhizium anisopliae 感染時(shí)，它們并不會增加樹膠的采集速率或者采集量，可推知紅褐林蟻利用樹脂是自發(fā)型的而不是誘導(dǎo)型的，因此對于紅褐林蟻來說樹脂的采集并不是自我治療(Castella et al.，2008a)。Simone-Finstrom 等通過對蜂群感染真菌處理，發(fā)現(xiàn)蜂群會增加蜂膠的采集率。另外，富含蜂膠的蜂群染病率低(Simone-Finstrom and Spivak，2012)。這是對于蜜蜂自我治療的一個經(jīng)典的實(shí)驗(yàn)證明。蜜蜂通過增加蜂群內(nèi)采膠的個體數(shù)而采集更多的蜂膠來應(yīng)對真菌的感染，以達(dá)到自我治療的目的。由此可見，不管病原菌和寄生蟲的感染水平如何，蜂群都是通過權(quán)衡蜜蜂采集蜂膠對蜂群的消耗與采集蜂膠提升整個蜂群的免疫力，進(jìn)而促進(jìn)蜂群健康之間的利弊，作出是否采集蜂膠的選擇。

4 展 望

目前，已有研究涉及蜂膠抗細(xì)菌性病原菌的功效。未來的研究可以著眼于蜂膠單獨(dú)或者結(jié)合其它的抗病機(jī)制抗蜂群內(nèi)疾病，以便探明蜂膠作為蜂群內(nèi)直接治療藥的有效劑量。歐洲已有關(guān)于蜂膠治療和預(yù)防蜂病原菌和寄生蟲的研究計(jì)劃(Moritz et al.，2010)。美國明尼蘇達(dá)大學(xué)也在通過一系列實(shí)驗(yàn)以鑒定蜂膠提取物中具有抗美洲幼蟲腐臭病和其它蜜蜂病毒的特定成分(Simone-Finstrom and Spivak，2010)。體外實(shí)驗(yàn)已發(fā)現(xiàn)蜂膠具有抗HIV-1 等人類病毒的活性(Gekker et al.，2005)。大量蜂膠抗蜜蜂病毒的研究結(jié)果也可以為未來鑒定蜂膠中對人類健康有益化合物的研究提供啟示。

蜂膠作為一種自然的抗病機(jī)制所發(fā)揮的作用也是一個值得深入研究的方向。蜜蜂采集蜂膠不僅僅只是用來光滑蜂巢內(nèi)壁和縮小巢門口的。早在1814年，Huber 就觀察到蜜蜂在清理干凈且光滑的巢房時(shí)會嵌入蜂膠(Huber，1814)。研究表明，蜜蜂這樣做的目的是殺滅巢房內(nèi)的致病菌以防治再次使用這些巢房時(shí)傳播疾病 (Ribbands，1953)。目前，在蜂群中這種行為的普遍性尚不清楚，但是至少在野生蜂群巢房底部可以發(fā)現(xiàn)蜂膠的存在。已有的證據(jù)也表明蜜蜂會用蜂膠掩埋巢房內(nèi)化學(xué)性污染的花粉，盡管這一行為的頻率以及對于蜂群健康的作用尚不清楚(van Engelsdorp et al.，2009)。

在蜂群內(nèi)，蜂膠與其它蜂產(chǎn)品之間在抗菌等生物活性方面的關(guān)系也是值得研究的一個領(lǐng)域。蜂膠可能增強(qiáng)貯存在蜂巢內(nèi)物質(zhì)(蜂王漿，蜂花粉)的抗菌活性(Tautz，2008;Visscher，1980)。蜂膠抗細(xì)菌和寄生蟲的作用機(jī)制目前還不清楚，可能是通過接觸蜂膠(Garedew et al.，2002)或蜂膠中揮發(fā)性成分而發(fā)揮作用的(Messer，1985)，也可能是這兩種方式協(xié)同發(fā)揮作用。微生物類型不同，蜂膠所發(fā)揮的生物學(xué)活性也大不相同，這與蜂膠獨(dú)有的生物學(xué)活性密不可分。此外，如果將蜂膠作為一種藥物在蜂群內(nèi)使用，其在蜂群內(nèi)發(fā)揮活性的持久性問題也值得研究。

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