杜馳 張富春

（新疆大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院 新疆生物資源基因工程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊 830046）

植物蛋白磷酸酶2C在非生物脅迫信號(hào)通路中的調(diào)控作用

杜馳 張富春

（新疆大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院 新疆生物資源基因工程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊 830046）

植物在非生物脅迫下會(huì)產(chǎn)生一系列的形態(tài)、生理生化和分子水平上的適應(yīng)性變化，尤其是非生物脅迫會(huì)引起植物體內(nèi)的蛋白磷酸酶2C（PP2C）基因表達(dá)的改變，從而誘導(dǎo)植物合成相關(guān)的蛋白以適應(yīng)脅迫。植物中有不同類型的PP2C亞群，各種PP2C亞群能夠通過(guò)不同的信號(hào)途徑參與脅迫應(yīng)答，因此在植物響應(yīng)非生物脅迫的過(guò)程中發(fā)揮重要作用。綜述了植物PP2C在非生物脅迫信號(hào)通路中的作用機(jī)制。

植物蛋白磷酸酶2C 非生物脅迫 信號(hào)通路 脅迫應(yīng)答 調(diào)控

蛋白質(zhì)磷酸化與去磷酸化是細(xì)胞生命過(guò)程的重要反應(yīng)類型，也是蛋白質(zhì)翻譯后的主要修飾方式，在調(diào)節(jié)生物體的生命活動(dòng)過(guò)程中發(fā)揮著關(guān)鍵的作用。蛋白磷酸酶2C（PP2C）是蛋白磷酸酶的一個(gè)分支，含有多個(gè)亞群，如PP2CA亞群、B亞群和E亞群等，不同的PP2C亞群雖然在結(jié)構(gòu)上相關(guān)，但并不具有同源序列［1］。在古細(xì)菌、細(xì)菌、真菌、植物和動(dòng)物中發(fā)現(xiàn)的PP2C作為重要的蛋白磷酸酶，主要功能是通過(guò)不同的信號(hào)傳導(dǎo)通路參與不同的逆境脅迫響應(yīng)。在高等植物擬南芥和水稻中，PP2C包含80-90個(gè)成員，分別歸屬10個(gè)或者更多個(gè)亞群。從原核生物到多細(xì)胞真核生物進(jìn)化過(guò)程中，PP2C家族亞群數(shù)量和PP2C基因組中總基因的數(shù)量也在不斷增加。原核植物基本不存在PP2C A亞群和B亞群，僅在原核植物萊茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii）中發(fā)現(xiàn)有PP2CA亞群，而PP2CB亞群也只存在真核生物蕨類植物江南卷柏（Selaginalla moellendorffii）和高等植物中。對(duì)萊茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii，0.12 Gb）、 小 立碗 蘚（Physcomitrella patens，0.14 Gb）、異葉卷柏（Selaginella involvens，0.11 Gb）、擬南芥（Arabidopsis thaliana，0.14 Gb）和水稻（Oryza sativa，0.46 Gb）的基因組進(jìn)行比較發(fā)現(xiàn)［2-6］，它們的基因組大小雖然十分接近，但PP2C基因數(shù)量由萊茵衣藻中的10個(gè)到小立碗蘚中的50多個(gè)，至擬南芥和水稻中則增加到80-130個(gè)不同的PP2C基因。PP2C基因數(shù)量和基因多樣性的增加與生物進(jìn)化以及陸地植物在環(huán)境、生存條件等方面的適應(yīng)性變化密切相關(guān)。隨著越來(lái)越多的PP2C基因的被挖掘，PP2C的功能與作用機(jī)制會(huì)更加明確，其參與植物的抗逆相關(guān)性也將會(huì)被闡明，也為利用蛋白磷酸酶來(lái)調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育和生理活動(dòng)、增強(qiáng)植物對(duì)逆境環(huán)境的脅迫的適應(yīng)能力提供了科學(xué)的理論依據(jù)。本文綜述了植物PP2C不同亞群參與植物逆境脅迫信號(hào)通路的作用機(jī)理。

1 蛋白磷酸酶2C響應(yīng)逆境脅迫的信號(hào)通路

植物PP2C的基本功能是在植物代謝反應(yīng)中參與脅迫響應(yīng)的一些脅迫信號(hào)，通過(guò)介導(dǎo)相關(guān)基因的表達(dá)來(lái)調(diào)控信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的特異因子，這些調(diào)控主要通過(guò)不同的PP2C亞群協(xié)調(diào)完成。PP2C A亞群能夠在植物中通過(guò)與ABA受體蛋白結(jié)合調(diào)控ABA脅迫，也就是利用ABA傳感蛋白PYR/PYL/RACR與PP2C結(jié)合應(yīng)答ABA脅迫和干旱脅迫的信號(hào)通路，PP2C B亞群通過(guò)負(fù)調(diào)控MAPK級(jí)聯(lián)途徑參與應(yīng)答干旱脅迫的信號(hào)通路（圖1）。PP2CE亞群則參與保衛(wèi)細(xì)胞的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)，影響氣孔張合度。這些說(shuō)明PP2C受到非生物脅迫后經(jīng)過(guò)不同的信號(hào)通路而下調(diào)轉(zhuǎn)錄因子來(lái)響應(yīng)逆境脅迫，證明PP2C在植物的生命活動(dòng)中扮演重要角色，參與多種代謝途徑［7-10］。

2 PP2CA亞群介導(dǎo)的ABA信號(hào)通路

植物PP2C中最先被確定的是PP2C A亞群中

ABA不敏感表型的突變株ABI1（ABA insensitive 1）［11，12］。ABI1和它的同源體ABI2［13，14］控制著ABA相關(guān)的全部反應(yīng)，包括調(diào)節(jié)植物蒸騰作用、營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和種子萌發(fā)，在響應(yīng)非生物脅迫如干旱、冷、熱中發(fā)揮作用。ABA信號(hào)通路能夠通過(guò)調(diào)節(jié)植物水分運(yùn)輸而增強(qiáng)植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性。植物保衛(wèi)細(xì)胞氣孔張合度決定著植物與外界大氣中的CO2、O2和水的相互交換，并影響著植物的生長(zhǎng)和滲透勢(shì)，ABA信號(hào)則通過(guò)調(diào)節(jié)離子通道和水通道蛋白等作用元件來(lái)調(diào)節(jié)細(xì)胞滲透壓和氣孔張合度［15］。A亞群PP2C的成員作為ABI1和ABI2進(jìn)化分支——ABA負(fù)調(diào)控因子，能夠抑制種子萌發(fā)、調(diào)控根部生長(zhǎng)和氣孔關(guān)閉［16，17］。ABI1（ABA Insensitive 1）、ABI2（ABA Insensitive 2）、HAB1（Homology toABI1）、HAB2（Homology toABI2）作為一個(gè)類群，形成ABA不依賴信號(hào)通路；而HAI1（Highly ABAInduced PP2C 1）、HAI2（Highly ABA-Induced PP2C 2）、HAI3（Highly ABA-Induced PP2C 3）、PP2C A/AHG3（ABA Hypersensitive germination 3） 和AHG1（ABA Hypersensitive germination 1）是PP2C A家族另一類群，是通過(guò)ABA依賴途徑來(lái)響應(yīng)應(yīng)答［18-21］。A亞群PP2C的共同特性是在高濃度ABA脅迫條件下產(chǎn)生應(yīng)答，進(jìn)行轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)，這可能也是高濃度ABA不敏感植物形成的負(fù)反饋回路［22］。

PP2C通常與細(xì)胞質(zhì)、核蛋白體相互作用，特別是在ABA應(yīng)答多種靶蛋白磷酸化時(shí)發(fā)生作用［23，24］。例如，ABI1和ABI2結(jié)合到轉(zhuǎn)錄因子同源域AtHB6和CIPK24，ABI1和原纖蛋白或CIPK8的相互作用［25］，都與PP2C相關(guān)，且與PP2C結(jié)合的蛋白分子量大都在20 kD左右，是一種可溶性ABA結(jié)合蛋白，也稱為ABA受體蛋白［26］。在ABA存在條件下，ABA受體——PYR/PYL/RCAR結(jié)合蛋白，通過(guò)結(jié)合ABA抑制蛋白磷酸酶活性。PP2C對(duì)ABA負(fù)調(diào)控作用，受到PYR/PYL/RCAR的抑制。PP2C對(duì)ABA的正調(diào)控作用僅在Fagus sylvatica（山毛櫸）中被報(bào)道，山毛櫸PP2C家族中的FsPP2C2基因在擬南芥過(guò)表達(dá)植株中表現(xiàn)出對(duì)ABA信號(hào)敏感上升，與野生株相比表現(xiàn)出矮小、開(kāi)花延遲等性狀，同時(shí)ABA的響應(yīng)基因RAB18的轉(zhuǎn)錄水平也顯著升高，說(shuō)明其是ABA信號(hào)途徑中的正調(diào)控因子［27］。這也說(shuō)明PP2C介導(dǎo)ABA信號(hào)通路具有復(fù)雜性。

在ABA存在條件下，對(duì)ABA缺陷型和ABA結(jié)合PYR受體蛋白晶體構(gòu)象進(jìn)行分析，兩個(gè)環(huán)狀區(qū)域的構(gòu)象發(fā)生了變化。PYR受體的β3-β4環(huán)和β5-β6環(huán)分別被稱作“門(mén)”和“閂”，是ABA結(jié)合位點(diǎn)，供蛋白磷酸酶結(jié)合［28］。PYR/PYL/RCAR可以直接與ABA結(jié)合，抑制PP2C的磷酸酶活性。研究表明PP2C作為ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中的負(fù)調(diào)控因子，與ABA 結(jié)合的 PYR/PYL/RCAR 能夠通過(guò)抑制PP2C的磷酸酶活性啟動(dòng)ABA的信號(hào)通路。

研究發(fā)現(xiàn)A類PP2C的基因在調(diào)控植物生理功能或與PYR/PYL/RCAR受體相互作用中存在異同點(diǎn)。A亞群PP2Cs家族中報(bào)道較少的3個(gè)PP2C“HAI”類，包括HAI1、HAI2、HAI3這3個(gè)基因，HAIPP2C突變株在缺水條件下增加脯氨酸和滲透勢(shì)溶質(zhì)含量，而其他A類群PP2C基因在干旱條件下基本不會(huì)發(fā)生這種生理改變。HAIPP2C和ABA受體蛋白PYL-5、PYL-10能夠強(qiáng)烈作用，但與PYL-7的相互作用則幾乎不受ABA的影響［29］，也沒(méi)有發(fā)現(xiàn)HAIPP2C與PYL-1、PYL-2有任何關(guān)聯(lián)。HAIPP2C與PYL相互作用的特殊性和差異性可能在于它們蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)的不同。近年來(lái)研究發(fā)現(xiàn)PP2C-ABA-PYL相互作用模式的復(fù)雜性和特殊性持續(xù)增加，酵母雙雜交發(fā)現(xiàn)，HAI受到PYL特異性限制。如在低水勢(shì)條件下，HAI1和PYL 受體的相互作用將會(huì)減少，當(dāng)HAI1表達(dá)大幅降低時(shí)也使PYL調(diào)控受到限制，表明HAI在干旱條件下對(duì)ABA信號(hào)通路起負(fù)調(diào)控作用［30］。PP2C-ABA-PYL互作的復(fù)雜性還體現(xiàn)在ABA不依賴PP2C和PYL間的相互作用以及PYL調(diào)控不同A亞群PP2C等方面。在AHG1PP2C缺乏Trp相鄰域時(shí)，就無(wú)法與PYL結(jié)合發(fā)生作用，因此不會(huì)受到PYL調(diào)控，其他的PP2C受PYL調(diào)控，也需要不同的ABA濃度和磷酸酶活性。

ABA在調(diào)控根部生長(zhǎng)和根部構(gòu)型中發(fā)揮作用，在干旱脅迫下能夠促進(jìn)植物根部生長(zhǎng)和信號(hào)傳導(dǎo)［31］。研究發(fā)現(xiàn)PYL-8在植物根部活動(dòng)中扮演重要角色，缺少PYL-8會(huì)抑制PP2C的功能表達(dá)，通過(guò)層析和質(zhì)譜方法檢測(cè)到PYL-8至少和HAB1、HAB2、ABI1、ABI2和AHG3等5種PP2C相互作用。ABA高敏感的PP2C突變體根部的向水性明顯增強(qiáng)，ABA不敏感的PYR/PYL突變體表現(xiàn)出向水性減弱的趨勢(shì)，表明在適當(dāng)?shù)乃终T導(dǎo)下PYR/PYL/RACR通過(guò)ABA依賴途徑抑制PP2C。

3 PP2CB亞群參與調(diào)控MAPK活性

B亞群成員主要調(diào)控MAPK活性。B亞群包含6個(gè)基因，AP2C與MP2C分別在擬南芥和苜蓿中發(fā)現(xiàn)［32，33］。這個(gè)亞群中的4個(gè)成員（AP2C1-4）主要負(fù)責(zé)拮抗蛋白質(zhì)N端激酶，被稱為MAPK磷酸酶。最具代表性的基因是AP2C1和AP2C3，被證實(shí)參與調(diào)節(jié)植物天然免疫和氣孔變化通路。MAPK中的SAMK和SIMK途徑先后被報(bào)道，先前研究認(rèn)為植物在外界逆境脅迫下被激活的SAMKA受MAPK調(diào)控，隨MAPK表達(dá)而使SAMK途徑失活?，F(xiàn)在研究發(fā)現(xiàn)，SIMK是酵母雙雜交鑒定出的唯一一個(gè)與MAPC相互作用的MAPK。MAPK途徑是通過(guò)MP2C作用SIMK，使SIMK活性環(huán)pTEpY上的pT脫磷酸化來(lái)實(shí)現(xiàn)SIMK途徑失活。植物在低溫、干旱、受傷等脅迫條件下迅速激活MP2C表達(dá)，而SIMK途徑隨之表達(dá)迅速降低，證實(shí)MP2C是SIMK途徑的負(fù)調(diào)控因子［34］。擬南芥4個(gè)AP2C鈍化都與MPK6、MPK3或MPK4相關(guān)，MAPK間相互作用存在于細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核中，證明了這種激酶的鈍化作用發(fā)生在細(xì)胞中［35，36］。

不同的細(xì)胞信號(hào)通路，如干旱脅迫、氣孔張度變化有共同的蛋白組分參與信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)產(chǎn)生特異性的應(yīng)答（包括MKK4/MKK5和MPK3/MPK6）［37］。例如，AP2C1可能誘導(dǎo)MAPK活性并且在脅迫條件下誘導(dǎo)乙烯產(chǎn)生，乙烯信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過(guò)程中的關(guān)鍵因子CTR1具有MAPK 活性［38］。AP2C1在受傷組織或病原攻擊位點(diǎn)大量表達(dá)證明它在植物應(yīng)答外界脅迫條件中具有重要作用，同時(shí)負(fù)調(diào)控茉莉酮酸酯產(chǎn)生，增強(qiáng)植物對(duì)食草動(dòng)物的抵抗性。此外，生長(zhǎng)素誘導(dǎo)的煙草細(xì)胞分裂與MAPKK 的激活相關(guān)，ABA 能誘導(dǎo)大麥糊粉層原生質(zhì)體中MAPK的活性，水楊酸可激活煙草中的MAPK的同時(shí)還能調(diào)控植物天然免疫以應(yīng)對(duì)腐生真菌，MAPK 廣泛地參與了植物逆境信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)，并在此過(guò)程中起中樞調(diào)控作用。由于植物的固定性，必須通過(guò)調(diào)整自身的代謝功能來(lái)適應(yīng)逆境。MAPK級(jí)聯(lián)途徑的激活與損傷、低溫、干旱、鹽堿、過(guò)高或過(guò)低的滲透壓和活性氧等逆境密切相關(guān)［39，40］。

雖然AP2C3與AP2C1同源性更近，但在氣孔和氣孔家族細(xì)胞中卻有截然相反的表現(xiàn)形式，AP2C3能夠下調(diào)MAPKs活性，而MPK3和MPK6抑制氣孔的發(fā)育［41］，AP2C3在氣孔變化過(guò)程中負(fù)調(diào)控MPK3和MPK6［42］，幾乎誘導(dǎo)所有的表皮細(xì)胞轉(zhuǎn)化成氣孔。在這個(gè)過(guò)程中，AP2C3表達(dá)促進(jìn)了氣孔家族細(xì)胞的增殖。通過(guò)AP2C3鈍化抑制MAPKs活性保護(hù)表皮和氣孔相鄰細(xì)胞轉(zhuǎn)換成保衛(wèi)細(xì)胞，而產(chǎn)生大量的氣孔［43］。不同的基因表達(dá)模式都是通過(guò)AP2C磷酸化負(fù)調(diào)控相同的MAPK，說(shuō)明AP2C3在決定MAPK通路中的特殊作用，而由AP2C1-4參與調(diào)控MAPK的信號(hào)通路仍在研究之中。

此外，研究發(fā)現(xiàn)MAPK雖然參與了植物體內(nèi)ABA的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)，但都沒(méi)有闡明其作用機(jī)制。近年來(lái)，ABA受體PYR/PYL/RACR介導(dǎo)的ABA信號(hào)途徑模型的發(fā)現(xiàn)，結(jié)合已經(jīng)證明的擬南芥MPK9和MPK12在擬南芥中正向調(diào)控活性氧介導(dǎo)的ABA信號(hào)途徑，MPK9和MPK12在活性氧、Ca2+通道下游及陰離子通道上游的研究成果，可以證實(shí)MAPK參與了ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)。ABA結(jié)合受體PYR/PYL/RACR與PP2C結(jié)合，抑制PP2C磷酸酶活性，使SnRK2能磷酸化下游組分，激活MPK9和MPK12，然后激活陰離子通道后引起氣孔的關(guān)閉［44］。

4 PP2CE亞群參與保衛(wèi)細(xì)胞的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)

E亞群PP2C的代表為AtLG03590，主要調(diào)控保衛(wèi)細(xì)胞張度并參與干旱、高溫脅迫信號(hào)通路。調(diào)節(jié)植物質(zhì)膜H+-ATPase的活性，從而影響保衛(wèi)細(xì)胞的跨膜離子轉(zhuǎn)運(yùn)［9］，同時(shí)進(jìn)行磷酸化和去磷酸化。提供離子通道本身或調(diào)控離子通道的信號(hào)物質(zhì)進(jìn)入，進(jìn)而影響離子通道的轉(zhuǎn)運(yùn)活性，最終使氣孔產(chǎn)生運(yùn)動(dòng)，影響氣孔的張合度。

酵母雙雜交研究擬南芥組蛋白乙酰轉(zhuǎn)移酶GCN5時(shí)發(fā)現(xiàn)了AtPP2C6-6（AtLG03590），后來(lái)證實(shí)該基因廣泛存在于酵母和植物中。AtPP2C6-6的脫磷酸化在體外進(jìn)行，AtPP2C6-6調(diào)控乙?；饔眯枰庹{(diào)控基因組蛋白H3、H4上特殊的賴氨酸表達(dá)［45］。盡管AtPP2C6-6突變體沒(méi)有表現(xiàn)出明顯的形態(tài)學(xué)特征，但由于組氨酸H3乙?；潭鹊脑黾?，說(shuō)明該P(yáng)P2C基因可能負(fù)調(diào)控組蛋白乙?；D(zhuǎn)移酶（GCN5）活性。AtPP2C6-6可能通過(guò)去磷酸化來(lái)抑制GCN5活性進(jìn)而激活脅迫應(yīng)答基因，作為GCN5的結(jié)合因子，目前還沒(méi)有發(fā)現(xiàn)有其他蛋白磷酸化酶參與調(diào)控GCN5。例如，Ku-DNA依賴蛋白激酶復(fù)合物結(jié)合使人的GCN5結(jié)構(gòu)域磷酸化，并應(yīng)答組蛋白乙酰轉(zhuǎn)移酶活性。酵母中SNFI激酶作用于GCN5會(huì)使GCN5磷酸化，過(guò)表達(dá)會(huì)激活GCN5活性，這些都表明GCN5乙酰轉(zhuǎn)移酶可以依據(jù)不同蛋白激酶磷酸化位點(diǎn)正向或負(fù)向調(diào)控磷酸化［46］。分析GCN5突變體發(fā)現(xiàn)，在ABA作用下一系列的鹽脅迫基因通過(guò)AtPP2C6-6作用得以上調(diào)表達(dá)，均證明AtPP2C6-6可能與ABI1、ABI2、HAB1等PP2C基因在鹽脅迫下表現(xiàn)出相反的功能［47］。GCN5轉(zhuǎn)基因過(guò)表達(dá)植株可在適應(yīng)生長(zhǎng)和外界環(huán)境變化時(shí)產(chǎn)生應(yīng)答［45，48-50］。

在鹽脅迫條件下鹽響應(yīng)基因的表達(dá)不需要GCN5，全基因組分析顯示沒(méi)有一個(gè)基因能夠作為靶基因直接作用于GNC5，表明GNC5可能直接抑制這些基因表達(dá)。GCN5復(fù)合物可能在非脅迫環(huán)境下直接抑制脅迫誘導(dǎo)基因的表達(dá)，在脅迫條件下，AtPP2C6-6可能通過(guò)磷酸化抑制GCN5活性，以促進(jìn)脅迫應(yīng)答基因的表達(dá)，此觀點(diǎn)仍需要進(jìn)一步的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證。

5 展望

根據(jù)不同植物PP2C參與的逆境脅迫的不同信號(hào)通路，PP2C亞群主要分為參與ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)的PP2CA家族，作為ABA信號(hào)通路的負(fù)調(diào)控因子；PP2CB亞群，具有很大相似性的MP2C，調(diào)控MAPK級(jí)聯(lián)途徑信號(hào)通路；PP2C E亞群AtPP2C6-6，作為GCN5互作蛋白，可能是一種在染色體修飾或基因調(diào)控中具有新功能的植物蛋白磷酸化酶。對(duì)植物PP2C的深入研究可能會(huì)為生物界PP2C復(fù)雜調(diào)控研究提供新的思路。當(dāng)前，PP2C作用ABA受體的研究已成為熱點(diǎn)，酵母雙雜交技術(shù)為該研究提供了極大便利，同時(shí)反向遺傳學(xué)技術(shù)（如T-DNA 插入，RNAi）和基因芯片技術(shù)和轉(zhuǎn)錄組的應(yīng)用，使人們對(duì)植物PP2C的功能會(huì)有更深入的了解，從PP2C相關(guān)基因表達(dá)研究入手將有助于闡明植物PP2C在非生物脅迫信號(hào)通路中的調(diào)控機(jī)理。

［1］ 張春寶, 趙麗梅, 趙洪錕, 等. 植物蛋白激酶研究進(jìn)展［J］. 生物技術(shù)通報(bào), 2011（10）：17-23.

［2］ Banks JA. Selaginella and 400 million years of separation［J］. Annual Review of Plant Biology, 2009, 60：223-238.

［3］ Goff SA, Ricke D, Lan TH, et al. A draft sequence of the rice genome（Oryza sativa L. ssp. japonica）［J］. Science, 2002, 296（5565）：92-100.

［4］ Komatsu K, Suzuki N, Kuwamura M, et al. Group A PP2Cs evolved in land plants as key regulators of intrinsic desiccation tolerance［J］. Nature Communications, 2013, 4：2219.

［5］Merchant SS, Prochnik SE, Vallon O, et al. The Chlamydomonas genome reveals the evolution of key animal and plant functions［J］. Science, 2007, 318（5848）：245-250.

［6］Rensing SA, Lang D, Zimmer AD, et al. The Physcomitrella genome reveals evolutionary insights into the conquest of land by plants［J］. Science, 2008, 319（5859）：64-69.

［7］Galletti R, Ferrari S, De Lorenzo G. Arabidopsis MPK3 and MPK6 play different roles in basal and oligogalacturonide-or flagellininduced resistance against Botrytis cinerea［J］. Plant Physiol, 2011, 157（2）：804-814.

［8］胡帥, 王芳展, 劉振寧, 等. PYR/PYL/RCAR 蛋白介導(dǎo)植物ABA 的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)［J］. 遺傳, 2012, 34（5）：560-572 .

［9］Raghavendra AS, Gonugunta VK, Christmann A, et al. ABA perception and signalling［J］. Trends Plant Sci, 2010, 15（7）：395-401.

［10］Umezawa T, Nakashima K, Miyakawa T, et al. Molecular basis of the core regulatory network in ABA responses：sensing, signaling and transport［J］. Plant and Cell Physiology, 2010, 51（11）：1821-1839.

［11］Daszkowska-Golec A, Wojnar W, Rosikiewicz M, et al. Arabidopsis suppressor mutant of abh1 shows a new face of the already known players：ABH1（CBP80）and ABI4-in response to ABA and abiotic stresses during seed germination［J］. Plant Molecular Biology, 2013, 81（1-2）：189-209.

［12］Leung J, Merlot S, Giraudat J. The Arabidopsis ABSCISIC ACIDINSENSITIVE2（ABI2）and ABI1 genes encode homologous protein phosphatases 2C involved in abscisic acid signal transduction［J］. The Plant Cell Online, 1997, 9（5）：759-771.

［13］Rodriguez PL, Benning G, Grill E. ABI2, a second protein phosphatase 2C involved in abscisic acid signal transduction in Arabidopsis［J］. FEBS Letters, 1998, 421（3）：185-190.

［14］ Merlot S, Gosti F, Guerrier D, et al. The ABI1 and ABI2 protein phosphatases 2C act in a negative feedback regulatory loop of the abscisic acid signalling pathway［J］. The Plant Journal, 2001, 25（3）：295-303.

［15］ Fujita Y, Fujita M, Shinozaki K, et al. ABA-mediated transcriptional regulation in response to osmotic stress in plants［J］. Journal of Plant Research, 2011, 124（4）：509-525.

［16］ Umezawa T, Sugiyama N, Mizoguchi M, et al. Type 2C protein phosphatases directly regulate abscisic acid-activated proteinkinases in Arabidopsis［J］. Proc Natl Acad Sci USA, 2009, 106（41）：17588-17593.

［17］Yoshida T, Nishimura N, Kitahata N, et al. ABA-hypersensitive germination3 encodes a protein phosphatase 2C（AtPP2CA）that strongly regulates abscisic acid signaling during germination among Arabidopsis protein phosphatase 2Cs［J］. Plant Physiology, 2006, 140（1）：115-126.

［18］Koornneef M, Reuling G, Karssen CM. The isolation and characterization of abscisic acid-insensitive mutants of Arabidopsis thaliana［J］. Physiologia Plantarum, 1984, 61（3）：377-383.

［19］Rodriguez PL, Leube MP, Grill E. Molecular cloning in Arabidopsis thaliana of a new protein phosphatase 2C（PP2C）with homology to ABI1 and ABI2［J］. Plant Molecular Biology, 1998, 38（5）：879-883.

［20］Fujita Y, Nakashima K, Yoshida T, et al. Three SnRK2 protein kinases are the main positive regulators of abscisic acid signaling in response to water stress in Arabidopsis［J］. Plant and Cell Physiology, 2009, 50（12）：2123-2132.

［21］Nishimura N, Yoshida T, Kitahata N, et al. ABA-Hypersensitive Germination1 encodes a protein phosphatase 2C, an essential component of abscisic acid signaling in Arabidopsis seed［J］. The Plant Journal, 2007, 50（6）：935-949.

［22］Szostkiewicz I, Richter K, Kepka M, et al. Closely related receptor complexes differ in their ABA selectivity and sensitivity［J］. The Plant Journal, 2010, 61（1）：25-35.

［23］Brandt B, Brodsky DE, Xue S, et al. Reconstitution of abscisic acid activation of SLAC1 anion channel by CPK6 and OST1 kinases and branched ABI1 PP2C phosphatase action［J］. Proc Natil Acad Sci USA, 2012, 109（26）：10593-10598.

［24］Saez A, Rodrigues A, Santiago J, et al. HAB1-SWI3B interaction reveals a link between abscisic acid signaling and putative SWI/ SNF chromatin-remodeling complexes in Arabidopsis［J］. Plant Cell, 2008, 20（11）：2972-2988.

［25］Ohta M, Guo Y, Halfter U, et al. A novel domain in the protein kinase SOS2 mediates interaction with the protein phosphatase 2C ABI2［J］. Proc Natl Acad Sci USA, 2003, 100（20）：11771-11776.

［26］Ma Y, Szostkiewicz I, Korte A, et al. Regulators of PP2C phosphatase activity function as abscisic acid sensors［J］. Science, 2009, 324（5930）：1064-1068.

［27］陳金煥, 夏新莉, 尹偉倫. 植物 2C 類蛋白磷酸酶及其在逆境信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)中的作用［J］. 北京林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào), 2010（5）：168-171.

［28］Melcher K, Ng LM, Zhou XE, et al. A gate-latch-lock mechanism for hormone signalling by abscisic acid receptors［J］. Nature, 2009, 462（7273）：602-608.

［29］Bhaskara GB, Nguyen TT, Verslues PE. Unique drought resistance functions of the highly ABA-induced clade A protein phosphatase 2Cs［J］. Plant Physiology, 2012, 160（1）：379-395.

［30］Sun HL, Wang XJ, Ding WH, et al. Identification of an important site for function of the type 2C protein phosphatase ABI2 in abscisic acid signalling in Arabidopsis［J］. Journal of Experimental Botany, 2011, 62（15）：5713-5725.

［31］Antoni R, Gonzalez-Guzman M, Rodriguez L, et al. PYRABACTIN RESISTANCE1-LIKE8 plays an important role for the regulation of abscisic acid signaling in root［J］. Plant Physiol, 2013, 161（2）：931-941.

［32］Kiegerl S, Cardinale F, Siligan C, et al. SIMKK, a mitogen-activated protein kinase（MAPK）kinase, is a specific activator of the salt stress-induced MAPK, SIMK［J］. The Plant Cell Online, 2000, 12（11）：2247-2258.

［33］Schweighofer A, Kazanaviciute V, Scheikl E, et al. The PP2C-type phosphatase AP2C1, which negatively regulates MPK4 and MPK6, modulates innate immunity, jasmonic acid, and ethylene levels in Arabidopsis［J］. The Plant Cell Online, 2007, 19（7）：2213-2224.

［34］吳濤, 宗曉娟, 谷令坤, 等. 植物中的 MAPK 及其在信號(hào)傳導(dǎo)中的作用［J］. 生物技術(shù)通報(bào), 2006（5）：1-7.

［35］Brock AK, Willmann R, Kolb D, et al. The Arabidopsis mitogenactivated protein kinase phosphatase PP2C5 affects seed germination, stomatal aperture, and abscisic acid-inducible gene expression［J］. Plant Physiology, 2010, 153（3）：1098-1111.

［36］Umbrasaite J, Schweighofer A, Kazanaviciute V, et al. MAPK phosphatase AP2C3 induces ectopic proliferation of epidermal cells leading to stomata development in Arabidopsis［J］. PloS One, 2010, 5（12）：e15357.

［37］Xing Y, Jia W, Zhang J. AtMKK1 and AtMPK6 are involved in abscisic acid and sugar signaling in Arabidopsis seed germination［J］. Plant Molecular Biology, 2009, 70（6）：725-736.

［38］Tang D, Christiansen KM, Innes RW. Regulation of plant disease resistance, stress responses, cell death, and ethylene signaling inArabidopsis by the EDR1 protein kinase［J］. Plant Physiology, 2005, 138（2）：1018-1026.

［39］Schwarz US, Bischofs IB. Physical determinants of cell organization in soft media［J］. Medical Engineering & Physics, 2005, 27（9）：763-772.

［40］Wang P, Song CP. Guard-cell signalling for hydrogen peroxide and abscisic acid［J］. New Phytologist, 2008, 178（4）：703-718.

［41］Andreasson E, Ellis B. Convergence and specificity in the Arabidopsis MAPK nexus［J］. Trends in Plant Science, 2010, 15（2）：106-113.

［42］El-Maarouf-Bouteau H, Bailly C. Oxidative signaling in seed germination and dormancy［J］. Plant Signaling & Behavior, 2008, 3（3）：175.

［43］Jammes F, Song C, Shin D, et al. MAP kinases MPK9 and MPK12 are preferentially expressed in guard cells and positively regulate ROS-mediated ABA signaling［J］. Proc Natl Acad Sci USA, 2009, 106（48）：20520-20525.

［44］Wang XJ, Zhu SY, Lu YF, et al. Two coupled components of the mitogen-activated protein kinase cascade MdMPK1 and MdMKK1 from apple function in ABA signal transduction［J］. Plant and Cell Physiology, 2010, 51（5）：754-766.

［45］Benhamed M, Bertrand C, Servet C, et al. Arabidopsis GCN5, HD1, and TAF1/HAF2 interact to regulate histone acetylation required for light-responsive gene expression［J］. The Plant Cell Online, 2006, 18（11）：2893-2903.

［46］Earley KW, Shook MS, Brower-Toland B, et al. In vitro specificities of Arabidopsis co-activator histone acetyltransferases：implications for histone hyperacetylation in gene activation［J］. The Plant Journal, 2007, 52（4）：615-626.

［47］Widjaja I, Lassowskat I, Bethke G, et al. A protein phosphatase 2C, responsive to the bacterial effector AvrRpm1 but not to the AvrB effector, regulates defense responses in Arabidopsis［J］. The Plant Journal, 2010, 61（2）：249-258.

［48］Bertrand C, Bergounioux C, Domenichini S, et al. Arabidopsis histone acetyltransferase AtGCN5 regulates the floral meristem activity through the WUSCHEL/AGAMOUS pathway［J］. Journal of Biological Chemistry, 2003, 278（30）：28246-28251.

［49］Long JA, Ohno C, Smith ZR, et al. TOPLESS regulates apical embryonic fate in Arabidopsis［J］. Science, 2006, 312（5779）：1520-1523.

［50］Puthiyaveetil S, Ibrahim IM, Allen JF. Oxidation-reduction signalling components in regulatory pathways of state transitions and photosystem stoichiometry adjustment in chloroplasts［J］. Plant Cell Environ, 2012, 35（2）：347-359.

（責(zé)任編輯 狄艷紅）

Protein PhosphatasesⅡC in Plants are Involved in Abiotic Stress Tolerance of Several Signaling Pathways

Du Chi Zhang Fuchun
（Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering，College of Life Science and Technology，Xinjiang University，Urumqi 830046）

Abiotic stress could cause a series of changes to plants in morphological, physiological, biochemical and molecular level. Especially the abiotic stresses would lead protein phosphorylase PP2C related gene expression change. At the same time, the proteins related biosynthesis induced by the abiotic stresses would improve plants resistance. However, the different PP2C through the different signaling pathways involved in abiotic stress. This article introduced the regulative mechanisms of PP2C mediated the abiotic stress signal pathways.

Plant protein phosphatasesⅡC Abiotic stress Signaling pathway Stress response Regulation

2014-01-20

國(guó)家“973”計(jì)劃前期研究專項(xiàng)（2012CB722204）

杜馳，女，碩士研究生，研究方向：植物分子生物學(xué)；E-mail：924301992@qq.com

張富春，男，博士，教授，研究方向：分子生物學(xué)與基因工程；E-mail：zfcxju@xju.edu.cn