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        饑餓時(shí)間對大型溞攝食行為的影響

        2014-02-17 08:39:44劉瑋杜蓓蓓劉鋼殷旭旺
        關(guān)鍵詞:衣藻小球藻攝食

        劉瑋,杜蓓蓓,劉鋼,殷旭旺

        (1.國家海洋局第一海洋研究所,山東青島266061;2.大連海洋大學(xué)遼寧省水生生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,遼寧大連116023)

        藻類是浮游動物的主要食物來源,其食物質(zhì)量主要取決于藻細(xì)胞的適口性 (粒徑大小、有無細(xì)胞壁等)和營養(yǎng)含量 (脂類含量、總碳含量等)[1-2]。適口性高的食物可降低覓食者在攝食過程中的能量消耗,以獲得最大的凈能量收益[3];營養(yǎng)含量高的食物讓覓食者在攝食單位質(zhì)量 (或體積)的食物后,可獲得更多的養(yǎng)分,從而提高其存活率和繁殖率[4]。目前,關(guān)于浮游動物最優(yōu)覓食行為的研究大多是在試驗(yàn)動物飽食狀態(tài)下進(jìn)行的,飽食狀態(tài)下的溞類總是以藻細(xì)胞的適口性作為高質(zhì)量食物的判定標(biāo)準(zhǔn),優(yōu)先攝食粒徑較大且細(xì)胞壁較薄的食物[1,3,5]。然而,自然狀態(tài)下的浮游動物個(gè)體總是處于不同程度的食物短缺狀態(tài),會經(jīng)受不同程度的饑餓脅迫[6]。研究表明,饑餓脅迫下大型溞Daphnia magna濾食胸肢的運(yùn)動頻率顯著增加[7]。

        自然狀態(tài)下,浮游動物在生活史過程中可能經(jīng)歷不同的饑餓時(shí)間,例如,水體“凈水期”時(shí),溞類會經(jīng)歷1周以上的饑餓[6];而由于捕食者造成的溞類在水體中晝夜垂直移動過程中,溞類可能會饑餓6~12 h[8]。當(dāng)食物在環(huán)境中重現(xiàn)后,能否在眾多質(zhì)量不同的食物資源中選擇“高質(zhì)量的食物”,將是浮游動物在覓食過程中所面臨的主要問題,攝食高質(zhì)量的食物將顯著提高浮游動物個(gè)體和種群的適合度,進(jìn)而提高其自身的競爭能力[9],最終影響浮游動物的群落結(jié)構(gòu)特征。研究饑餓脅迫狀態(tài)下浮游動物的攝食策略,將有助于了解在自然水體的特殊時(shí)期內(nèi),不同類群浮游動物群落間的相互作用機(jī)理,進(jìn)而闡述浮游動物群落物種多樣性的維持機(jī)制。關(guān)于浮游動物在不同程度的饑餓條件下攝食選擇性的研究相對較少。本研究中,以淡水池塘和湖泊中習(xí)見的一種濾食性浮游動物——大型溞為研究對象,評價(jià)不同饑餓狀態(tài)下大型溞對沙角衣藻Chlamydomonas sajao和蛋白核小球藻Chlorella pyrenoidosa的攝食選擇性,旨在為不同饑餓狀態(tài)下浮游動物的最優(yōu)覓食理論的研究提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

        1 材料與方法

        1.1 材料

        試驗(yàn)用沙角衣藻 (Cs)細(xì)胞體積為307.5 μm3(n=50),蛋白核小球藻 (Cp)細(xì)胞體積為26.5 μm3(n=50),均購買于中科院水生生物研究所。大型溞采集于吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)校園內(nèi)一人工水池,為成熟的雌性個(gè)體 (體長約3 mm)。

        1.2 方法

        1.2.1 藻類和試驗(yàn)動物的培養(yǎng) Cs、Cp和大型溞均培養(yǎng)于SE培養(yǎng)液中[3],并置于光照培養(yǎng)箱中連續(xù)培養(yǎng),光照強(qiáng)度為2500 lx,光照周期為14L∶10D,溫度為 (20±1)℃。

        大型溞每天喂食Cs和Cp的混合液,以避免大型溞對某一種食物產(chǎn)生依賴性,食物濃度約為1 mg C/L。Cs、Cp和大型溞的培養(yǎng)液每周更新1次,同時(shí)調(diào)整大型溞種群密度到較低水平 (<100 ind./L)。

        1.2.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì) 本試驗(yàn)中進(jìn)行不同食物比例對不同饑餓水平大型溞攝食行為的影響試驗(yàn)。試驗(yàn)環(huán)境中的Cs和Cp依照如下密度比例,添加到試驗(yàn)環(huán)境中:(1)5×104∶35×104cells/mL(環(huán)境中沙角衣藻密度占優(yōu)勢);(2)20×104∶20×104cells/mL(環(huán)境中兩種藻密度相等);(3)35×104∶5×104cells/mL(環(huán)境中小球藻密度占優(yōu)勢);同時(shí),大型溞在SE培養(yǎng)液中分別饑餓0、0.25、1、4、8 d,以獲得不同饑餓脅迫狀態(tài)下的大型溞個(gè)體。

        試驗(yàn)開始時(shí),為了避免由于個(gè)體間的相互作用而對試驗(yàn)結(jié)果產(chǎn)生影響,大型溞被單獨(dú)放置于6孔組織培養(yǎng)板中,添加10 mL含不同食物組成的SE培養(yǎng)液,各攝食試驗(yàn)處理組均設(shè)10個(gè)重復(fù)。同時(shí),還設(shè)只含有Cs和Cp而不含有大型溞的藻類對照組 (設(shè)3個(gè)重復(fù))。所有試驗(yàn)均在全黑暗和 (20±1)℃的條件下進(jìn)行。試驗(yàn)期間,每隔30 min用吸管輕輕吹動培養(yǎng)液,以混勻環(huán)境中的Cs和Cp。

        不同饑餓脅迫狀態(tài)下的大型溞個(gè)體在試驗(yàn)環(huán)境中攝食3 h后,將試驗(yàn)個(gè)體移去,同時(shí)用魯哥氏液固定試驗(yàn)環(huán)境中的Cs和Cp后,置于體積為0.1 mL的浮游植物計(jì)數(shù)框中,通過Olympus(400×)計(jì)數(shù)100個(gè)視野,從而獲得剩余Cs和Cp的密度。同時(shí)固定和計(jì)數(shù)不含大型溞個(gè)體的藻類對照組中Cs和Cp的密度,以消除在攝食試驗(yàn)期間由于藻類在培養(yǎng)環(huán)境中進(jìn)行增殖 (或死亡)而導(dǎo)致試驗(yàn)結(jié)果的偏差。

        1.2.3 指標(biāo)的計(jì)算 大型溞對Cs和Cp的攝食率[IR,cells/(ind.·h)]和濾水率[FR,mL/(ind.·h)][10]的計(jì)算公式為

        其中:D0為藻類初始密度 (cells/mL);Dt為試驗(yàn)后藻類密度 (cells/mL);d為溞密度 (ind./mL);t為攝食時(shí)間 (h)。大型溞對Cs和Cp的選擇性用選擇系數(shù) (α)表示,其計(jì)算公式為

        其數(shù)值為0~1。當(dāng)α≤0.5時(shí),表明大型溞優(yōu)先攝食Cs;當(dāng)α>0.5時(shí),則表明優(yōu)先攝食Cp[11]。

        1.3 數(shù)據(jù)處理

        饑餓時(shí)間和藻類相對密度對大型溞攝食率、濾水率和選擇系數(shù)的影響,用雙因素方差分析(Two-way ANOVA)進(jìn)行檢驗(yàn);各食物密度及饑餓時(shí)間下,大型溞對Cs和Cp的攝食率和濾水率用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)進(jìn)行比較;各食物密度下,饑餓時(shí)間與大型溞對食物選擇性 (攝食率和濾水率)的相關(guān)關(guān)系用Pearson相關(guān)性分析進(jìn)行檢驗(yàn)。統(tǒng)計(jì)分析在SPSS 12.0軟件上進(jìn)行。

        2 結(jié)果與分析

        2.1 饑餓時(shí)間對大型溞攝食率的影響

        不同饑餓時(shí)間下,大型溞對Cs和Cp的攝食率如圖1所示。從圖1可見:當(dāng)環(huán)境中Cs和Cp的密度相等時(shí),不饑餓和短時(shí)間饑餓 (饑餓0.25、1 d)組,大型溞對 Cs的攝食率較高 (P<0.05),而長時(shí)間饑餓 (饑餓4、8 d)組,對Cp的攝食率較高 (P<0.05)(圖1-A);當(dāng)環(huán)境中Cs較多時(shí),不饑餓和短時(shí)間饑餓組大型溞對Cs的攝食率較高 (P<0.05),而長時(shí)間饑餓組,對Cs和Cp的攝食率差異不顯著 (P=0.88>0.05)(圖1-B);當(dāng)環(huán)境中Cp較多時(shí),各試驗(yàn)組均表現(xiàn)為大型溞對Cp的攝食率較高 (P<0.05)(圖1-C)。

        從圖1還可以看出,無論Cs和Cp的初始密度如何,長時(shí)間饑餓都會導(dǎo)致大型溞對Cp的攝食率顯著增加 (P<0.05),而對Cs的攝食率顯著降低(P<0.05),并且這種變化趨勢不受兩種藻類初始密度的影響。

        方差分析表明,饑餓時(shí)間、藻密度及其交互作用對Cs和Cp的攝食率均有極顯著影響 (P<0.01)(表1)。此外,饑餓時(shí)間與大型溞對Cp的攝食率呈極顯著的正相關(guān)關(guān)系 (P<0.01),而與大型溞對Cs的攝食率總體上呈極顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系 (P <0.01)(表2)。

        圖1 不同饑餓時(shí)間下大型溞對沙角衣藻和蛋白核小球藻的攝食率Fig.1 Food ingestion rate of water fleas Daphnia magna fed alga mixtures of Chlamydomonas sajao and Chlorella pyrenoidosa under various fasting periods

        2.2 饑餓時(shí)間對大型溞濾水率和食物選擇系數(shù)的影響

        不同饑餓時(shí)間下,大型溞對Cs和Cp的濾水率如圖2所示。從圖2可見:無論環(huán)境中Cs和Cp的初始密度如何,均表現(xiàn)為不饑餓和短時(shí)間饑餓(饑餓0.25、1 d)組對 Cs的濾水率較高 (P<0.05),而長時(shí)間饑餓 (饑餓4、8 d)組對Cp的濾水率較高 (P<0.05)。

        方差分析表明,饑餓時(shí)間、藻密度及其交互作用對Cs和Cp的濾水率均有極顯著影響 (P<0.01)(表1)。此外,饑餓時(shí)間與大型溞對Cp的濾水率呈顯著的正相關(guān)關(guān)系,而與大型溞對Cs的濾水率總體上呈顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系 (P<0.01)(表2),并且這種變化趨勢不受兩種藻類初始密度的影響 (圖2,表2)。

        圖2 不同饑餓時(shí)間下大型溞對沙角衣藻和蛋白核小球藻的濾水率和選擇系數(shù)Fig.2 Algal-specific filtration rate and food selectivity coefficient(α)of water fleas Daphnia magna fed mixtures of Chlamydomonas sajao and Chlorella pyrenoidosa under different fasting periods

        表1 各試驗(yàn)結(jié)果的雙因素方差分析Tab.1 Two-factor ANOVA on different variables of food selectivity in the study

        表2 各試驗(yàn)結(jié)果的Pearson相關(guān)性分析Tab.2 Pearson correlation tests of ingestion rate and food filtration rate of water fleas Daphnia magna fed mixtures of Chlamydomonas sajao and Chlorella pyrenoidosa under different fasting periods

        大型溞對兩種食物的選擇系數(shù)如圖2所示。短時(shí)間饑餓組 (含不饑餓組)與長時(shí)間饑餓組的選擇系數(shù)有顯著性差異 (P<0.05),表現(xiàn)為飽食狀態(tài)和短時(shí)間饑餓狀態(tài)下大型溞優(yōu)先攝食Cs,而在長時(shí)間饑餓狀態(tài)下大型溞優(yōu)先攝食Cp(圖2),且結(jié)果不受兩種藻類初始密度的影響。

        方差分析表明,饑餓時(shí)間和藻類初始密度對大型溞的選擇系數(shù)均有極顯著影響(P<0.01)(表1)。

        3 討論

        饑餓是影響浮游動物食物選擇性的主要因素,通常浮游動物在飽食狀態(tài)下優(yōu)先攝食高質(zhì)量的食物,而在饑餓條件下對劣質(zhì)食物的抵制力下降,從而攝食更多低質(zhì)量的食物[9,12-13]。主要原因是在饑餓狀態(tài)下,覓食者為了節(jié)約在判別、篩選和抵制劣質(zhì)食物等處理過程中所消耗的能量,而變得對所有食物沒有選擇性[14]。高質(zhì)量食物 (物理屬性)通常被定義為粒徑大且易消化[3,9,15],研究表明,沙角衣藻細(xì)胞個(gè)體大,且細(xì)胞壁很薄,而小球藻細(xì)胞較小,并具有堅(jiān)厚的細(xì)胞壁[16],因此,就食物的適口性來看,沙角衣藻要明顯優(yōu)于蛋白核小球藻,因?yàn)榍罢吒菀妆淮笮蜏兴鶠V食和消化。然而小球藻細(xì)胞內(nèi)脂類和總碳的含量要明顯高于衣藻[2,4,16-17],且喂食小球藻的溞類種群繁殖力要顯著高于喂食衣藻的種群[4],這些都反映出蛋白核小球藻的營養(yǎng)含量高于沙角衣藻。本研究中,當(dāng)大型溞處于飽食和短時(shí)間饑餓狀態(tài)時(shí),大小適中且沒有堅(jiān)硬細(xì)胞壁的沙角衣藻被優(yōu)先選擇;而在長時(shí)間饑餓狀態(tài)下,大型溞對個(gè)體較小且具有堅(jiān)硬細(xì)胞壁的蛋白核小球藻的攝食率顯著提高,并且這種覓食行為不受兩種藻類相對密度的影響。長時(shí)間 (4、8 d)饑餓后的大型溞處于虛弱狀態(tài),第二觸角和胸肢的運(yùn)動能力較差,按照Vanderploeg等[14]的理論推測,它們應(yīng)盡量降低消耗在食物處理方面的能量支出。然而本研究中發(fā)現(xiàn),即便是食物組成中蛋白核小球藻的相對含量極低時(shí) (沙角衣藻和蛋白核小球藻的密度比為7∶1),優(yōu)先選擇蛋白核小球藻仍是大型溞的攝食行為。此時(shí),如果將食物質(zhì)量定義為營養(yǎng)物質(zhì)含量,則可以解釋長時(shí)間饑餓狀態(tài)下大型溞的攝食行為:處于饑餓中的溞類將會利用體內(nèi)儲存的脂類、蛋白質(zhì)和碳水化合物來維持自身的生命活動[9,15],故溞類最優(yōu)覓食行為應(yīng)該是優(yōu)先攝食那些富含營養(yǎng)的高能食物,自然選擇應(yīng)該傾向于這種攝食行為,因?yàn)楫?dāng)環(huán)境中食物資源重現(xiàn),而饑餓停止時(shí),優(yōu)先攝食高營養(yǎng)含量食物的個(gè)體,將會在最短時(shí)間內(nèi)恢復(fù)正常的新陳代謝過程和繁殖行為,從而優(yōu)先在環(huán)境中進(jìn)行大量繁殖,競爭排斥其他物種。

        本研究中,在飽食和輕度饑餓狀態(tài)下,食物的適口性成為大型溞攝食選擇的標(biāo)準(zhǔn),其他的一些研究也 證實(shí)了這點(diǎn)[1,3,5]。衣 藻 細(xì)胞較大 (6 ~ 12 μm),可被溞類胸肢上的剛毛截留 (剛毛間距3~9 μm),并且容易形成適口的食物團(tuán),兩條頂生的鞭毛還能幫助衣藻細(xì)胞“黏附”在溞類多毛的胸肢上,加之衣藻細(xì)胞柔軟,因而其更容易被溞類收集、取食和消化;與之相比,小球藻細(xì)胞較小(3~5 μm),且表面堅(jiān)硬光滑,極容易從大型溞濾食剛毛間脫落,因而其難以被溞類收集和取食[5]。處于嚴(yán)重饑餓狀態(tài)的大型溞如何主動選擇和濾食小球藻,可能的解釋有兩種:(1)溞類濾食胸肢上的剛毛數(shù)量和長短具有較大的可塑性,可相應(yīng)增加濾食器官的面積[18];(2)溞類可通過調(diào)節(jié)殼瓣開口的間距和濾食剛毛的間距,來選擇進(jìn)出濾食器官的食物種類[19-21]。

        饑餓可促使溞類濾食胸肢的結(jié)構(gòu)發(fā)生改變,表現(xiàn)為剛毛變長,從而增加濾食面積[17,21],這種表型可塑性反應(yīng)有助于提高溞類的攝食效率,幫助其獲取更小粒徑的食物 (如小球藻和細(xì)菌等)。在與飽食組和短時(shí)間饑餓組進(jìn)行比較時(shí)發(fā)現(xiàn),在長時(shí)間饑餓組中,大型溞對沙角衣藻的攝食效率和對蛋白核小球藻的攝食效率有著相反的變化趨勢,表現(xiàn)為長期饑餓狀態(tài)下,大型溞優(yōu)先攝食蛋白核小球藻,同時(shí)抵制沙角衣藻,并且這種覓食行為不受兩種藻類相對密度的影響。因此,作者推測,優(yōu)先攝食蛋白核小球藻是大型溞在長期饑餓狀態(tài)下的一種主動攝食行為,而并非由于濾食面積增大而產(chǎn)生的攝食率的提高。溞類的攝食可簡單描述為以下過程:第1、2對胸肢不斷運(yùn)動帶動水流進(jìn)出殼瓣內(nèi),水流通過第3、4對胸肢后食物被“篩網(wǎng)”濾取并逐漸聚集成團(tuán),食物團(tuán)形成后被胸肢向上推動最終進(jìn)入口中,而殼瓣內(nèi)殘留的雜質(zhì)被不斷運(yùn)動的后腹部及其基部的尾爪清理出殼瓣[15,22-23]。而大型溞在長時(shí)間饑餓狀態(tài)下,只需將殼瓣間距調(diào)整為10 μm以下,即可降低隨水流進(jìn)入殼瓣內(nèi)的沙角衣藻細(xì)胞的數(shù)量;與此同時(shí),大型溞可通過縮短濾食剛毛的間距,而實(shí)現(xiàn)截留蛋白核小球藻。

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