邢國(guó)芳 郭平毅

磷作為植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的大量元素之一，幾乎參與了植物所有的生命活動(dòng)過程。土壤中的磷大多數(shù)以無效態(tài)的形式存在，而能被植物吸收利用的有效態(tài)的磷含量通常在1μmol/L左右，遠(yuǎn)不能滿足植物獲取充足磷營(yíng)養(yǎng)的需求，土壤有效供磷不足已經(jīng)成為我國(guó)乃至全世界農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中限制谷物產(chǎn)量的主要因素之一。據(jù)統(tǒng)計(jì)，全世界130億hm2的耕地中，缺磷耕地占43％［1］，我國(guó)耕地中約有2/3的土壤缺磷［2］。另外，由于磷肥是不可再生資源，據(jù)估計(jì)全世界磷礦儲(chǔ)藏量在未來的幾十年將被耗盡［3］，而且，大量施用磷肥，將消耗大量資源，增加農(nóng)業(yè)生產(chǎn)成本，與此同時(shí)還將帶來環(huán)境污染。因此，在世界范圍內(nèi)，缺磷已經(jīng)成為限制作物生長(zhǎng)和影響作物產(chǎn)量的主要非生物脅迫之一［4］。

基因組學(xué)（genomics）是20世紀(jì)90年代以來興起的一門新興學(xué)科，是指對(duì)生物的所有基因進(jìn)行基因組作圖，核苷酸序列分析，基因定位和基因功能分析的一門科學(xué)［5］。功能基因組學(xué)（functional genomics）又稱后基因組學(xué)（postgenomics），是在基因組學(xué)的基礎(chǔ)上通過新的技術(shù)和手段（如差減雜交技術(shù)、cDNA芯片、高通量測(cè)序和蛋白質(zhì)雙向電泳技術(shù)等）全面系統(tǒng)地解析基因的功能，其研究的主要內(nèi)容包括基因功能的發(fā)現(xiàn)、基因組的表達(dá)及時(shí)空調(diào)控及蛋白質(zhì)組［6］。

應(yīng)用功能基因組學(xué)技術(shù)闡明植物對(duì)低磷脅迫響應(yīng)的分子機(jī)制，已成為科學(xué)領(lǐng)域的一大熱點(diǎn)，近期很多科研機(jī)構(gòu)開展了植物耐低磷脅迫應(yīng)答相關(guān)的功能基因組學(xué)研究，這無疑能促進(jìn)人們對(duì)于植物耐低磷脅迫機(jī)制的系統(tǒng)認(rèn)識(shí)，也更有助于作物耐低磷脅迫的分子育種。

1 植物適應(yīng)低磷脅迫的形態(tài)變化

當(dāng)外界的磷濃度低于一定水平時(shí)，植物就會(huì)適時(shí)地作出一些反應(yīng)，這種適應(yīng)性變化能夠提高植物的磷吸收并加強(qiáng)體內(nèi)磷的代謝能力，從而提高磷的利用效率。例如，植物在缺磷條件下，主根的生長(zhǎng)受到抑制，而側(cè)根的數(shù)量和長(zhǎng)度增加，從而擴(kuò)大了根系對(duì)土壤磷的吸收面積，提高其對(duì)磷的吸收效率，進(jìn)而提高植物對(duì)磷脅迫的適應(yīng)能力［7］。缺磷可以促進(jìn)根毛的形成，使根毛的長(zhǎng)度和密度增加，以促進(jìn)根系對(duì)磷的吸收［8］，相關(guān)報(bào)道表明植物需磷量的60％是由根毛吸收的［9］。缺磷還可導(dǎo)致植物根系構(gòu)型發(fā)生改變，使基部根的向地性反應(yīng)減弱，根系分布變淺，根系生長(zhǎng)角度變小，從而增大了在土壤有效磷含量較高區(qū)域的根系分布密度，進(jìn)而提高了根系對(duì)磷的吸收效率［10］。另外，缺磷還能影響植物光合作用和碳水化合物的分配，導(dǎo)致在低磷條件下，植物的根冠比增加［11，12］，對(duì)磷利用率高效的物種（如小麥、燕麥）的根冠比普遍大于磷低效的物種（如洋蔥、番茄和大豆），即使同一物種在低磷條件下，根系的生長(zhǎng)量也會(huì)較正常磷水平條件下明顯增加［13］。最后，在缺磷條件下植物的地上部分也表現(xiàn)出明顯的癥狀，如植株矮小，生物量降低，葉片顏色變紫，花青素積累，抗性減弱，植物的營(yíng)養(yǎng)周期變短，提前開花完成生活史等［14］。此外，一些植物如豆科植物白羽扇豆在遇到低磷脅迫時(shí)，可以形成排根（又稱簇生根），來提高植物根系與土壤的接觸面積，從而提高根系對(duì)磷的吸收能力［15，16］。

2 低磷脅迫前后基因的差異表達(dá)譜

植物體對(duì)低磷響應(yīng)的一系列適應(yīng)性變化過程是某些基因時(shí)空表達(dá)的結(jié)果。因此，許多研究者構(gòu)建磷脅迫誘導(dǎo)的表達(dá)譜，對(duì)磷脅迫誘導(dǎo)的基因進(jìn)行高通量的深入分析和功能研究，相繼在擬南芥、水稻、玉米和大豆等作物中發(fā)現(xiàn)低磷脅迫后大量的基因差異表達(dá)，而且差異基因幾乎涉及到生理生化的所有途經(jīng)［17-20］。Wu 等［21］和 Misson 等［22］分別采用Microarray和Affymetrix芯片技術(shù)在擬南芥中發(fā)現(xiàn)：磷脅迫前后有相當(dāng)一部分基因的表達(dá)發(fā)生了改變，且存在時(shí)空表達(dá)差異性，差異基因幾乎涉及到擬南芥所有的代謝途徑。Wasaki等［23］采用cDNAarray的方法對(duì)水稻磷脅迫不同時(shí)期的表達(dá)譜分析發(fā)現(xiàn)：磷脅迫后糖酵解途經(jīng)、碳代謝途徑、脂代謝途經(jīng)、硫脂的合成和代謝，以及細(xì)胞壁的組分，金屬離子的代謝的相關(guān)基因的表達(dá)均發(fā)生了變化。Morcuende等［17］結(jié)合擬南芥Affymetrix芯片和qRT-PCR表達(dá)分析以及部分代謝關(guān)鍵酶活性的測(cè)定發(fā)現(xiàn)，1000個(gè)以上的基因受到磷水平變化的調(diào)節(jié)。該研究還表明轉(zhuǎn)錄水平的變化并不必然導(dǎo)致蛋白或酶學(xué)水平的改變。綜合轉(zhuǎn)錄組的研究結(jié)果，根據(jù)低磷脅迫響應(yīng)基因的表達(dá)模式，可以將它們分成兩類：一類是早期快速響應(yīng)基因，研究發(fā)現(xiàn)在擬南芥中，低磷脅迫24-72d后，磷濃度發(fā)生變化，但植株的生物量未受到影響，所以這段時(shí)間內(nèi)誘導(dǎo)表達(dá)的基因稱為早期響應(yīng)基因。這些基因多數(shù)不是低磷脅迫的特異響應(yīng)基因，且在其啟動(dòng)子區(qū)，PHO和TATA-box元件出現(xiàn)的頻率較高［14］；另一類是低磷脅迫晚期響應(yīng)基因，其中大部分是隨著低磷脅迫的加劇而誘導(dǎo)表達(dá)的，是與低磷脅迫下植物形態(tài)、生理和代謝反應(yīng)相關(guān)的基因［14］。近年來蛋白質(zhì)組學(xué)的發(fā)展也為磷脅迫研究提供了新的手段。張舉仁教授實(shí)驗(yàn)室采用2-D技術(shù)結(jié)合質(zhì)譜鑒定了玉米缺磷脅迫17d后蛋白水平的變化發(fā)現(xiàn)，差異蛋白涉及碳代謝、激素合成，細(xì)胞周期和信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)等途徑，并進(jìn)一步通過突變體分析發(fā)現(xiàn)，在低磷條件下，根系中有13.6％的蛋白存在質(zhì)和量的顯著差異［24，25］。馮萬軍等［26］采用蛋白質(zhì)雙向電泳在小麥中檢測(cè)到1144個(gè)蛋白點(diǎn)，有 87個(gè)在磷脅迫前后發(fā)生了表達(dá)變化，其中39個(gè)通過質(zhì)譜技術(shù)鑒定涉及到代謝、轉(zhuǎn)錄調(diào)控等功能類別。這些結(jié)果也進(jìn)一步印證了轉(zhuǎn)錄水平的研究結(jié)果。

3 磷脅迫前后差異表達(dá)基因的功能類別

綜合前人在轉(zhuǎn)錄和蛋白質(zhì)組上的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，磷脅迫相關(guān)的基因涉及到各個(gè)功能類別，包括代謝、發(fā)育過程、轉(zhuǎn)錄和翻譯、脅迫響應(yīng)等多個(gè)分子生物學(xué)途徑，其中代謝相關(guān)基因?yàn)樽疃唷＠?，Hernández等［20］對(duì)菜豆在缺磷和富磷條件下進(jìn)行功能基因組學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，有126個(gè)基因差異表達(dá)，其中上調(diào)表達(dá)的基因有78個(gè)，編碼產(chǎn)物分別參與次生代謝途徑/脅迫與防御反應(yīng)（23％）、磷循環(huán)、碳代謝、氮代謝、酯類代謝和氨基酸/蛋白質(zhì)合成和降解（24％）、膜蛋白/胞內(nèi)和胞間運(yùn)輸（13％）和細(xì)胞結(jié)構(gòu)/細(xì)胞周期/發(fā)育（8％），功能未知的基因占9％。缺磷的根中下調(diào)表達(dá)的基因有48個(gè)，最大的一類基因（11個(gè)，23％）參與氨基酸和蛋白質(zhì)代謝，參與C/N代謝途徑的有5個(gè)基因（10％），屬于轉(zhuǎn)運(yùn)/膜蛋白類和細(xì)胞結(jié)構(gòu)/細(xì)胞周期/發(fā)育蛋白類的基因分別有9個(gè)（19％）和7個(gè)（15％），參與調(diào)控/信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和次生代謝/防御途徑的基因分別占8％和6％。在過去的10年間，一些對(duì)低磷脅迫響應(yīng)基因相繼被分離鑒定。例如，Wasaki 等［23］在白羽扇豆中發(fā)現(xiàn)，酸性磷酸酶（ACP）基因在低磷脅迫下的排根中表達(dá)，其活性增強(qiáng)有利于土壤中有機(jī)磷的分解。分離出了負(fù)責(zé)植物體中磷的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)的磷轉(zhuǎn)運(yùn)子，其主要包括Pht1、Pht2 Pht3、Pho1和Pho2五大家族成員［27，28］、各種低磷脅迫反應(yīng)的調(diào)控基因-轉(zhuǎn)錄因子基因如MYB類轉(zhuǎn)錄因子PHR1，PHR2，受低磷誘導(dǎo)表達(dá)的WRKY類轉(zhuǎn)錄因子WRKY75，鋅指類轉(zhuǎn)錄因子ZAT6和BHLH類轉(zhuǎn)錄因子BHLH32［29-33］，以及與磷吸收利用有關(guān)的核酸酶（RNases）基因等［34］。這些基因通過復(fù)雜的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)參與植物對(duì)低磷的應(yīng)答。

4 植物響應(yīng)低磷脅迫的基因表達(dá)網(wǎng)絡(luò)

植物通過體內(nèi)的信號(hào)感受器獲得土壤有效磷缺乏的低磷脅迫信號(hào)，通過復(fù)雜的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)，啟動(dòng)體內(nèi)與磷脅迫相關(guān)的基因表達(dá)，通過調(diào)控植物體內(nèi)的生理生化過程，最終表現(xiàn)出一系列與低磷脅迫有關(guān)的形態(tài)特征，如地下部根系的變化-主根變短，側(cè)根、根毛的數(shù)目和密度增加，根冠比增加以及地上部的變化-花青素的積累增加等。Schachtman等［35］總結(jié)了目前已經(jīng)鑒定的與低磷反應(yīng)相關(guān)的基因，包括激素受體、轉(zhuǎn)錄因子、磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白及小RNA等（圖1）。這些基因的產(chǎn)物有的參與了低磷反應(yīng)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過程，如細(xì)胞分裂素受體CRE1磷濃度變化的指示劑；轉(zhuǎn)錄因子PHR1是目前發(fā)現(xiàn)的低磷反應(yīng)的關(guān)鍵調(diào)控因子［36］；編碼z2型磷脂酶D的基因（PLDz2）既參與低磷條件下植物根系的形態(tài)發(fā)生，又參與植物體中脂類成分的轉(zhuǎn)換；泛素連接酶PHO2、小RNA基因miR399以及磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因等是低磷反應(yīng)調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中的下游基因，它們共同維持低磷條件下植物體磷穩(wěn)態(tài)；SIZ1是一個(gè)植物小泛素樣修飾子（small ubiquitin-likemodifier，SUMO），即一個(gè)E3連接酶，是控制低磷反應(yīng)的關(guān)鍵因子，低磷脅迫時(shí)可以促使PHR1蛋白發(fā)生SUMO化，從而激活一系列低磷反應(yīng)，并且負(fù)調(diào)控一些低磷響應(yīng)的下游基因如PSI、At4等的表達(dá)［37］。目前認(rèn)為以轉(zhuǎn)錄因子PHR1為中心，包括小RNA及蛋白泛素化途徑，是迄今為止首次發(fā)現(xiàn)的磷脅迫信號(hào)的轉(zhuǎn)錄后調(diào)控途徑［38］。

圖1 植物體在正常及缺磷條件下的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)［35］

5 非編碼RNA參與的植物耐低磷脅迫途徑

目前關(guān)于非編碼RNA與植物耐低磷脅迫的研究報(bào)道較少，且主要集中于模式植物擬南芥。

5.1 小分子非編碼RNA參與的低磷脅迫信號(hào)機(jī)制

Bari等［39］報(bào)道，miR399作為一種長(zhǎng)距離信號(hào)調(diào)節(jié)植株體內(nèi)的磷穩(wěn)態(tài)，并通過系統(tǒng)分析PHO2、miR399和PHR1基因在磷脅迫誘導(dǎo)后的表達(dá)模式，提出了它們之間的上下游調(diào)控網(wǎng)絡(luò)（圖2）。推測(cè)miR399的靶基因是PHO2（AtUBC24），其編碼泛素化蛋白降解途徑中的泛素連接酶E2［38-40］。miR399由核基因編碼，成熟的miRNA399進(jìn)入細(xì)胞質(zhì)后與PHO2mRNA 3'端非編碼區(qū)的互補(bǔ)序列結(jié)合，誘發(fā)靶mRNA降解或抑制蛋白質(zhì)翻譯。磷饑餓時(shí)誘導(dǎo)miRNA399表達(dá)，同時(shí)E2連接酶基因UBC24的表達(dá)受到抑制，而供磷恢復(fù)后miR399的表達(dá)水平則快速下降，使得UBC24的表達(dá)抑制被解除，這樣就提供了一個(gè)機(jī)制，即供磷水平在轉(zhuǎn)錄水平上調(diào)節(jié)miR399的表達(dá)豐度，進(jìn)而調(diào)控植物體內(nèi)與磷分配相關(guān)基因的表達(dá)，從而維持植物體內(nèi)的磷穩(wěn)態(tài)。Pant等［41］通過微嫁接試驗(yàn)，進(jìn)一步證實(shí)miR399是通過韌皮部從地上部莖轉(zhuǎn)運(yùn)到地下部根系，作為一種長(zhǎng)距離信號(hào)調(diào)節(jié)植物體磷穩(wěn)態(tài)。我們?cè)谟衩字醒芯堪l(fā)現(xiàn)小分析非編碼RNAmiR399以及miR447在磷脅迫后迅速發(fā)生差異表達(dá)，表明其參與玉米對(duì)低磷脅迫的響應(yīng)（結(jié)果未發(fā)表）。

5.2 長(zhǎng)鏈非編碼RNA（lncRNA）與植物耐低磷脅迫的關(guān)系

有資料顯示，lncRNA TPSI1/Mt4基因家族成員參與了擬南芥植株體內(nèi)磷的分配和磷穩(wěn)態(tài)調(diào)控［42］。在磷饑餓條件下，家族成員At4在維管組織中被誘導(dǎo)表達(dá)，在低磷條件下，at4根吸收磷的速度下降而向地上部的轉(zhuǎn)運(yùn)速率增加，結(jié)果導(dǎo)致根中無機(jī)磷含量降低。該家族的另一成員AtIPS1，受磷饑餓誘導(dǎo)表達(dá)，且在野生型中表現(xiàn)為組成型表達(dá)；而在富磷環(huán)境下的pho1突變體內(nèi)，AtIPS1的表達(dá)則僅限于根的內(nèi)皮層中。表明其控制植株體內(nèi)磷分配的系統(tǒng)信號(hào)是以負(fù)調(diào)控的方式發(fā)揮作用［42］。

隨著基因芯片及高通量測(cè)序技術(shù)的發(fā)展，一些新的低磷脅迫相關(guān)的非編碼RNA的發(fā)現(xiàn)，為這一領(lǐng)域的研究提供了更詳實(shí)的證據(jù)［43］。miR399包括多個(gè)家族成員，在玉米和水稻中分別有10和11個(gè)。miR399及其靶基因PHO2/UBC24在單子葉和雙子葉植物之間相當(dāng)保守［44］。

6 植物激素參與低磷脅迫信號(hào)的傳導(dǎo)

目前認(rèn)為植物激素細(xì)胞分裂素（CTK）參與了植物對(duì)體內(nèi)磷營(yíng)養(yǎng)信號(hào)通路的感應(yīng)［45］，在低磷條件下植物體內(nèi)CTK含量顯著降低，外源施加CTK可以抑制低磷響應(yīng)基因IPS1、At4等基因的表達(dá)［46］。生長(zhǎng)素也可能在植物根系響應(yīng)低磷反應(yīng)中起重要作用，據(jù)報(bào)道低磷脅迫增加擬南芥根系對(duì)生長(zhǎng)素的敏感性，并且外源生長(zhǎng)素處理可以使高磷植株表現(xiàn)出低磷條件下的形態(tài)特征［47］。徐中平［48］發(fā)現(xiàn)，低磷使得玉米植株根系的構(gòu)型發(fā)生了改變，這與生長(zhǎng)素和玉米素在根部的水平和分布以及兩種激素濃度比例的變化有關(guān)。Borch等［49］發(fā)現(xiàn)，在低磷脅迫條件下，菜豆根系中乙烯含量增加且表型發(fā)生變化，乙烯還參與低磷脅迫條件下擬南芥主根的伸長(zhǎng)和根毛的形成［50］。此外，ABA和赤霉素等植物激素、糖信號(hào)和包括JA在內(nèi)的生物逆境調(diào)節(jié)途徑可能也參與了磷脅迫基因的調(diào)節(jié)。

圖 2miRNA399介導(dǎo)的磷脅迫信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑［38］

7 展望

植物在低磷脅迫條件下，體內(nèi)的新陳代謝、生理生化反應(yīng)發(fā)生改變，進(jìn)而導(dǎo)致根系以及地上部發(fā)生變化，這些適應(yīng)性改變有利于提高植物對(duì)土壤中磷的吸收利用效率，降低植物對(duì)低磷脅迫所造成的傷害。近年來，一些與磷吸收和利用以及低磷脅迫下根系發(fā)育相關(guān)的突變體被篩選出來，低磷脅迫導(dǎo)致根系發(fā)育異常的分子機(jī)制研究取得了很大進(jìn)展。研究發(fā)現(xiàn)相關(guān)蛋白、激素、轉(zhuǎn)錄因子基因通過復(fù)雜的代謝網(wǎng)絡(luò)調(diào)控低磷脅迫下植物的生長(zhǎng)發(fā)育，但這一復(fù)雜的基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)目前尚未解析，采用轉(zhuǎn)錄組測(cè)序以及功能基因組研究技術(shù)，將有助于深入解析相關(guān)基因的功能及其參與的代謝網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控機(jī)制。另外，由于目前對(duì)于低磷脅迫分子機(jī)制的研究多集中于模式植物擬南芥中，在相關(guān)作物中的研究相對(duì)較少，相信借助于擬南芥的研究成果，解析植物耐低磷的分子機(jī)制，克隆重要候選基因，對(duì)于培育磷高效的作物新品種將具有深遠(yuǎn)的意義。

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