林雅茹，唐宏亮，2，申建波*

(1中國農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院資源環(huán)境與糧食安全研究中心，北京100193;2河北大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，河北保定071002)

在自然生態(tài)系統(tǒng)中，土壤中的養(yǎng)分資源相對比較貧瘠，并呈現(xiàn)出高度的時空異質(zhì)性分布［1－2］。為了獲取土壤中的異質(zhì)性養(yǎng)分資源，植物根系在形態(tài)和生理上表現(xiàn)出高度的可塑性反應(yīng)。根系形態(tài)可塑性為養(yǎng)分資源的捕獲提供了載體，而根系生理可塑性為養(yǎng)分資源的吸收提供了保障。植物根系在養(yǎng)分富集區(qū)內(nèi)的增生能夠增強(qiáng)養(yǎng)分離子的捕獲和吸收能力［2－3］。

磷是植物必需的大量營養(yǎng)元素之一，對植物生長發(fā)育具有至關(guān)重要的作用，其在土壤中生物有效性低。由于磷在土壤中的移動性差，擴(kuò)散速率低，使植物根系對磷的獲取更多依賴于根系的生長和根形態(tài)的改變［4］。土壤施肥、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)活動、土壤生物化學(xué)過程等因素導(dǎo)致磷在土壤中呈現(xiàn)異質(zhì)性分布。為了從土壤中的磷富集區(qū)捕獲足夠的磷來滿足自身生長發(fā)育需要，植物通常會增加根系在磷富集區(qū)內(nèi)的生長和擴(kuò)大根系表面積來增強(qiáng)對磷的吸收［5］。對大豆、玉米、小麥等作物的研究發(fā)現(xiàn)，根系在土壤磷富集區(qū)中的分布越多，越有利于對磷的吸收［6－8］;在擬南芥中，局部氮富集區(qū)側(cè)根密度增大，而磷富集區(qū)無顯著變化［9］;在玉米中，局部磷富集區(qū)的大小能夠明顯影響地上部磷吸收，說明較小的磷富集區(qū)根系無法觸及時不能被根系利用［4］。當(dāng)?shù)土淄寥乐猩L的根系進(jìn)入磷富集區(qū)時，根系能夠快速地做出反應(yīng)，增強(qiáng)對磷的吸收能力［7］。由此可見，局部磷供應(yīng)在很大程度上能夠改變根系形態(tài)和生理吸收能力，引起植物地上生物量的積累和磷吸收的增加。

盡管前期的研究表明，局部磷施用對植物產(chǎn)生諸多有益的作用。然而不同植物種類的根系對局部磷供應(yīng)的響應(yīng)程度有所不同［5，9－14］，且大多研究集中在農(nóng)作物種類，關(guān)于野生種類的研究很少有報道。因此，探討野生植物種類根系對局部磷供應(yīng)的響應(yīng)以及根形態(tài)各參數(shù)對磷吸收的貢獻(xiàn)，對于深入理解植物根系對局部異質(zhì)性養(yǎng)分的響應(yīng)及其功能，提高養(yǎng)分的利用效率具有重要的理論與實踐意義。

野生大豆(Glycine soja Sieb．et Zucc)為一年生草本植物，在我國各地廣泛分布，抗逆性強(qiáng)，可用作牧草、綠肥和水土保持植物，是一種具有重要開發(fā)利用價值的植物種質(zhì)資源，廣泛應(yīng)用于栽培大豆育種研究。為此，本研究以野生大豆為研究對象，通過土柱試驗?zāi)M磷局部供應(yīng)，定量評價磷局部供應(yīng)對野生大豆根系形態(tài)的影響以及這些根系形態(tài)參數(shù)對磷吸收的貢獻(xiàn)。

1 材料與方法

1.1 土壤準(zhǔn)備

供試土壤為中國農(nóng)業(yè)大學(xué)昌平長期定位試驗低磷鈣質(zhì)壤土，屬于潮濕雛形土(aquic cambisols)。土壤基礎(chǔ)肥力如下:有機(jī)碳7.09 g/kg，全氮 0.51 g/kg，總磷 0.45 g/kg，速效磷(Olsen-P)1.29 mg/kg，堿解氮89.68 mg/kg，土壤 pH(去離子水)為8.35。風(fēng)干后的土壤過2 mm篩，除去植物殘體，與洗凈的河沙按重量比3∶1充分混合均勻，土壤容重為1.44 g/cm3。養(yǎng)分按下述兩種方式加入縱向可拆卸的土柱中(直徑10 cm，高50 cm，頂部留有5 cm空間用于澆水):1)磷均質(zhì)供應(yīng)(mg/kg，土)Ca(NO3)2·4H2O 1686、K2SO4133、MgSO4·7H2O 43.3、Fe-EDTA 5.5、CuSO4·5H2O 2.0、MnSO4·4H2O 6.6、CaCl2·6H2O 125、H3BO30.67、(NH4)6Mo7O24·4H2O 0.12 和ZnSO4·7H2O 10、KH2PO4878;2)磷局部供應(yīng) 其他養(yǎng)分均質(zhì)(mg/kg，土):磷(KH2PO4)按 2634 mg/kg，土施用量加入到中層，其他養(yǎng)分按上述養(yǎng)分含量均勻加入至土柱各層，即將磷均質(zhì)供應(yīng)處理土柱加入KH2PO4的量集中施入土柱的中層。每個土柱從上到下分為3層，每層高度15 cm，加土1.4 kg。試驗共2個處理，每個處理4個重復(fù)，中層為磷局部供應(yīng)區(qū)(磷濃度為600 mg/kg)，相應(yīng)磷均勻供應(yīng)處理的中層為對照區(qū)(磷濃度200 mg/kg)(圖1)。

1.2 植物培養(yǎng)

試驗于2011年7～9月在中國農(nóng)業(yè)大學(xué)日光玻璃溫室進(jìn)行。試驗所用野生大豆種子采自北京市密云縣石城鎮(zhèn)白河岸邊，后在中國農(nóng)業(yè)大學(xué)上莊試驗站繁殖備用。在培養(yǎng)之前，野生大豆種子先用濃硫酸(H2SO4，98%)浸泡30～40 min以除去種衣，處理之后的種子用蒸餾水反復(fù)沖洗，直至洗去殘留的硫酸;將處理過的種子浸入飽和CaSO4溶液中吸脹12 h后，擺放于濕潤的濾紙上，置于黑暗中萌發(fā)24 h。選取萌發(fā)一致的種子，于每個土柱播種5粒，待幼苗出土后，保留兩株長勢一致的幼苗直至收獲，試驗結(jié)果(生物量、磷含量和根形態(tài))按兩株植物的統(tǒng)計數(shù)據(jù)來表述。

1.3 根系形態(tài)參數(shù)的測定

播種45 d后，將土柱縱向拆卸，依刻度尺將土壤切分為上、中、下三層，分別過2 mm篩，篩分收集各土層的根系，沖洗干凈后，裝入自封袋，帶回實驗室在－20℃條件下冷凍保存。為了獲得野生大豆不同根形態(tài)參數(shù)，將凍存的根系緩慢解凍后，在雙面掃描儀(Epson Expression 1600 pro，Model EU －35，Japan)上進(jìn)行根系掃描。掃描獲得的圖片直接通過WinRHIZO圖像分析系統(tǒng)(WinRHIZO Pro2004b，version 5.0，Canada)獲得總根長、根表面積、平均根直徑等根形態(tài)參數(shù)。比根長通過總根長除以根干重來計算獲得。

圖1 磷局部供應(yīng)對野生大豆根形態(tài)的影響Fig．1 Effect of phosphorus localized supply on the root morphology in wild soybean

1.4 生物量及植株磷含量的測定

收獲植株后，將地上部在105℃下殺青30 min，在70℃烘干48 h至恒重后稱重(g)。地下部分則在根系掃描結(jié)束后，烘干至恒重后稱重(g)。將烘干的地上和地下部分研磨成粉末(＜0.5 mm)后，用6∶1 HNO3－HClO4消煮，消煮液的磷濃度用釩鉬黃比色法測定［15］。

1.5 數(shù)據(jù)分析

采用SPSS 13.0 for Windows(September 2004，SPSS Inc．，USA)對數(shù)據(jù)進(jìn)行單變量和多變量統(tǒng)計分析。獨立樣本t檢驗單個指標(biāo)在磷供應(yīng)方式之間的差異顯著性;主成分分析和多變量方差分析(MANOVA)用于比較根形態(tài)參數(shù)在磷供應(yīng)方式之間的總體差異顯著性;采用SigmaPlot 10.0對磷吸收和根長進(jìn)行一元線性回歸擬合;磷吸收和根形態(tài)指標(biāo)之間的關(guān)系采用Simca-P 11.5軟件進(jìn)行偏最小二乘法回歸分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 局部磷供應(yīng)對野生大豆根系形態(tài)、磷吸收及生物量的影響

從表1可以看出，磷局部供應(yīng)對野生大豆的根系形態(tài)各參數(shù)(總根長、比根長、根表面積和根直徑)和地上磷吸收有顯著的影響(P＜0.05)，對苗干重的影響極顯著(P＜0.01)，但沒有顯著影響根干重和根冠比。在磷供應(yīng)總量相同的情況下，與磷均勻供應(yīng)相比，磷局部供應(yīng)使總根長增加了80.51%，比根長增加了32.62%，根表面積擴(kuò)大了70.65%，根直徑減小了27.56%，說明磷局部供應(yīng)能夠在促進(jìn)野生大豆總根長增加的同時，刺激了許多細(xì)根的產(chǎn)生，使根系表面積擴(kuò)大，促進(jìn)了對磷的吸收(43.15%)，最終增加了地上生物量(72.00%)。這些結(jié)果表明，野生大豆根系形態(tài)對磷的局部供應(yīng)具有較強(qiáng)的可塑性反應(yīng)，這種根的可塑性很可能源于磷局部供應(yīng)區(qū)根系形態(tài)參數(shù)的改變以及對磷吸收能力的增強(qiáng)。

表1 局部磷供應(yīng)對野生大豆根系形態(tài)、磷吸收及生物量的影響Table 1 Effect of localized phosphorus supply on root morphology，P uptake and biomass in wild soybean

為此，本研究比較了磷局部供應(yīng)區(qū)和對照區(qū)根形態(tài)參數(shù)的差異。由表2可以看出，除了根干重外，磷局部供應(yīng)區(qū)的總根長、比根長、根表面積顯著高于對照區(qū)，分別增加了 123.93%、22.45%、115.64%，而平均根直徑則明顯低于對照區(qū)(P＜0.05)，相應(yīng)減少了5.34%。通過比較表1和表2中的數(shù)據(jù)，可以計算出局部磷供應(yīng)區(qū)域根形態(tài)參數(shù)占整個根系的比例。根干重、總根長、根表面積分別占總根系的37.19%、68.10%、66.78%，充分說明局部磷供應(yīng)區(qū)內(nèi)野生大豆根系大量增生。

表2 局部磷供應(yīng)區(qū)和對照區(qū)野生大豆根系形態(tài)參數(shù)的比較Table 2 Comparison of root morphological parameters between localized and uniform phosphorus supply in wild soybean

為了研究局部磷供應(yīng)對野生大豆根系形態(tài)的總效應(yīng)，采用主成分分析方法對根干重、總根長、比根長、根表面積和根直徑5個根形態(tài)參數(shù)進(jìn)行了主成分提取。從圖2的排序圖可以看出，提取的前兩個主成分累積貢獻(xiàn)率為97.39%，其中主成分1(PC1)貢獻(xiàn)率為 76.02%，主成分 2(PC2)貢獻(xiàn)率為21.37%。

由于各根形態(tài)參數(shù)權(quán)重不同，其在所提取主成分中的載荷量也是不同的。由表3可以看出，在第一主成分中，根干重、總根長、比根長和根表面積有較高的載荷(權(quán)重在0.815～0.989之間)，根直徑則有較低的載荷量(權(quán)重為0.647)，主成分1可以明顯將磷均勻供應(yīng)與磷局部供應(yīng)兩個處理分開;在第二主成分中，根直徑有較高載荷量(權(quán)重為0.749)，根干重、總根長、比根長和根表面積有較低的載荷量(權(quán)重在0.126～0.568之間)，由于根直徑在主成分1和主成分2中的載荷量相當(dāng)，因此兩個處理之間在主成分2方向沒有顯著差異。采用多變量方差分析進(jìn)一步對5個根形態(tài)參數(shù)的分析結(jié)果表明，野生大豆根形態(tài)在局部磷供應(yīng)和磷均勻供應(yīng)之間有明顯的差異(Wilk’s Lambda=0.004，F(xiàn)=179.932，P＜ 0.001)。

圖2 磷局部供應(yīng)對野生大豆根形態(tài)影響的主成分分析Fig．2 The principal component analysis of root morphological parameters as affected by the localized phosphorus supply in wild soybean

表3 主成分載荷矩陣Table 3 Principal component loading matrix

2.2 野生大豆根系形態(tài)與植株磷吸收的關(guān)系

上述研究結(jié)果表明，野生大豆根系在局部磷供應(yīng)區(qū)大量增生(圖1和表2)，這也許解釋了地上磷吸收的增加。為了研究根形態(tài)參數(shù)與磷吸收的關(guān)系，對總根長、比根長、根表面積與磷吸收之間進(jìn)行了回歸分析。由圖3可以看出，總根長、比根長、根表面積分別解釋了81.07%、78.81%、76.79%的地上磷吸收，與磷吸收呈現(xiàn)明顯的正相關(guān)關(guān)系(P＜0.05)。隨著根系的伸長，根系對磷的吸收也增加。由此可見，局部磷供應(yīng)區(qū)根形態(tài)的改變對野生大豆磷吸收有重要影響。然而，由于根形態(tài)參數(shù)之間存在明顯的互相關(guān)，存在多重共線性問題，從而掩蓋了根形態(tài)參數(shù)(解釋變量)對因變量(磷吸收)的解釋。

因此，本研究進(jìn)一步對根形態(tài)參數(shù)［根干重(x1)、總根長(x2)、根表面積(x3)、根直徑(x4)、比根長(x5)］與磷吸收(y)的關(guān)系進(jìn)行偏最小二乘(PLS)回歸分析，并對各個指標(biāo)的相對重要性進(jìn)行了評價。結(jié)果表明，偏最小二乘回歸自變量和因變量之間的交叉有效性為0.816(Q2)，由根形態(tài)參數(shù)提取的主成分(t1)在解釋了自身75.9%信息的同時，也解釋了磷吸收(u1)85.9%的信息。兩者之間表現(xiàn)出良好的相關(guān)性(R2=0.859、P ＜0.01)，說明由偏最小二乘法建立的根形態(tài)參數(shù)與磷吸收關(guān)系的模型擬合度較高，可進(jìn)行相關(guān)預(yù)測，回歸方程為:Y=0.771+1.943X1+1.336 ×10－4X2+1.616 ×10－3X3－1.274X4+2.649 ×10－3X5。偏最小二乘回歸在預(yù)測磷吸收的同時，也給出了根形態(tài)各參數(shù)對磷吸收作用力大小的變量投影重要性(VIP)評價。

圖3 總根長、比根長和根表面積與磷吸收的一元線性回歸Fig．3 The linear regression between total root length，specific root length，root surface area with P uptake

由圖4可以看出，5個根形態(tài)參數(shù)在偏最小二乘回歸模型中變量投影重要性(VIP)值均超過0.8，說明這5個指標(biāo)均對地上磷吸收具有重要的影響。其中總根長、根表面積和比根長的VIP值超過1，對地上磷吸收起著明顯重要的作用。為了進(jìn)一步檢驗根形態(tài)參數(shù)對磷吸收的定量貢獻(xiàn)，根據(jù)所建立的回歸方程，對其中四個自變量取定值，將剩余的1個自變量值改變(提高或降低)10%，計算相應(yīng)的磷吸收量比原始數(shù)值的增加量。從表4的計算結(jié)果中可以看出，根干重、總根長、根表面積、比根長10%的增加量分別引起地上磷吸收1.08%、1.53%、1.53%、3.28%的增加，而平均根直徑10%的減小可以導(dǎo)致地上磷吸收1.75%的增加。相比之下，比根長對植株磷吸收的貢獻(xiàn)最大，這也暗示根長增加的同時，根直徑的減小可以明顯增加野生大豆根系對磷的吸收。

圖4 野生大豆根形態(tài)參數(shù)對磷吸收影響的重要性評價Fig．4 Variable importance of projection(VIP)of root morphological parameters for P uptake in wild soybean

表4 野生大豆根形態(tài)參數(shù)改變對磷吸收的相對貢獻(xiàn)Table 4 Relative contribution of root morphological parameters to P uptake

3 討論

土壤中的養(yǎng)分呈現(xiàn)高度的時空異質(zhì)性分布［2，16］，植物根系的模塊化生長和可塑性促進(jìn)了植物根系對土壤中這些異質(zhì)性養(yǎng)分資源的獲?。?，17］。當(dāng)異質(zhì)性養(yǎng)分資源為磷酸鹽時，一些植物(如大麥，玉米，白羽扇豆，水稻，鷹嘴豆，大豆)表現(xiàn)出較強(qiáng)的可塑性反應(yīng)［4，14，18－21］，然而另一些植物種類(如小麥，蠶豆，紫羊茅，香黃花茅，甘松茅)表現(xiàn)出較弱的可塑性反應(yīng)［3，10，22］。與淺根型的栽培大豆相比，野生大豆為深根型的植物［20，23］，其對養(yǎng)分異質(zhì)性的響應(yīng)很可能更為顯著。在本研究中，野生大豆在局部磷供應(yīng)區(qū)的總根長、比根長和根表面積比對照分別提高了123.93%、22.45%和115.64%(圖1和表2)，表明野生大豆具有很強(qiáng)的根系形態(tài)可塑性反應(yīng)，其對土壤異質(zhì)性磷素養(yǎng)分資源的獲取很可能是根形態(tài)主導(dǎo)的適應(yīng)策略。需要指出的是，本研究中磷均勻供應(yīng)和局部供應(yīng)兩個處理的養(yǎng)分總量相同，僅僅改變了養(yǎng)分的分布模式;在對照區(qū)，磷的供應(yīng)強(qiáng)度為200 mg/kg，在局部磷供應(yīng)區(qū)，磷的濃度達(dá)到600 mg/kg，因此局部供應(yīng)區(qū)較高的磷濃度以及野生大豆表現(xiàn)出高度的可塑性和覓食特性是導(dǎo)致野生大豆根系在局部磷供應(yīng)區(qū)大量增生的原因。這同時也提出了一個問題，局部磷供應(yīng)區(qū)磷濃度究竟達(dá)到多大時才能誘導(dǎo)野生大豆根系的增生?這需要進(jìn)一步研究來確定。通過本研究和前期的大量研究可以看出，植物根系對異質(zhì)性養(yǎng)分資源的可塑性反應(yīng)依賴于植物種類、養(yǎng)分資源組成和供應(yīng)強(qiáng)度［2－3，10，18，22］。

本研究中，盡管磷局部供應(yīng)沒有顯著影響野生大豆根系總干重和根冠比(表1)，但明顯提高了總根長，比根長，根表面積和減小了根系的平均直徑(表1和圖2)。這些結(jié)果說明野生大豆在養(yǎng)分供應(yīng)模式改變的條件下，通過優(yōu)化根系空間分布和改變根系形態(tài)，最小化地上部分碳向地下的分配，以此保持相對穩(wěn)定的根冠比例，高效獲得養(yǎng)分資源，暗示野生大豆能夠很好地協(xié)調(diào)地上部分和地下部分的關(guān)系。

植物根系對養(yǎng)分的吸收主要依賴于質(zhì)流和擴(kuò)散，而通過根系截獲獲得的養(yǎng)分量往往很少。磷在土壤中的移動性差，且易被吸附和固定，因此植物對磷的吸收主要靠擴(kuò)散和根系截獲［24］。由于土壤施肥、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)活動、土壤生物化學(xué)過程等因素導(dǎo)致磷在土壤中呈現(xiàn)異質(zhì)性分布，植物往往通過增加根系在磷富集區(qū)的分配比例、根系長度和分枝數(shù)量來占據(jù)更多的土壤體積，提高對磷的獲取能力［2，4，14，18，20，25－26］。Robison［11］發(fā)現(xiàn)，土壤中養(yǎng)分離子移動性低的情況下，根系快速生長并在養(yǎng)分富集區(qū)域增生的能力才能顯著發(fā)揮。對磷素這種在土壤中有效性低、移動性很小的營養(yǎng)元素，其獲取主要取決于形態(tài)學(xué)特性(如根長、根表面積等)，而并不依賴于根系生理學(xué)特性［4］。在本研究中，野生大豆增加了根系在磷局部供應(yīng)區(qū)的分配(表1和表2)，占據(jù)了更多的土壤體積，增加了與移動性差的土壤磷素的接觸面積，補(bǔ)償了其余根系由于無法獲取磷對植物生長消耗的影響，最終增加了根系對磷的吸收，說明野生大豆在很大程度上依賴于根系形態(tài)特性的改變來增加對磷的獲取。由此可以推測，野生大豆的根形態(tài)參數(shù)與地上磷吸收之間存在一定的相關(guān)性。對野生大豆總根長、比根長和根表面積與地上磷吸收量進(jìn)行的一元線性回歸分析結(jié)果表明，總根長、比根長和根表面積與地上磷含量存在明顯的正相關(guān)關(guān)系，其分別解釋了81.07%、78.81%、76.79%的地上磷吸收(圖3)，說明野生大豆根系在局部磷供應(yīng)區(qū)的大量增生對地上磷吸收具有重要的作用。然而由于根形態(tài)變量之間高度的相關(guān)關(guān)系，存在多重共線性問題，從而掩蓋了根形態(tài)參數(shù)對磷吸收的解釋能力。為了解釋根形態(tài)參數(shù)對野生大豆地上磷吸收的貢獻(xiàn)，本研究也采用了偏最小二乘回歸分析研究了野生大豆5個根形態(tài)參數(shù)與地上磷的關(guān)系及其對磷吸收的貢獻(xiàn)，結(jié)果表明，總根長，比根長和根表面積對磷吸收有重要的貢獻(xiàn)(圖4)，其中比根長的貢獻(xiàn)相對要大，10%的總根長、比根長、根表面積的增加可以分別引起1.53%、3.28%、1.53%磷吸收的增加(表4)，這與一元線性回歸的結(jié)果稍有所不同，表明野生大豆對土壤異質(zhì)性磷的獲取采取以根形態(tài)改變?yōu)橹鲗?dǎo)的適應(yīng)策略。以上研究進(jìn)展為通過優(yōu)化養(yǎng)分的施用方式定向調(diào)控根系的生長，減少磷肥的大量施用，提高作物對養(yǎng)分的利用效率提供了重要的科學(xué)依據(jù)。

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