劉 峰，逄少軍

（中國科學(xué)院 海洋研究所 實驗海洋生物學(xué)重點實驗室，山東 青島266071）

黃海滸苔綠潮及其溯源研究進展＊

劉 峰，逄少軍

（中國科學(xué)院 海洋研究所 實驗海洋生物學(xué)重點實驗室，山東 青島266071）

2007－2012年，黃海連續(xù)6a暴發(fā)了大規(guī)模綠潮。分析了過去5a國內(nèi)外對黃海綠潮以及綠潮形成種滸苔的研究進展，并總結(jié)了對黃海綠潮滸苔溯源的主要觀點。結(jié)合國內(nèi)外對綠潮滸苔生物學(xué)研究結(jié)果，深入分析了大規(guī)模黃海綠潮暴發(fā)的關(guān)鍵要素（綠潮形成種、近海海水富營養(yǎng)化和其它海洋環(huán)境因子）以及生物生態(tài)學(xué)機制，根據(jù)已知的結(jié)果推演黃海綠潮全年發(fā)生發(fā)展過程。據(jù)此，認為黃海綠潮大暴發(fā)與江蘇省近岸海域海水富營養(yǎng)化密切相關(guān)，輻射沙洲的滸苔微觀繁殖體（孢子、配子及其不同發(fā)育程度的顯微個體）在綠潮暴發(fā)過程中扮演重要角色。

綠潮；滸苔；有害藻華；富營養(yǎng)化；微觀繁殖體；黃海

綠潮是一種世界范圍內(nèi)經(jīng)常發(fā)生的有害藻華，可以對沿海環(huán)境造成嚴重的危害。綠潮主要是由石莼屬（Ulva，包括之前的滸苔屬Enteromorpha）［1］、剛毛藻屬（Cladophora）、硬毛藻屬（Chaetomorpha）等定生大型綠藻脫離固著基后漂浮并不斷增殖，從而造成生物量急劇擴增的藻類災(zāi)害，通常發(fā)生在河口、澙湖、內(nèi)灣和城市密集的海岸等富營養(yǎng)化程度相對較高的水域環(huán)境中［2］。在美國、法國、菲律賓、日本等很多國家都有綠潮暴發(fā)的相關(guān)報道［3－6］。近幾十年綠潮在世界范圍內(nèi)的發(fā)生頻率和影響規(guī)模呈現(xiàn)出上升趨勢，尤其是在經(jīng)濟發(fā)展相對比較快的地區(qū)。

我國黃海2007－2012年連續(xù)6a發(fā)生了大規(guī)模的綠潮（圖1a），綠潮造成的經(jīng)濟和環(huán)境影響引起了廣泛的社會關(guān)注，特別是2008年黃海綠潮嚴重威脅了青島奧帆比賽的順利進行，社會各方面高度重視，調(diào)動了大量人力物力進行清除。大規(guī)模黃海綠潮也造成了嚴重次生危害，主要包括綠潮形成后，遮攔陽光，影響其它海洋植物特別是海草和浮游植物的生長；綠藻腐爛后產(chǎn)生的次生有毒產(chǎn)物，造成水體缺氧，引起水生動物大量死亡，改變動物區(qū)系種群結(jié)構(gòu)，對沿海的生態(tài)環(huán)境造成極大地破壞；大量綠潮海藻生物量的堆積嚴重破壞了沿海的水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)，2008年的黃海綠潮造成了山東乳山、海陽、膠南和日照等地區(qū)海參鮑魚圍堰養(yǎng)殖、扇貝筏式養(yǎng)殖和灘涂貝類養(yǎng)殖等產(chǎn)業(yè)的重大經(jīng)濟損失；綠潮海藻在青島和乳山等城市沿海的大量聚積，嚴重影響海岸景觀，同時腐敗后產(chǎn)生的惡臭氣味進一步造成了海岸環(huán)境的污染［2］。

1 黃海滸苔綠潮暴發(fā)的要素分析

綠潮可以被認為是自然界對自身生態(tài)平衡的一種調(diào)節(jié)現(xiàn)象。制定預(yù)防和治理綠潮災(zāi)害的措施之前，有必要分析綠潮暴發(fā)的關(guān)鍵要素。綠潮形成主要有3個因素：形成綠潮的海藻物種、海水的富營養(yǎng)化以及適宜的環(huán)境條件［2］。

1.1 黃海綠潮海藻

多個研究結(jié)果表明，連續(xù)6a構(gòu)成大規(guī)模綠潮的海藻在形態(tài)學(xué)和分子系統(tǒng)學(xué)方面具有高度一致性，優(yōu)勢種是滸苔（Ulva prolifera）（圖1b），它是在世界范圍內(nèi)分布的廣溫性大型綠藻，在俄羅斯、日本、韓國等北太平洋沿岸、美洲太平洋沿岸、北美大西洋沿岸和歐洲沿岸都有報道［7－9］。滸苔在我國東海為優(yōu)勢種，而黃海為常見種［10－11］。對江蘇沿海的實地調(diào)查發(fā)現(xiàn)滸苔主要分布在沿岸的泥沼、池塘、河道入?？?、紫菜栽培筏架等生態(tài)環(huán)境中［12－14］。然而，來自分子生物學(xué)的信息，特別是ITS、rbcL和5S間隔區(qū)序列的比對結(jié)果顯示，不同地域生長的滸苔其序列存在一定的差異，屬于不同的滸苔種群［2］。

圖1 黃海綠潮滸苔Fig.1 Bloom－forming alga，Ulva proliferain Yellow Sea

1.1.1 黃海綠潮滸苔的生物學(xué)特點

現(xiàn)場采集觀察發(fā)現(xiàn)綠潮滸苔長可達1.5～2.0m，藻體為絲狀、管狀、扁管狀，主枝明顯、單層細胞且中空，分枝細長且密集（圖1c），細胞大小為（10～16）μm×（14～32）μm，每個細胞一般只有一個淀粉核［2，15－17］。滸苔的繁殖方式多樣［18］，包括有性生殖、無性生殖和營養(yǎng)繁殖等，繁殖能力強，在生活史周期中的任何一個中間形態(tài)都可以單獨發(fā)育為成熟藻體。綠潮滸苔成熟藻體依據(jù)倍性的差異可以釋放孢子或配子（圖1d），孢子或配子或由配子結(jié)合形成的合子附著后進行分裂，第一次分裂形成基部和頂端2個細胞，基部細胞發(fā)育形成假根，頂端細胞發(fā)育形成新藻體［19－20］。剛釋放出的孢子具有聚集生長的趨勢［17］。同時海水中和潮間帶底泥中含有大量的滸苔微觀（或顯微階段）繁殖體，這些微觀繁殖體包括滸苔孢子、配子、合子以及其發(fā)育不同程度的個體，它們和滸苔藻體都具有較強的抗脅迫能力［21－23］。在適宜的環(huán)境條件下，滸苔在與其它綠藻競爭營養(yǎng)鹽和生存空間的過程中占據(jù)優(yōu)勢，表現(xiàn)出更強的營養(yǎng)生長和營養(yǎng)鹽吸收能力，更長的耐受不良環(huán)境條件的能力。在富營養(yǎng)化的水域中呈暴發(fā)性生長，其生物量急劇增加形成綠潮［24］。

1.1.2 黃海綠潮滸苔的分子系統(tǒng)學(xué)分析

從黃海不同海區(qū)采集的綠潮滸苔，其ITS和rbcL序列高度一致，分子系統(tǒng)學(xué)結(jié)果顯示黃海綠潮滸苔在進化樹中處于Ulva linza－procera－prolifera（LPP）進化枝中［2，15］。2008年Jiang等通過分析2007年青島沿海漂浮和定生的石莼屬海藻ITS序列，發(fā)現(xiàn)漂浮海藻樣品不同于定生樣品，并聚類到同一個進化枝中［25］。2009年應(yīng)成琦等分別對2008年青島、連云港、如東海域采集樣本進行了ITS和18S序列分析，結(jié)果表明這3個海域漂浮海藻樣品的ITS和18S序列完全一致［26］。2008年張曉雯等對2008年黃海海域采集的22個滸苔樣品及青島棧橋海域的滸苔樣品進行了鑒定，發(fā)現(xiàn)23個滸苔樣品的ITS及5.8S序列完全一致［27］。2010年Wang等對2007年和2008年的21份滸苔樣品的ITS序列分析發(fā)現(xiàn)歧化率在0～0.2%［8］。2010年Liu等對2008－2010年黃海綠潮滸苔的30個樣品進行ITS和rbc L序列分析發(fā)現(xiàn)，序列歧化率在0～0.2%［9］。2010年Zhao等對2007－2009年的6個定生和7個漂浮滸苔樣品進行了ISSR分析，結(jié)果表明連續(xù)3a的漂浮滸苔樣品有非常近的遺傳關(guān)系［28］。這些證據(jù)表明2007－2012年連續(xù)6a在黃海海域出現(xiàn)的大規(guī)模滸苔為同一來源，屬于同一個地理種群。

1.2 海水富營養(yǎng)化

富營養(yǎng)化的顯著特點是氮嚴重超標(biāo)，N／P摩爾比值遠高于Redfield比值（≈16）［29］。氮和磷等營養(yǎng)元素的顯著增多是綠潮海藻生物量增加的物質(zhì)基礎(chǔ)［2］。黃海近海海域的富營養(yǎng)化主要是由沿海地區(qū)的工業(yè)、水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)、農(nóng)業(yè)、畜牧業(yè)等迅速發(fā)展，以及沿海城市居民活動的不斷增多導(dǎo)致的；同時，多河的沿岸環(huán)境也會因為季節(jié)性降雨而導(dǎo)致淡水將大量營養(yǎng)鹽帶入到近海海水中：如運糧河口的濃度為195.2μmol／L，濃度為14.1μmol／L［20］。值得一提的是調(diào)查中發(fā)現(xiàn)在動物（如河蟹育苗和南美白對蝦）水產(chǎn)養(yǎng)殖過程中大量使用有機和無機肥料，而這些營養(yǎng)鹽含量極高的養(yǎng)殖廢水直接被排放到了潮間帶：如射陽輪蟲養(yǎng)殖池排放廢水的濃度為268.4μmol／L濃度為53.9μmol／L。養(yǎng)殖廢水在很大程度上加劇了江蘇近岸海域海水的富營養(yǎng)化。

海水的富營養(yǎng)化是綠潮暴發(fā)的關(guān)鍵因素。要想從根本上消除綠潮災(zāi)害，如何降低營養(yǎng)鹽的入海量是一個值得思考的問題。江蘇輻射沙洲是全世界最大的條斑紫菜栽培地，栽培了2.1×104hm2的條斑紫菜，年產(chǎn)量達鮮重12.6×104t［2］；N和P分別占紫菜鮮重的0.62%和0.06%［33］，因此每年江蘇省紫菜栽培可以從海水中吸收掉N大約781.2t（折合NO3－－N 3 459.6t或NH＋4－N 1 004.4t）、P大約75.6t（PO3－4－P折合231.7t）。但是，連續(xù)6a大規(guī)模綠潮的出現(xiàn)告訴我們，黃海營養(yǎng)鹽的含量已經(jīng)躍升到一個新的水平，栽培紫菜顯然已經(jīng)無法將營養(yǎng)鹽含量降到一個健康的生態(tài)水平。治理黃海綠潮，大幅度降低陸基營養(yǎng)鹽向近岸海域排放十分關(guān)鍵。

1.3 滸苔生長和繁殖的適宜環(huán)境因子

環(huán)境因子（包括溫度、光強、鹽度等）是滸苔能否在營養(yǎng)鹽充足的條件下快速生長和繁殖的重要因素。滸苔是廣溫廣鹽性海藻，研究發(fā)現(xiàn)滸苔藻體適宜的生長和生殖溫度、光強和鹽度范圍分別為10～25℃，20～400μmol m－2·s－1、20～30［19，34－36］。每年的4－6月，江蘇近岸海域的平均溫度從8℃升到20℃，同時光輻射強度也逐漸提高，白晝逐漸增長。江蘇沿海河流較多，大量的淡水?dāng)y帶著陸基營養(yǎng)物質(zhì)注入到近岸海水中，促使海水鹽度降低也有利于滸苔的生長繁殖。在這樣適宜的環(huán)境條件下，滸苔由于獨特的生物學(xué)特性，在與其它海藻競爭中占據(jù)明顯優(yōu)勢，可以加速營養(yǎng)生長和縮短生殖周期［37］。

上述3個關(guān)鍵要素都是綠潮暴發(fā)的必備條件。然而隨著人類活動空間不斷拓展、全球氣候不斷變化和綠潮海藻自身對環(huán)境的適應(yīng)進化，要全面評估綠潮的發(fā)生并預(yù)防綠潮災(zāi)害，還需要進一步從生物學(xué)、生態(tài)學(xué)、海洋化學(xué)和物理海洋學(xué)等不同學(xué)科開展工作，并進行多學(xué)科的交叉研究。

2 黃海滸苔綠潮發(fā)生、發(fā)展的全年推演

根據(jù)上述綠潮滸苔的生活史和生長繁殖特征，可以嘗試將黃海滸苔綠潮從形成到消亡的全年過程分為3個時期，分別為微觀繁殖體期（11－3月），綠潮暴發(fā)和持續(xù)期（4－7月）和綠潮海藻消亡期（8－10月）。

2.1 微觀繁殖體期（11－3月）

江蘇省沿海具有伸展數(shù)百公里的輻射沙洲，海水渾濁，穿透光強很弱。然而，渾濁的海水中大量的泥沙顆粒成為滸苔微觀繁殖體的附著基，這些微觀繁殖體與附著的顆粒在海水中處于一種動態(tài)的自由漂浮狀態(tài)，形成了一個數(shù)量龐大的石莼屬海藻繁殖體庫。冬季滸苔以微觀繁殖體的形式存在于輻射沙洲的海水和底泥中。在江蘇的輻射沙洲（外沙），平均每克底泥可以檢測到約20個滸苔微觀繁殖體，而每升海水中的豐度約為30個左右［38］。因為水溫、光強等環(huán)境因子影響石莼屬海藻的生殖節(jié)律，海水和底泥中滸苔微觀繁殖體的數(shù)量是受季節(jié)影響的。在自然界中，綠潮滸苔微觀繁殖體是冬季應(yīng)對惡劣環(huán)境保持種群持續(xù)性的重要方式。滸苔微觀繁殖體可以等同于赤潮甲藻的孢囊，如同孢囊是赤潮發(fā)生的“種源”一樣，滸苔微觀繁殖體是黃海綠潮發(fā)生的“種源”。當(dāng)春天的環(huán)境因子適合綠潮海藻生長發(fā)育時，這些越冬的繁殖體會再次復(fù)蘇和繁榮，從而在江蘇輻射沙洲富營養(yǎng)化的環(huán)境中形成綠潮。冬季江蘇沿海海水最低溫可以到2～5℃（外沙），實驗室生態(tài)模擬實驗表明，在低溫黑暗的惡劣環(huán)境條件下，滸苔微觀繁殖體可以存活3～4個月［2］。因此，在自然環(huán)境中，滸苔微觀繁殖體完全有能力抵御寒冷的冬季，到3月中下旬以后，溫度升高到8℃以上，藻體生長速度加快。實驗室條件下，滸苔微觀繁殖體生長2周就可以從微觀繁殖體階段長到2mm左右的肉眼可見階段［38－39］。在自然環(huán)境下，由于輻射沙洲獨特的地形以及溫度和光強提升緩慢，這一過程可能會被延長到30～60d左右。

2.2 綠潮暴發(fā)和持續(xù)期（4－7月）

4月下旬以后，江蘇輻射沙洲表層海水溫度達到12℃以上，隨著光強的提升，滸苔營養(yǎng)生長速度加快，藻體在生長過程中通過光合作用產(chǎn)生氣泡，增加了藻體的浮力，在海面上形成小的滸苔斑塊。在實驗室適宜的條件下，滸苔的日相對生長率可達36%·d－1［9］；2009－06晴天時，漂浮在海面上的滸苔日相對生長率接近25%·d－1［2］。同時，浮游動物啃食藻體形成的滸苔斷枝，也加強了滸苔的營養(yǎng)繁殖和生殖，因為0.5～2.5 mm的滸苔藻段有利于滸苔生殖細胞的誘導(dǎo)形成［40－41］。在營養(yǎng)生長的同時，滸苔藻體也會通過不間斷的釋放生殖細胞（孢子和配子）進行繁殖，在實驗室條件下，1g藻體在11d的培養(yǎng)過程中可以釋放5 000多個生殖細胞［9］。在2009－06綠潮暴發(fā)時，黃海大面積海域的水樣中可以檢測到滸苔的繁殖細胞，而這些微觀繁殖體在風(fēng)場和流場的作用下處于動態(tài)的分布變化中，也會不斷的生長聚集從而形成不同規(guī)模的滸苔斑塊。

2.3 綠潮海藻消亡期（8－10月）

因海水溫度上升、營養(yǎng)鹽含量降低以及其它環(huán)境因子的改變，漂浮滸苔的藻體逐漸衰老，光合作用速率降低，促使藻體浮力發(fā)生改變，由海面漂浮變成懸浮或沉降到海底［42］。作者研究了2009年青島外海沉底滸苔的光合活性，發(fā)現(xiàn)沉底滸苔的最大光化學(xué)效率（Fv／Fm）明顯降低，說明沉底滸苔遭受到了嚴重的環(huán)境脅迫，并最終死亡［2］。林阿朋研究了2008年青島沿海漂浮藻體和泥表沉降藻體的光合差異，發(fā)現(xiàn)漂浮藻體光合活性較強，而泥表藻體的光合活性極弱，2008－07中旬，青島海域環(huán)境已不適合滸苔生長，滸苔生物量處于下降之中［43］。

3 關(guān)于黃海滸苔綠潮的溯源研究

到目前為止黃海綠潮溯源的研究進展，雖然不同學(xué)者研究結(jié)論不太一致，但還是為進一步澄清綠潮滸苔的發(fā)生機制提供了有價值的線索。

3.1 黃海綠潮滸苔不是青島本地種

2008年姜鵬等通過分析2007年青島沿海漂浮和定生石莼屬海藻的ITS序列，發(fā)現(xiàn)漂浮的海藻樣品聚類到同一個進化枝中，并且歧化率極低，在0～2.5%，而定生樣品位于其它的進化枝中［25］。雖然2008年青島出現(xiàn)了百萬噸級的滸苔生物量，但是2010年劉峰等發(fā)現(xiàn)綠潮滸苔并沒有在青島形成自然種群［19］，從2008－12－2009－04的整個時間段，并沒有在青島近岸的海水中檢測到綠潮滸苔的微觀繁殖體。這一結(jié)論也排除了在青島沿海因殘存綠潮滸苔“種源”而發(fā)生綠潮的可能性。

圖2 生長在江蘇沿海不同環(huán)境中的綠潮滸苔Fig.2 U.proliferain the different habits of Jiangsu coasts

3.2 綠潮滸苔的漂移路徑

2007－2010年的MODIS衛(wèi)星圖像顯示，滸苔是由外長江口以北的黃海中南部漂到黃海北部的，并最終在青島和乳山等城市的海岸堆積［44－45］。通過對衛(wèi)星遙感的滸苔監(jiān)測信息和海面風(fēng)場資料分析表明，滸苔從南向北的漂移路徑與季風(fēng)的方向基本一致。在5月中旬前后生成于黃海西北部海域，5－6月份黃海上空維持偏南風(fēng)流場，在風(fēng)力作用下產(chǎn)生了偏北向表層海流，2008年青島海域大量積聚的滸苔和2009年乳山海域大量聚集的滸苔是在風(fēng)場和流場的作用下漂移而至的［46－49］。

3.3 黃海綠潮的溯源

目前，關(guān)于黃海綠潮滸苔的來源還存在爭議。從2009－2012年對江蘇沿海的實地調(diào)查發(fā)現(xiàn)：江蘇沿岸的水產(chǎn)動物養(yǎng)殖池在育苗和養(yǎng)殖過程中使用大量的有機和無機肥料，養(yǎng)殖廢水中營養(yǎng)鹽含量很高，并且未經(jīng)處理直接排放到了近岸海域，這是導(dǎo)致近岸海域富營養(yǎng)化的重要原因之一。2012年劉峰等通過ITS，rbcL和5S間隔區(qū)序列分析發(fā)現(xiàn)江蘇沿岸的動物水產(chǎn)養(yǎng)殖池、輻射沙洲（外沙）的水樣和底泥中都存在綠潮滸苔的微觀繁殖體（圖2），并推測江蘇輻射沙洲存在的滸苔微觀繁殖體很可能是黃海綠潮的“種源”［39］。這一地區(qū)也正是江蘇條板紫菜大規(guī)模養(yǎng)殖的區(qū)域。2009－2010年劉東艷等通過對江蘇省紫菜栽培筏架上的綠藻進行分子鑒定，并分析江蘇省紫菜栽培近幾年的發(fā)展?fàn)顩r，認為黃海綠潮滸苔來源于江蘇的紫菜筏架，近幾年江蘇紫菜栽培規(guī)模的擴增是導(dǎo)致黃海大規(guī)模綠潮的直接原因［13－14］。上述關(guān)于綠潮滸苔來源的不同觀點，還需要進一步的工作去分析和解析。

此外，2009年丁蘭平等調(diào)查認為綠潮滸苔的源頭可能在黃海的西南海域［50］。2009年徐兆禮等依據(jù)東黃海海洋物理、海洋生物和海洋化學(xué)資料，對2008年黃海綠潮過程和條件進行海洋學(xué)分析，認為黃海綠潮的源頭在長江口水域。但是上述2個結(jié)論還需要進一步通過滸苔樣品的分析鑒定加以證實［51］。

總之，目前關(guān)于黃海綠潮的研究取得了豐碩的結(jié)果，但是仍然存在很多方面的問題值得商榷和研究，主要包括綠潮滸苔的漂浮和聚集機制、各種環(huán)境因子對滸苔繁殖和生長的限制和促進效應(yīng)等。因此要徹底解析清楚黃海綠潮的發(fā)生發(fā)展過程，還有很多的工作要做。但無論如何，加強生態(tài)環(huán)境保護和合理有節(jié)制的開發(fā)海岸資源是長期和必須要貫徹的基本原則。

（References）：

［1］ HAYDEN H S，BLOMSTER J，MAGGS C A，et al.Linnaeus was right all along：Ulva and Enteromorphaare not distinct genera［J］.Eur.J.Phycol.，2003，38：277－294.

［2］ LIU F.The causes of green tides in the Yellow Sea，and ecophysiological and phylogenetic analysis of the bloom－forming alga，Ulva prolifera［D］.Qingdao：Institute of Oceanology，Chinese Academy of Sciences，2010.劉峰.黃海綠潮的成因以及綠潮滸苔的生理生態(tài)學(xué)和分子系統(tǒng)學(xué)研究［D］.青島：中國科學(xué)院海洋研究所，2010.

［3］ NELSON T A，NLESON A V，TJOELKER M.Seasonal and spatial patterns of"green tides"（Ulvoid algal blooms）and related water quality parameters in the coastal waters of Washington State，USA［J］.Botanica Marina，2003，46：263－275.

［4］ CHARLIER R H，MORAND P，F(xiàn)INKL C W，et al.Green tides on the Brittany coasts［J］.Environmental Research，Engineering and Management，2007，3：52－59.

［5］ LARGO D B，SEMBRANO J，HIRAOKA M，et al.Taxonomic and ecological profile of"green tides"species of Ulva（Ulvales，Chlorophyta）in central Philippines［J］.Hydrobiologia，2004，512：247－253.

［6］ YABE T，ISHII Y，AMANO Y，et al.Green tide formed by free－floating Ulvaspp.at Yatsu tidal flat，Japan［J］.Limnology，2009，10：239－245.

［7］ SUN S，WANG F，LI C L，et al.Emerging challenges：Massive green algae blooms in the Yellow Sea［J］.Nature Precedings，2008，hdl：10101／npre.2008.2266.1.

［8］ WANG J F，JIANG P，CUI Y L，et al.Molecular analysis of green－tide－forming macroalgae in the Yellow Sea［J］.Aquatic Botany，2010，93：25－31.

［9］ LIU F，PANG S J，XU N，et al.Ulva diversity in the Yellow Sea during the large－scale green algal blooms in 2008－2009［J］.Phycol.Res.，2010，58：270－279.

［10］ DING L P，LUAN R X.The taxonomy，habit，and distribution of a green algaEnteromorpha prolifera （Ulvales，Chlorophyta）［J］.Oceanologia et Limnologia Sinica，2009，40（1）：68－71.丁蘭平，欒日孝.滸苔（Enteromorpha prolifera）的分類鑒定、生境習(xí)性及分布［J］.海洋與湖沼，2009，40（1）：68－71.

［11］ WANG J F，LI N，JIANG P，et al.Ulva and Enteromorpha（Ulvaceae，Chlorophyta）from two sides of the Yellow Sea：analysis of nuclear rDNA ITS and plastid rbcL sequence data［J］.Chin.J.Oceanol.Limnol.，2010，28（4）：762－768.

［12］ PANG S J，LIU F，SHAN T F，et al.Tracking the algal origin of the Ulva bloom in the Yellow Sea by a combination of molecular，morphological and physiological analyses［J］.Mar.Environ.Res.，2010，69：207－215.

［13］ LIU D Y，KEESING J K，XING Q G，et al.World＇s largest macroalgal bloom caused by expansion of seaweed aquaculture in China［J］.Mar.Pollut.Bull.，2009，58：888－895.

［14］ LIU D Y，KEESING J K，DONG Z J，et al.Recurrence of the world＇s largest green－tide in 2009in Yellow Sea，China：Porphyra yezoensis aquaculture rafts confirmed as nursery for macroalgal blooms［J］.Mar.Pollut.Bull.，2010，60：1423－1432.

［15］ LELIAERT F，MALTA E J，ENGELEN A H，et al.Quindao algal bloom culprit identified［J］.Mar.Pollut.Bull.，2008，56：1516.

［16］ LELIAERT F，ZHANG X，YE N，et al.Identity of the Qingdao algal bloom［J］.Phycol.Res.，2009，57：147－51.

［17］ YE N，ZHANG X，MAO Y，et al.Life history of Enteromorpha prolifera under laboratory conditions［J］.Journal of Fishery Sciences of China，2008，15（5）：853－857.葉乃好，張曉雯，毛玉澤，等.黃海綠潮滸苔（Enteromorpha prolifera）生活史的初步研究［J］.中國水產(chǎn)科學(xué)，2008，15（5）：853－857.

［18］ LIN A P，SHEN S D，WANG J W，et al.Reproduction diversity of Enteromorpha prolifera［J］.Journal of Integrative Plant Biology，2008，50：622－629.

［19］ WANG J W，LIN A P，LI Y Y，et al.Microscopic observation on the development of Enteromorpha prolifera（Chlorophyta）［J］.Ecologic Science，2006，25（5）：400－404.王建偉，林阿朋，李艷燕，等.滸苔（Enteromorpha prolifera）藻體發(fā)育的顯微觀察［J］.生態(tài)科學(xué)，2006，25（5）：400－404.

［20］ WANG X K，MA J H，YE D C，et al.Preliminary study on the life history of Enteromorpha prolifera［J］.Marine Science Bulletin，2007，26（5）：112－116.王曉坤，馬家海，葉道才，等.滸苔（Enteromorpha prolifera）生活史的初步研究［J］.海洋通報，2007，26（5）：112－116.

［21］ LIU F，PANG S J，CHOPIN T，et al.The dominant Ulva strain of the 2008green algal bloom in the Yellow Sea was not detected in the coastal waters of Qingdao in the following winter［J］.J.Appl.Phycol.，2010，22：531－540.

［22］ LIU F，PANG S J，CHOPIN T，et al.How much have we learned from the large－scale green tides in the Yellow Sea in terms of sustainable exploitation of bioresources in the Chinese coastal zone？［C］∥Abstract volume of the ninth International Marine Bbiotechnology Conference.Qingdao，China，2010：569－570.

［23］ ZHANG X W，WANG H X，MAO Y Z，et al.Somatic cells serve as a potential propagule bank of Enteromorpha proliferaforming a green tide in the Yellow Sea，China［J］.J.Appl.Phycol.，2009，22：173－180.

［24］ LUO M，LIU F，XU Z L.Growth and nutrient uptake capacity of two co－occurring species，Ulva prolifera and Ulva linza［J］.Aquat.Bot.，2012，100：18－24.

［25］ JIANG P，WANG J F，CUI Y L，et al.Molecular phylogenetic analysis of attached Ulvaceae species and free－floating Enteromorpha from Qingdao coasts in 2007［J］.Chin.J.Oceanol.Limnol.，2008，26：276－279.

［26］ YING C Q，ZHANG T，LI X S，et al.Analysis of the similarity on ITS and 18SrDNA sequence of the main species from free－floating Enteromorphaalong Chinese coast［J］.Journal of Fisheries of China，2009，33（2）：215－219.應(yīng)成琦，張婷，李信書，等.我國近海滸苔漂浮種類ITS與18SrDNA序列相似性分析［J］.水產(chǎn)學(xué)報，2009，33（2）：215－219.

［27］ ZHANG X W，MAO Y Z，ZHUANG Z M，et al.Morphological characteristics and molecular phylogenetic analysis of green tide Enteromorphasp.occurred in the Yellow Sea［J］.Journal of Fishery Sciences of China，2008，15（5）：822－829.張曉雯，毛玉澤，莊志猛，等.黃海綠潮滸苔的形態(tài)學(xué)觀察及分子鑒定［J］.中國水產(chǎn)科學(xué)，2008，15（5）：822－829.

［28］ ZHAO J，JIANG P，LIU Z，et al.Genetic variation of Ulva（Enteromorpha）prolifera（Ulvales，Chlorophyta）－the causative species of the green tides in the Yellow Sea，China［J］.J.Appl.Phycol.，2010，DOI 10.1007／s10811－010－9563－1.

［29］ REDFIELD A C，KETCHUM B H，RECHARDS F A.The influence of organisms on the composition of seawater［C］∥HILL M N.The Sea.Vol.2.New York：Interscience，1963：26－77.

［30］ XIA B，MA S S，CUI Y，et al.Distribution of temperature，salinity，dissolved oxygen，nutrients and their relationships with green tide in Enteromorpha prolifera outbreak area of the Yellow Sea［J］.Progress in Fishery Sciences，2009，30（5）：94－101.夏斌，馬紹賽，崔毅，等.黃海綠潮（滸苔）暴發(fā)區(qū)溫鹽、溶解氧和營養(yǎng)鹽的分布特征及其與綠潮發(fā)生的關(guān)系［J］.漁業(yè)科學(xué)進展，2009，30（5）：94－101.

［31］ XIN D H，REN S，HE P M，et al.Preliminary study on experimental ecology of Enteromorphain Yellow Sea［J］.Marine Environmental Science，2009，28（2）：190－192.忻丁豪，任松，何培民，等.黃海海域滸苔屬（Enteromorpha）生態(tài)特征初探［J］.海洋環(huán)境科學(xué)，2009，28（2）：190－192.

［32］ LI R X，WU X W，WEI Q S，et al.Growth of Enteromorpha prolifera under different Nutrient Conditions［J］.Advances in Marine Science，2009，27（2）：211－216.李瑞香，吳曉文，韋欽勝，等.不同營養(yǎng)鹽條件下滸苔的生長［J］.海洋科學(xué)進展，2009，27（2）：211－216.

［33］ FEI X G.Solving the coastal eutrophication problem by large scale seaweed cultivation［J］.Hydrobiologia，2004，512：145－151.

［34］ WANG J W，YAN B L，LIN A P，et al.Ecological factor research on the growth and induction of spores release in Enteromorpha prolifera（Chlorophyta）［J］.Marine Science Bulletin，2007，26（2）：60－65.王建偉，閻斌倫，林阿朋，等.滸苔（Enteromorpha prolifera）生長及孢子釋放的生態(tài)因子研究［J］.海洋通報，2007，26（2）：60－65.

［35］ FU G，YAO J T，LIU F L，et al.Effect of temperature and irradiance on the growth and reproduction of Enteromorpha prolifera J.Ag.（Chlorophycophyta，Chlorophyceae）［J］.Chin.J.Oceanol.Limnol.，2008，26：357－362.

［36］ KIM J H，KANG E J，PARK M G，et al.Effects of temperature and irradiance on photosynthesis and growth of a green－tide－forming species（Ulva linza）in the Yellow Sea［J］.J.Appl.Phycol.，2010，DOI 10.1007／s10811－010－9590－y

［37］ LüNING K，KADEL P，PANG S J.Control of reproduction rhythmicity by environmental and endogenous signals in Ulva pseudocurvata （Chlorophyta）［J］.J.Phycol.，2008，44：866－873

［38］ LIU F，PANG S J，ZHAO X B，et al.Quantitative，molecular and growth analyses of Ulva microscopic propagules in the coastal sediment of Jiangsu province where green tides initially occurred［J］.Mar.Environ.Res.，2012，74：56－63.

［39］ LIU F，PANG S J，SHAN T F，et al.A novel method to quantify the microscopic stages of Ulvaspecies in seawater and its applications in forecasting green tides of the Yellow Sea［J］.Chinese Sci.Bull.，2010，55（6）：466－473.劉峰，逄少軍，單體鋒，等.一種新的海水中石莼屬海藻顯微階段個體數(shù)定量方法及在黃海綠潮暴發(fā)過程中的應(yīng)用［J］.科學(xué)通報，2010，55（6）：466－473.

［40］ DAN A，HIRAOKA M，OHNO M，et al.Observations on the effect of salinity and photon fluence rate on the induction of sporulation and rhizoid formation in the green algaEnteromorpha prolifera （Müller）J.Agardh（Chlorophyta，Ulvales）［J］.Fish Sci.，2002，68：1182－1188.

［41］ GAO S，CHEN X，YI Q，et al.A strategy for the proliferation of Ulva prolifera，main causative species of green tides，with formation of sporangia by fragmentation［J］.PLoS ONE，2010，5（1）：1－7.

［42］ LIANG Z Y，LIN X Z，MA M，et al.A preliminary study of the Enteromorpha prolifera drift gathering causing the green tide phenomenon［J］.Periodical of Ocean University of China，2008，38（4）：601－604.梁宗英，林祥志，馬牧，等.滸苔漂流聚集綠潮現(xiàn)象的初步分析［J］.中國海洋大學(xué)學(xué)報，2008，38（4）：601－604.

［43］ LIN A P，WANG C，QIAO H J，et al.Study on the photosynthetic performances of Enteromorpha proliferacollected from the surface and bottom of the sea of Qingdao sea area［J］.Chinese Science Bulletin，2009，54（3）：399－404.林阿朋，王超，喬洪金，等.青島海域漂浮和沉降滸苔的光合作用研究［J］.中國科學(xué)，2009，54（3）：294－298.

［44］ HU C.A novel ocean color index to detect floating algae in the global oceans［J］.Remote Sens.Environ.，2009，113：2118－2129.

［45］ HU C，LI D，CHEN C，et al.On the recurrent Ulva prolifera blooms in the Yellow Sea and East China Sea［J］.J.Geophys.Res.，2010，115，C05017，doi：10.1029／2009JC005561.

［46］ TANG Q S，ZHANG X W，YE N H，et al.Review on the research progress on marine green tide［J］.Science Foundation in China，2010，1：5－9.唐啟生，張曉雯，葉乃好，等.綠潮研究現(xiàn)狀與問題［J］.中國科學(xué)基金，2010，1：5－9.

［47］ YE N H，ZHUANG Z M，JIN X S，et al.China is on the track tackling Enteromorphaspp.forming green tide［J］.Nature Precedings，2008，hdl：10101／npre.2008.2352.1.

［48］ XING Q，LOISEL H，SCHMITT F，et al.Detection of the green tide at the Yellow Sea and tracking its wind－forced drifting by remote sensing［J］.Geophysical Research Abstracts，2009，11：577.

［49］ LI Q T，LIU H X，F(xiàn)ANG J Y，et al.Application of MADC system in spatial distribution information extraction of Enteromorpha prolifera［J］.Journal of Remote Sensing，2010，14：283－293.

［50］ DING L P，F(xiàn)EI X G，LU Q Q，et al.The possibility analysis of habitats，origin and reappearance of bloom green alga（Enteromorpha prolifera）on inshore of western Yellow Sea［J］.Chin.J.Oceanol.Limnol.，2009，27：421－424.

［51］ XU Z L，YE S F，XU R.Possible conditions and process of the massive blooms of Enteromorpha proliferain China during 2008［J］.Journal of Fisheries of China，2009，33（3）：430－437.徐兆禮，葉屬峰，徐韌.2008年中國滸苔災(zāi)害成因條件和過程推測［J］.水產(chǎn)學(xué)報，2009，33（3）：430－437.

（高 峻 編輯）

Research Advances on Green Tides in the Yellow Sea

LIU Feng，PANG Shao－jun
（Key Laboratory of Experimental Marine Biology，Institute of Oceanology，Chinese Academy of Sciences，Qingdao 266071，China）

From 2007to 2012，large－scale drifting green tides have consecutively occurred in the Yellow Sea of China.This paper reviews the updated information on the source of the drifted algal biomass，the reason of formation of the algal biomass as well as the biological identification of the dominating species.The essential factors that govern the occurrence of green tides，namely bloom－forming alga，eutrophication of the sea water and environmental factors were analyzed.According to those results，a hypothetic process was proposed to deduce the annual process of formation and development of the green tides.The most updated results of source－tracking of the bloom－forming alga indicated that the coastal area eutrophication of Jiangsu Province might be closely related to the bloom and microscopic propagules of Ulva prolifera （spore，gamete and microscopic individual in different developmental stage）on the sandy shoals play an important role in the bloom of green tide.

green tide；Ulva prolifera；harmful algal blooms；entrophication；microscopic propagule；Yellow Sea

January 6，2011

Q948.12

A

1671－6647（2012）03－0441－09

2011－01－06

青島市科技計劃項目——黃海綠潮滸苔存活、繁衍和暴發(fā)的生物學(xué)機制研究（10－4－1－14－h(huán)y）和黃海綠潮滸苔從定生到漂浮的生物生態(tài)學(xué)機制研究（11－3－1－3－h(huán)y）；青島市市南區(qū)科技發(fā)展資金項目——青島沿海綠潮漂浮滸苔生物學(xué)研究（2011－5－030－QT）；青島國家海洋科學(xué)研究中心委托計劃項目——黃海綠潮漂浮滸苔溯源及生物學(xué)研究；國家科技部支撐計劃——綠潮專項（2008BAC49B01）

劉峰（1981－），男，山東青島人，博士，助理研究員，主要從事大型海藻生物生態(tài)學(xué)方面研究.E－mail：liufeng@qdio.ac.cn

＊通訊作者，E－mail：sjpang@qdio.ac.cn