查笑君, 馬伯軍, 潘建偉, 楊金水

(1.浙江師范大學(xué) 化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院,浙江 金華 321004;2.復(fù)旦大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院,上海200433)

植物富亮氨酸重復(fù)類受體蛋白激酶的研究進(jìn)展*

查笑君1, 馬伯軍1, 潘建偉1, 楊金水2

(1.浙江師范大學(xué) 化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院,浙江 金華 321004;2.復(fù)旦大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院,上海200433)

介紹了植物富亮氨酸重復(fù)類受體蛋白激酶 (LRR-RLK)的結(jié)構(gòu)與分類;分別以CLAVATA1,BRI1,FLS2為例,闡述了LRR-RLK基因在植物生長發(fā)育、激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和植物抗病防御等方面的生理功能及作用機(jī)制;總結(jié)了LRR-RLK作用模型、信號通路間的交互作用及展望.

富亮氨酸重復(fù)類受體蛋白激酶;植物;功能;作用機(jī)制

富亮氨酸重復(fù)類受體蛋白激酶 (leucine rich-repeat receptor-like kinases,LRR-RLK,LRK)是植物基因組中已知的最大的一類跨膜類受體激酶 (receptor-like kinases,RLK)亞家族,在擬南芥中已鑒別出這類基因亞家族的 216個成員[1],水稻中已鑒別出 300多個成員[2].LRR-RLK的胞外富亮氨酸結(jié)構(gòu)域與胞外的信號分子如離子、化學(xué)小分子或多肽等的特異性結(jié)合后,激活胞內(nèi)激酶結(jié)構(gòu)域的互磷酸化和自磷酸化的活性.這類分子具有類似動物受體蛋白激酶 (receptor protein kinase,RPK)的活性,但是大部分還沒分離出與其特異結(jié)合的胞外信號分子,故被稱為類受體蛋白激酶[1].

1 LRR-RLK的結(jié)構(gòu)與分類

此類基因的結(jié)構(gòu)由胞外 LRR結(jié)構(gòu)域 (LRR domain)、單次跨膜區(qū) (trans-membrane domain,T M)以及胞內(nèi)激酶結(jié)構(gòu)域 (kinase domain)3部分組成[3](見圖 1).其中的 LRR基序具有LxxLxxLxxLxLxxNxLVGxIP[4]的保守序列.保守區(qū)內(nèi)的可變氨基酸決定了其與互作蛋白質(zhì)(配基)之間結(jié)合的特異性.

圖1 植物 LRR-RLK結(jié)構(gòu)示意圖

胞外富亮氨酸重復(fù)序列結(jié)構(gòu)域的受體據(jù)其胞質(zhì)內(nèi)的結(jié)構(gòu)差異分為 3大類.第 1類是富亮氨酸重復(fù)序列類受體蛋白激酶LRR-RLK,此類激酶占絕大多數(shù),包括胞外 LRR結(jié)構(gòu)域、跨膜域和胞內(nèi)蘇氨酸/絲氨酸激酶域 3部分.第 2類是富亮氨酸重復(fù)序列受體蛋白 LRR-RP(LRR-receptor Proteins),這類蛋白包括胞外LRR結(jié)構(gòu)域,跨膜域,不同的是胞內(nèi)部分缺失激酶域.功能研究表明 LRRRP與 LRR-RLK類似,在植物的生長發(fā)育和抗原識別中具有重要作用,它與 LRR-RLK結(jié)合成異源二聚體共同發(fā)揮作用.第 3類是富亮氨酸重復(fù)序列伸展蛋白 LRX(LRR-extensins),這類蛋白由氮端 LRR結(jié)構(gòu)域及碳端伸展蛋白構(gòu)成[1].擬南芥和水稻中分別含有 11和 8個 LRX,初步研究表明擬南芥中的 LRX與根毛的形態(tài)建成及延伸有關(guān),推測其位于細(xì)胞壁中[6].

2 LRR-RLK的生物學(xué)功能

LRR-RLK在細(xì)胞內(nèi)的廣泛分布及結(jié)構(gòu)特點(diǎn)決定了其功能的重要性.自從第一個LRR-RLK基因從玉米中分離以來,越來越多LRR-RLK基因的功能通過突變體和互補(bǔ)試驗(yàn)得到證實(shí)[7].本節(jié)將著重介紹LRR-RLK在植物生長發(fā)育、激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和抗病等方面的功能.

2.1 參與植物生長發(fā)育

多細(xì)胞的組織通過精細(xì)而錯綜復(fù)雜的信號網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)整合信息,調(diào)控自身的生長發(fā)育.目前,在 LRRRLK參與的植物發(fā)育調(diào)控途徑中,對擬南芥 CLAVATA(CLV)信號通路研究得較為深入.

植物胚胎發(fā)育主要由細(xì)胞分裂和分化 2個過程組成,正常的發(fā)育需要分裂與分化之間保持平衡.通過反向遺傳學(xué)研究發(fā)現(xiàn),細(xì)胞分裂調(diào)控與 CLV信號轉(zhuǎn)導(dǎo)有關(guān).CLV信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑主要包括 3個基因CLV1,CLV2和CLV3.CLV1是典型的LRR-RLK基因,由胞外 21個亮氨酸結(jié)構(gòu)域、跨膜區(qū)和胞內(nèi)激酶域 3部分構(gòu)成.CLV2屬于類受體蛋白 (LRR-RP)基因,由胞外 21個亮氨酸結(jié)構(gòu)域和跨膜區(qū)組成,但不含胞內(nèi)激酶域.CLV1功能缺失突變體(clv1)促進(jìn)細(xì)胞增殖,CLV2功能缺失突變體(clv2)顯示 CLV1無法在細(xì)胞膜上聚集,表明:CLV1基因抑制細(xì)胞增殖,CLV2蛋白起到穩(wěn)定 CLV1的作用,CLV1與 CLV2結(jié)合形成穩(wěn)定的異源二聚體,共同接受外界的信號.CLV3由 96個氨基酸的多肽組成,是 CLV1和 CLV2異源二聚體的配體.CLV3從莖尖中心分裂區(qū)分泌,擴(kuò)散到周圍細(xì)胞,CLV1感應(yīng) CLV3的同時也限制了 CLV3的隨意擴(kuò)散[8-9].CLV1與CLV2共同受體結(jié)合 CLV3后抑制促進(jìn)因子WUS(wuschel)基因的表達(dá).WUS的表達(dá)又促進(jìn)CLV3的分泌 (如圖 2所示).

圖2 在莖尖分裂組織中心,CLV1與 CLV2結(jié)合形成共同受體感受 CLV3的信號示意圖[9]

近年來,通過遺傳和生化實(shí)驗(yàn)分離了 CLV1信號通路的下游組分.許多動物的受體激酶與 Ras亞家族的小 GTPases有關(guān),然后傳遞給更下游的有絲分裂蛋白激酶MAPKs(mitogen-activated protein kinases)通路.植物中有個與 Ras同源的家族 Rho(Ras homologue),與其相關(guān)的 GTPases,簡稱 Rop(Rho-related GTPase)[10-11].體外免疫共沉淀實(shí)驗(yàn)揭示 CLV1與 Rop蛋白可以結(jié)合形成復(fù)合物[12].另外,參與此信號通路的還有蛋白磷酸酶激酶 (Kinase-associated protein phosphatase,KAPP)和蛋白磷酸酶 POL(POLTERGEIST).實(shí)驗(yàn)表明 KAPP在 LRR-RLK蛋白介導(dǎo)的途徑中扮演相似的角色,包括 CLV1,FLS2[13]和 HAESA轉(zhuǎn)導(dǎo)的通路[14].

Kim等[15]從水稻中分離了CLV的同源基因OsLRK1,序列分析表明其與CLV基因具有 55%的同源性,組織特異性表達(dá)譜顯示此基因主要在幼嫩的芽中表達(dá),抑制OsLRK1表達(dá)增加了的花器官的數(shù)目,其性狀與CLV基因在擬南芥中的表現(xiàn)類似.另外,Suzaki等[16]從水稻中分離了CLV1的另一個同源基因FON1,發(fā)現(xiàn)它與花序分裂組織發(fā)育有關(guān).這些實(shí)驗(yàn)結(jié)果暗示CLV基因的信號通路在單子葉和雙子葉植物中的作用是保守的.

除此之外,在擬南芥中已克隆與發(fā)育相關(guān)的植物L(fēng)RR-RLK基因主要有ERECTA[17],HAESA/RLK5[14],EXS/EMS1[18],PRK[19],GASSHO1和GASSHO2[20]等,它們分別在器官大小和形態(tài)控制、器官脫落、配子體發(fā)育、花粉和柱頭的識別以及體細(xì)胞胚胎發(fā)生等生物過程中起重要作用.從水稻中已分離克隆了LRK1,并證實(shí)其與水稻產(chǎn)量和分枝發(fā)育有關(guān)[5].玉米中此類基因有PAN1和SHB1,分別在細(xì)胞不對稱分化和胚乳細(xì)胞膨大和增殖中起重要作用[21-22].

2.2 參與植物激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)

植物激素對植物的生長發(fā)育具有廣泛的調(diào)節(jié)作用,除一些小分子化合物,如細(xì)胞分裂素、赤霉素、生長素、油菜素甾醇 (brassinosteroid,BR)等外,20世紀(jì)初還發(fā)現(xiàn)了一些小分子多肽類激素,如植物硫肽激素 (Phytosulfokine,PSK)、硫化酪氨酸的糖肽 (PSY1)和系統(tǒng)素 (Systemin)等,這些小分子多肽基于配體-受體識別的模式參與細(xì)胞與細(xì)胞間的交流.目前,對LRR-RLK在 BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)中的研究相對比較深入.

自從 1970年Mitchell等[23]從花粉中分離、鑒定得到 BR這種活性成分以來,利用生化、生理和遺傳的手段對 BR進(jìn)行了研究,已證實(shí) BR影響植物的多種生理功能,包括莖的伸長、花粉管的生長、葉片卷曲和偏上性生長、木質(zhì)部的分化等[24].文獻(xiàn)[25]從擬南芥突變體中分離了BR I1(brassinolide-insensitive 1)基因,并證實(shí)其是BR的受體,BR I1基因編碼 1 196個氨基酸的富亮氨酸重復(fù)序列的膜受體蛋白激酶,屬于典型的LRR-RLK家族的基因.2002年,Nam等[26]通過酵母雙雜及遺傳篩選突變體的方法克隆了BAK1基因,BAK1也是一個富含亮氨酸重復(fù)序列的類受體蛋白激酶,Nam等認(rèn)為BAK1與BR I1在膜上形成異源二聚體感受 BR的信號,類同于 CLV1和 CLV2的作用模式.文獻(xiàn)[27]從擬南芥中克隆了B IN2(Brassinosteroid-insensitive)基因,其屬于 GSK家族,并證實(shí) B IN2是催化下游信號轉(zhuǎn)導(dǎo)蛋白磷酸化并抑制BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的酶,在植物感受 BR后 B IN2即失活.遺傳和生化研究表明:B IN2通過磷酸化幾個序列相似的核蛋白如 BES1(BR I1-EMS-suppressor 1)和 BZR1(Brassinazole-resistant 1)調(diào)控 BR的信號轉(zhuǎn)導(dǎo).

綜上,BR的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑如下:當(dāng)外界存在 BR時,BR I1與 BAK1形成異源二聚體感受外界信號,將信號傳至胞內(nèi),抑制 B IN2的表達(dá),導(dǎo)致 BES1和 BZR1去磷酸化后在核內(nèi)大量積累,從而調(diào)控 BR相關(guān)基因的表達(dá);當(dāng)外界不存在 BR信號時,BR I1與 BAK1處于失活狀態(tài),B IN2催化 BES1和 BZR1磷酸化,使之被蛋白酶識別降解,從而抑制了 BR的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)[28].在這個途徑中,接受 BR的 2個膜受體基因BR I1與BAK1皆屬于LRR-RLK基因家族成員 (如圖 3所示).

目前,對小分子多肽類激素的生物學(xué)功能的研究也受到廣泛關(guān)注,如含 5個氨基酸的小肽——植物硫肽激素 (PSK),PSK在細(xì)胞增殖和去分化過程中起著重要作用.Matsubayashi等[29]通過親和膜色譜技術(shù),從胡蘿卜 (Daucus carota)中分離純化了與 PSK特異結(jié)合的 120 kD的膜蛋白 DcPSKR1,DcPSKR1編碼一個1 021氨基酸的受體蛋白,包括膜外的富亮氨酸重復(fù)序列、單跨膜區(qū)和胞內(nèi)激酶域.通過對 PSK進(jìn)行[3H]標(biāo)記的響應(yīng)實(shí)驗(yàn),發(fā)現(xiàn)胡蘿卜細(xì)胞過量表達(dá)該受體激酶能顯著地提高 PSK結(jié)合位點(diǎn)數(shù)[29],并確定配基 PSK結(jié)合域?yàn)镈cPSKR1的 Glu503-Lys517[30].近來,研究人員又在擬南芥細(xì)胞懸浮培養(yǎng)的培養(yǎng)基中分離得到了一個長為 18氨基酸的硫化酪氨酸的糖肽,命名為 PSY1,能促進(jìn)細(xì)胞的增殖,并在擬南芥不同組織廣泛地表達(dá).AtPSY1的識別同樣也依賴于一個富含亮氨酸重復(fù)序列的類受體激酶(At1g72300)[31].

圖3 植物中BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)模型[28]

2.3 參與植物抗病

植物抗病一般是指識別外界病原物,然后快速啟動抗性反應(yīng)的過程.近來發(fā)現(xiàn)許多由外界誘導(dǎo)的抗性反應(yīng)及 R-基因介導(dǎo)的免疫反應(yīng)都與LRR-RLK基因有關(guān).最典型的例子是水稻抗白葉枯病的Xa21基因、擬南芥中感受鞭毛蛋白的FLS2基因等.另外,LRR-RLK基因家族還在抗鹽等方面起作用[32].這些都顯示LRR-RLK家族成員廣泛參與植物的防御和對病原微生物的識別.

LRR-RLK基因家族中最早發(fā)現(xiàn)具有抗病功能的是FLS2(flagellin sensitive 2)基因,該基因廣泛分布于植物的組織器官中,包括花、葉、莖和根等;采用熒光蛋白示蹤法將它定位于細(xì)胞外圍,比如氣孔等病原微生物的入口.FLS2通過胞外的LRR結(jié)構(gòu)域識別病原菌的鞭毛蛋白,介導(dǎo)植物的免疫反應(yīng)[33].最近確定了識別鞭毛蛋白的位置為胞外第 9～15個 LRR[34].植物在植食性損傷口分泌信號分子系統(tǒng)素 (一種 18肽信號分子),從而啟動防御基因的系統(tǒng)表達(dá).系統(tǒng)素的感受依賴于膜受體基因SR160(16 kD的LRR-RLK基因),其與擬南芥中的 BR I1同源性高達(dá) 90%[35].2006年,在擬南芥中發(fā)現(xiàn)了一個新的內(nèi)源多肽 AtPep1(23肽),具有識別病原微生物、引起植物免疫應(yīng)答的能力[36].同年,Yamaguchi等[37]分離了AtPep1的膜受體 PEPR1蛋白,同樣具有LRR-RLK的結(jié)構(gòu).所以,LRR-RLK基因家族廣泛參與外源、內(nèi)源病原微生物的識別.植物的另一種防御機(jī)制是由一些具有抗性功能的基因 (簡稱 R基因)介導(dǎo)的,R基因在轉(zhuǎn)基因植株中過表達(dá)可使寄主在沒有病原物的存在下誘發(fā)獲得性免疫抗性 (systemic acquired resistence,SAR).如Xa21,Xa3/Xa26等水稻白葉枯病 (Xoo)抗性基因,前者在水稻的生長過程中抗性從無到有逐漸增強(qiáng),而后者在植物生長過程中具有持續(xù)性抗性[38-39].目前,我們對植物被侵染后體內(nèi)的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路尚知之甚少.對FLS2,Xa21基因的研究發(fā)現(xiàn),它們的作用機(jī)制與泛素化有關(guān)[40].

另外,有意思的是,一些在植物生長發(fā)育過程中起重要調(diào)控作用的基因同時也參與抗病防御.例如:ERECTA不僅調(diào)控花序發(fā)育和氣孔分布[41],而且還具有抵御細(xì)菌性 (Ralstonia solanacearum)委焉病的功能[42-43];BAK1/SERK3不僅與 BR I1互作參與油菜素內(nèi)酯的信號轉(zhuǎn)導(dǎo),而且與 FLS2形成復(fù)合物參與植物的抗病反應(yīng)[26,44],還參與光反應(yīng)、細(xì)胞凋亡等途徑[45].這些例子揭示LRR-RLK基因家族對激素信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)、抗病反應(yīng)的調(diào)控在某種程度上存在交互作用(cross-talk).

3 小 結(jié)

目前,對富亮氨酸類蛋白激酶受體作用機(jī)制的研究表明:其通過胞外 LRR結(jié)構(gòu)域感受外界信號,然后通過胞內(nèi)的激酶域傳遞信號.對 CLV和 BR通路的研究,揭示 LRR-RLK通常與其他蛋白形成異源二聚體在細(xì)胞膜上共同感受信號、履行功能.LRR-RLK在接受外界或內(nèi)源的信號后,經(jīng)轉(zhuǎn)導(dǎo)輸入或輸出相應(yīng)信號,從而指導(dǎo)植物細(xì)胞對胞內(nèi)外的信號作出相應(yīng)的反應(yīng).就像動物一樣,植物通過受體開啟錯綜復(fù)雜的信號通路,信號通路間可以互相作用或者形成反饋環(huán)使多個復(fù)雜的單元聯(lián)合在一起指導(dǎo)目標(biāo)基因的轉(zhuǎn)錄.在植物中,LRR-RLK家族存在基因冗余的現(xiàn)象,很難完全闡釋 LRR-RLK蛋白的功能.在擬南芥和水稻中都存在上百個LRR-RLK基因,目前只有少數(shù)幾個基因的生物學(xué)功能被鑒定.相信在不久的將來,越來越多的LRR-RLK基因?qū)⒈昏b定.

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Research advances in leucine-rich repeat receptor-like protein kinases in plants

ZHA Xiaojun1, MA Bojun1, PAN Jianwei1, YANG Jinshui2
(1.College of Chem istry and Life Science,Zhejiang No rmalUniversity,Jinhua Zhejiang 321004,China;2.School of Life Sciences,Fudan University,Shanghai 200433,China)

Itwas focused on the structure and kinds of leucine-rich repeat receptor-like kinases(LRR-LRKs)in higherplants and their biological functions in regulation ofplant development,hormone signaling and defensive responses.Functionalmechanis ms,crosstalk among different signaling pathways and the prospects for the LRR-RLKswere also discussed.

leucine-rich repeat receptor-like kinases;plants;functions;mechanis ms

Q946.5

A

1001-5051(2010)01-0007-06

2009-12-28

查笑君 (1979-),女,浙江浦江人,講師,博士.研究方向:植物分子遺傳學(xué).

(責(zé)任編輯 薛 榮)