覃小彬,付昌健,向晨旭,藍方源,李 翔,邢曉瑩,*

1 東北林業(yè)大學(xué)野生動物與自然保護地學(xué)院,哈爾濱 150040

2 東北亞生物多樣性研究中心,哈爾濱 150040

3 南京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院動物行為與保護實驗室,南京 210023

4 浙江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 杭州 310058

19—20世紀以來,城市化進程在全球范圍內(nèi)快速持續(xù)發(fā)展,至2030年,城市面積將高達120萬km2,約為2000年的3倍,已經(jīng)對生物多樣性產(chǎn)生極為廣泛的影響[1]。城市化是高度人為干擾下導(dǎo)致的生境快速變化過程,會促使城市野生動物產(chǎn)生表型分化,并對其繁殖產(chǎn)生影響[2]。鳥類(Aves)是最為適應(yīng)城市環(huán)境的動物類群之一[3],相應(yīng)的城市生態(tài)學(xué)研究也比較豐富[3—7]。城市化對不同鳥種的繁殖影響不同,有些研究未發(fā)現(xiàn)繁殖特征在城市環(huán)境中有明顯變化,如繁殖于城市公園和落葉林這兩個不同生境中的大山雀(Parusmajor),巢的大小和質(zhì)量沒有明顯差異[8—9];但其他研究卻證實雛鳥表型[10]、巢材[11]、巢址選擇[12—13]等特征隨城市化環(huán)境產(chǎn)生了改變,并反映出一定的適應(yīng)性[3—4]。

鳥巢為卵孵化及雛鳥生長發(fā)育提供適宜的微氣候環(huán)境,因此筑巢是保障繁殖成功的關(guān)鍵[14]。但目前有關(guān)城市鳥類的研究更多關(guān)注于其他繁殖特征,而較為忽略營巢生物學(xué)[7]。探究城市鳥巢的結(jié)構(gòu)與營巢生境,有助于了解鳥類應(yīng)對城市化的適應(yīng)性策略、并為城市建設(shè)規(guī)劃提供鳥類保護的科學(xué)依據(jù)。目前,城市化對鳥類繁殖影響的研究發(fā)現(xiàn)了不同的結(jié)果:一方面,城市鳥類可通過改變營巢特征,或利用人工結(jié)構(gòu)、建筑、垃圾等作為巢材或巢址以適應(yīng)城市化的新環(huán)境,例如,喜鵲(Picapica)巢離地高度隨著城市化水平的提高而增加,以避免行人的干擾[15];在缺少適宜筑巢樹木的情況下,烏鶇(Turdusmerula)會選擇在電線、空調(diào)、陽臺、護欄、花盆或花架、遮雨棚等人工的結(jié)構(gòu)上筑巢[12];城市中繁殖的家朱雀(Carpodacusmexicanus)會在巢中添加廢棄的煙頭減少雛鳥體表寄生蟲[16]。但另一方面,城市中使用人工結(jié)構(gòu)或材料也直接或間接地對鳥類繁殖產(chǎn)生負面影響[7],例如,某些適宜筑巢的建筑或結(jié)構(gòu)只能暫時性地被利用,當城市改造或為消除危險隱患而拆除這些結(jié)構(gòu),將導(dǎo)致鳥類繁殖失敗[17];而城市鳥類巢材中人工材料,如塑料、繩子等可因纏繞雛鳥、或被雛鳥意外吞食而造成較高的雛鳥死亡率[18—20]。此外,人工材料的其他特性也會影響鳥類繁殖,如城市中褐背鶇(Turdusgrayi)更多使用金屬釘、玻璃等作為巢材,與樹枝、植物根等自然材料相比,其保溫性能明顯更差,親鳥需要提高代謝產(chǎn)熱以維持后代生長發(fā)育所需的溫度條件[11]。因此,城市環(huán)境對鳥類繁殖可產(chǎn)生正、負面的不同影響[4,7],說明在探究城市鳥類生態(tài)學(xué)問題時,有必要針對不同鳥種類群開展特定研究,綜合考慮各種因素對鳥類筑巢的影響。

家燕(Hirundorustica)屬雀形目(Passeriformes)燕科(Hirundinidae)的一種世界性廣布鳥類[21],喜好在人類建筑物上筑巢繁殖,因此是探究城市環(huán)境對鳥類巢特征影響的理想物種。目前,家燕繁殖種群在北美洲正在下降[22],對家燕的城市化適應(yīng)研究僅關(guān)注了繁殖生態(tài)學(xué)[23—26],而對于城市化進程如何影響家燕營巢卻研究甚少。本研究通過對比黑龍江哈爾濱城市和鄉(xiāng)村的家燕(Hirundorusticamandschurica)在城市和鄉(xiāng)村不同生境中的營巢特征,以探究:(1)家燕巢特征在鄉(xiāng)村及城市生境是否存在差異?(2)家燕巢特征在年際間是否存在變化?通過這些差異了解家燕對于城市化的適應(yīng)、以及城市中哪些對家燕繁殖不利的生態(tài)因素;同時結(jié)合這些研究結(jié)果為城市家燕種群的保護提供理論依據(jù)及合理建議。

1 方法

1.1 研究地概況

哈爾濱市地處中國東北平原東北部地區(qū),位于黑龍江省南部,屬中溫帶大陸性季風氣候。研究地點選擇哈爾濱市香坊區(qū)東北林業(yè)大學(xué)家屬區(qū)(126.64°E,45.72°N)及附近的松巖小區(qū)作為家燕的城市繁殖地、尚志市帽兒山鎮(zhèn)仁和村(127.58°E,45.27°N,距離林大家屬區(qū)93.9 km)作為鄉(xiāng)村繁殖地。東北林業(yè)大學(xué)家屬區(qū)臨近城市綠地、林場、溝河等,可為家燕的繁殖提供筑巢的泥土、干草,以及雙翅目(Diptera)、鱗翅目(Lepidoptera)、鞘翅目(Coleoptera)等昆蟲食物資源。長期監(jiān)測發(fā)現(xiàn)每年均有家燕通過開放的門窗進入家屬區(qū)樓道內(nèi)筑巢繁殖,仁和村也由家燕及金腰燕(Cecropisdaurica)每年春季遷回在農(nóng)戶房舍屋檐下筑巢繁殖。

1.2 巢特征參數(shù)測量

家燕于4月底至5月上旬遷回黑龍江省繁殖,5月末至6月初開始產(chǎn)卵[26]。于2016、2019年9—10月待家燕陸續(xù)南遷后收集上述城市、鄉(xiāng)村兩種生境中家燕筑巢數(shù)據(jù),以避免對家燕繁殖的影響。使用111n—101ga型數(shù)顯游標卡尺(桂林廣陸數(shù)字測控有限公司,量程 300 mm,精度 0.01 mm)及卷尺測量空巢及位置共10種特征參數(shù)(表1;圖1)。由于家燕巢往往形狀不對稱,且左右側(cè)巢壁厚度有時也不一致,因此為了較好的體現(xiàn)巢特征,本研究以巢最低點到巢口的垂點為中心(垂線即為巢高度),分別測量了左側(cè)及右側(cè)的內(nèi)、外徑(圖1)。下文圖表中各項巢特征參數(shù)均用英文縮寫代替,2016年和2019年城市(Urban)組分別用“U2016、U2019”代替,鄉(xiāng)村(Rural)組用“R2016、R2019”代替。巢位置特征參數(shù)中巢距地高度比(NHRG)的計算方式為:NHRG=NHG/(NHR+NH+NHG);巢距頂高度比(NHRR)的計算方式為:NHRR=NHR/(NHR+NH+NHG)。

圖1 家燕巢特征參數(shù)測量示意圖Fig.1 Schematic diagram of characteristic parameter measurement of barn swallow nestNHR:巢距頂高度Nest height to roof;NH:巢高度Nest height;ND:巢深Nest depth;NHG:巢距地高度Nest height to ground;NLRO:左外徑Nest left radius outer;NRRO:右外徑Nest right radius outer;NLR:左內(nèi)徑Nest left radius;NRR:右內(nèi)徑Nest right radius

表1 10種家燕巢及巢周特征參數(shù)Table 1 Ten nest and surrounding characteristic parameters of barn swallow

1.3 統(tǒng)計分析

對于2016、2019年城鄉(xiāng)10種巢特征參數(shù),首先使用R語言中的 ‘ shapiro.test ’ 函數(shù)進行Shapiro-Wilk檢驗分析各參數(shù)正態(tài)性,結(jié)果發(fā)現(xiàn)所有參數(shù)顯著性均為:P<0.001,均不符合正態(tài)分布。因此運用非參數(shù)檢驗中的Kruskal-Wallis秩和檢驗對2016、2019年城鄉(xiāng)巢之間各參數(shù)的差異性進行分析。隨后使用Wilcoxon秩和檢驗進行4組(即U2016、R2016、U2019、R2019)間多重比較,以探究不同年際之間和城鄉(xiāng)之間巢特征的顯著性差異。使用R語言 ‘ MASS ’包中的 ‘ lda ’ 函數(shù)對4組巢特征參數(shù)進行線性判別分析(LDA,Linear Discriminant Analysis),結(jié)果發(fā)現(xiàn)LD1及LD2可累計解釋高達91.23%的差異,因此使用這兩個判別函數(shù)來進行分類(表2)。所有數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析均使用軟件R 4.1.2(http://www.r-project.org)及Rstudio 1.3.1093(https://www.rstudio.com)完成。

表2 2016、2019年城鄉(xiāng)巢參數(shù)4組間線性判別分析(LDA)Table 2 Linear discriminant analysis (LDA) for four groups of urban and rural nest parameters in 2016 and 2019

2 結(jié)果

2.1 城鄉(xiāng)家燕巢特征描述

家燕巢屬于泥巢,為親鳥在雨后銜泥丸混合干草等粘貼于墻上,累疊筑成,呈杯狀或半碗狀,巢內(nèi)鋪墊羽毛、干草等。本研究中城市巢建筑于居民樓的樓道內(nèi),大部分巢底部以金屬或塑料水管、電線、燈座、分線箱等人工結(jié)構(gòu)作為支撐物。2019年調(diào)查的107個城市巢中,96個巢具有這些支撐物(90%)。有支撐物的巢形狀略不規(guī)則,無支撐物則為典型的杯狀或半碗狀。鄉(xiāng)村中巢大多建筑在屋舍房檐之下(圖2)。本研究共測量城鄉(xiāng)家燕巢97個,其中2016年測量城市巢36個,農(nóng)村巢30個;2019年測量城市巢20個,農(nóng)村巢11個,下文以n代表巢數(shù)量。

圖2 城市及鄉(xiāng)村家燕巢照片(陳睿涵拍攝)Fig.2 Photographs of urban and rural nests (Photographed by Ruihan Chen)

2.2 城市與鄉(xiāng)村的巢特征差異

2016年,城市家燕巢的距地高度(NHG)、巢深(ND)、巢距地高度比(NHRG)顯著低于鄉(xiāng)村巢(P<0.001),距頂高度(NHR)、巢距頂高度比(NHRR)顯著高于鄉(xiāng)村巢(P<0.001),其他參數(shù)無顯著性差異。2019年,城市家燕巢的距地高度(NHG,P=0.047)、巢深(ND,P=0.028)、巢距地高度比(NHRG,P<0.001)顯著低于鄉(xiāng)村巢,距頂高度(NHR)、巢距頂高度比(NHRR)顯著高于鄉(xiāng)村巢(P<0.001),其他參數(shù)無顯著性差異(表3,表4,表5,圖3)。

圖3 2016、2019城鄉(xiāng)之間10種巢特征參數(shù)箱線圖Fig.3 Box plots of 10 urban and rural nest characteristic parameters in 2016 and 2019不同字母表示組間差異性顯著,相同字母反之;NHRR:巢距頂高度比Nest height ratio to roof;NHRG:巢距地高度比Nest height ratio to ground;U:城市Urban;R:農(nóng)村Rural

表3 2016、2019年城鄉(xiāng)巢特征參數(shù)值(均值±標準誤)Table 3 Urban and rural nest characteristic parameter values in 2016 and 2019 (Mean±SE)

表4 2016、2019年城鄉(xiāng)巢特征參數(shù)Kruskal-Wallis秩和檢驗Table 4 Kruskal-wallis rank sum test of urban and rural nest characteristic parameters in 2016 and 2019

表5 2016、2019年城鄉(xiāng)巢特征參數(shù)多重比較(Wilcoxon秩和檢驗)差異顯著性Table 5 Significant difference for multiple comparison (Wilcoxon rank sum test) of urban and rural nest characteristics in 2016 and 2019

2.3 巢特征的年際差異

對于城市家燕巢,與2016年相比,2019年僅巢深(ND)及左外徑(NLRO)顯著增加(P<0.001)。對于鄉(xiāng)村巢,與2016年相比,2019年僅距地高度(NHG)略低(P=0.018)、而左外徑(NLRO)和右外徑(NRRO)顯著增加(P<0.01,表3,表4,表5,圖3)。

根據(jù)線性判別分析結(jié)果,判別函數(shù)LD1中巢距地高度比(NHRG)與巢距頂高度比(NHRR)兩個參數(shù)的線性判別系數(shù)最大,呈現(xiàn)負相關(guān)關(guān)系(-65.581,-8.911);LD2中也為這兩個參數(shù)系數(shù)最大,但呈正相關(guān)關(guān)系(15.992,10.919,表2)。因此通過巢距地高度比(NHRG)與巢距頂高度比(NHRR)兩個參數(shù),可以將城市與鄉(xiāng)村、不同年際間的巢明顯區(qū)分(圖4)。

圖4 2016、2019城鄉(xiāng)巢特征參數(shù)線性判別分析(LDA)散點圖Fig.4 Scatter plots of linear discriminant analysis (LDA) for urban and rural nest characteristic parameters in 2016 and 2019

3 討論

本研究通過測量并對比2016年、2019年哈爾濱城市與鄉(xiāng)村家燕營巢特征參數(shù),結(jié)果發(fā)現(xiàn)不同年份的城鄉(xiāng)差異相似,均為:(1)與鄉(xiāng)村相比,城市家燕巢距離建筑物頂部更遠、距離地面更近;(2)城市家燕巢比鄉(xiāng)村巢更淺,例如,2016年,城市巢深僅為(1.87±0.72) cm(n=36),而鄉(xiāng)村巢深均值可達(4.26±1.53) cm(n=30);(3)從2016 到 2019年,城市及鄉(xiāng)村巢都變得更深,半徑更大(P<0.05)。

3.1 營巢特征的城鄉(xiāng)差異

能夠利用城市建筑營巢是鳥類適應(yīng)城市環(huán)境的體現(xiàn)[4,6],而在城市環(huán)境中筑巢往往也會改變巢址或結(jié)構(gòu)特征[27]。本研究發(fā)現(xiàn)無論在2016年還是2019年,城市與鄉(xiāng)村家燕巢的特征參數(shù)差異均主要集中于距地、距頂距離以及巢深。城市巢距地面更近、距頂更遠,這些差異是由于城市與鄉(xiāng)村建筑的不同導(dǎo)致的。已有研究發(fā)現(xiàn)城市與鄉(xiāng)村或者自然生境、甚至不同的城市環(huán)境,均會改變鳥類巢址選擇,例如,營樹洞巢的鴛鴦(Aixgalericulata),在城市環(huán)境中會選擇居民樓廚房的通風道簡單營巢進行繁殖[28]。本研究中仁和村家燕大多選擇在農(nóng)舍屋檐下的室外環(huán)境筑巢,距離屋檐較近、離地相對較高,可能有利于應(yīng)對強風暴雨等惡劣天氣、躲避猛禽等天敵或者降低人為干擾。有研究發(fā)現(xiàn),為避免行人的干擾,喜鵲會提高巢的離地高度[15]。而城市家燕主要在樓道中筑巢,很大程度上避免了惡劣天氣及天敵的威脅,無需距離屋頂更近。同時,為了避免人為干擾(如噪音或樓道燈光等)或因樓道窗戶的關(guān)閉情況,家燕往往將巢筑在頂樓。

城鄉(xiāng)建筑的差異及巢支撐物在墻壁上的高度,是影響城市巢距離地面或樓頂距離的主要因素。2019年90%的城市巢筑在樓道中的水管、電線等人工結(jié)構(gòu)等支撐物之上,而這些支撐物通常都離建筑物頂部有一定距離,從而巢距樓頂距離比鄉(xiāng)村更遠。此外,其他城市地區(qū)的家燕[23,25]、以及其他鳥種,例如烏鶇、灰斑鳩(Streptopeliadecaocto)、普通雨燕(Apusapus)等城市鳥類也會利用這些城市建筑結(jié)構(gòu)來營巢[7,29],因此人工結(jié)構(gòu)的支撐物對于城市鳥類營巢具有很重要的作用。

與鄉(xiāng)村家燕巢相比,城市巢較淺,也可能與支撐物的利用相關(guān)。因為有巢底部的支撐物托舉,親鳥可減少使用泥土而節(jié)省繁殖中的能量/時間投入,這符合巢材使用的新位置假說(new location hypothesis)[4,7,12,30]。同時,鄉(xiāng)村較為開放的營巢環(huán)境及風、雨水等氣候因素,會使得巢內(nèi)熱量較快流失,鄉(xiāng)村較深的巢較大限度的保持了巢內(nèi)溫度;但對城市來說,樓道環(huán)境溫度本身就相對穩(wěn)定。此外,對于鳥類繁殖特征研究發(fā)現(xiàn),巢深度也與巢重量、窩卵數(shù)具有相關(guān)性[8],如草原林鶯(Setophagadiscolor)較淺的巢杯通常只有較少的窩卵數(shù)[31]。同時,城市中的熱島效應(yīng) (heat-island effect) 也會影響雛鳥的體重[32],進而造成巢大小、深度的變化。該假說是否適用于本研究中的城鄉(xiāng)家燕種群,還尚待進一步檢驗。總之,城鄉(xiāng)巢特征的差異是受多種繁殖及環(huán)境因素共同影響,同時產(chǎn)生一定綜合的適應(yīng)性的結(jié)果。

3.2 營巢特征的年際間差異

2019年的家燕巢比2016年更大、更深,推測可能原因是家燕對舊巢的重復(fù)利用。部分家燕會用新巢材修補舊巢而重復(fù)使用舊巢[33],如李翔等[26]對舊巢繁殖利用率的調(diào)查,發(fā)現(xiàn)2016年、2017年東北林業(yè)大學(xué)校園家屬區(qū)家燕對舊巢利用率分別達70%(14/20)和60%(15/25)。親鳥用泥土在舊巢基礎(chǔ)上的修補,可能使得2016年到2019年,城市巢越來越深、巢半徑越來越大。重復(fù)利用舊巢,或許可節(jié)省親鳥建造新巢所消耗的時間和能量投入,從而將精力投入其他繁殖活動[34—36]。除此之外,城市舊巢的高利用率也可能與巢材來源有關(guān)。鄉(xiāng)村的農(nóng)田、土路、菜園、池塘等環(huán)境在雨后均有豐富的泥土來源,而城市環(huán)境泥土相對更難獲得。據(jù)觀察,城市家燕主要從校園家屬區(qū)附近的一條河溝及林場采集泥土,到巢址距離相對較長,因此利用舊巢可以節(jié)省親鳥采集泥土的投入,同時這也解釋了城市巢相對更淺的結(jié)果。

3.3 對城市繁殖家燕的保護建議

綜合考慮城市環(huán)境對鳥類繁殖影響的多種影響因素,對分析鳥類城市生態(tài)學(xué)問題會更科學(xué)、有效[6—7]。選擇定居在城市中營巢繁殖,對于鳥類來說可能同時存在利弊[3,7]。例如,干旱年份的小嘴地雀(Geospizafuliginosa)可在城市環(huán)境中獲得更多人為食物,因此比非城市種群具有更高的幼鳥出飛率,但這種優(yōu)勢是以城市種群因巢中繩子、塑料等人為材料(纏繞、吞食)造成18%的雛鳥死亡率為代價[37]。因此,以自然棲息生境中的繁殖為參照,對比分析城市中的有利及不利因素的共同作用,對城市鳥類保護更具實踐意義。

城市化環(huán)境對于家燕繁殖也同時存在多種不同的影響作用。一方面,由于家燕的開放式巢,較強的夜間人工照明可提高雛鳥夜間乞食強度,刺激親鳥更頻繁喂食,從而有更高的出飛率[38]。此外,城市建筑也為家燕筑巢繁殖提供了比鄉(xiāng)村建筑更適宜生境,例如本研究中家屬區(qū)樓道中相對封閉而較少人為干擾和天敵威脅環(huán)境[39—40]、并且有較多的人造結(jié)構(gòu)可作為筑巢支撐物,不僅使得巢基部更為牢固,也極可能減少繁殖期親鳥對筑巢的投入。未來仍需繼續(xù)監(jiān)測城市中家燕繁殖動態(tài),尤其需分析窩卵數(shù)、孵化率、雛鳥成活率、出飛率等繁殖成效與營巢特征之間的相關(guān)性、或城鄉(xiāng)間的差異性[33]。例如,有研究發(fā)現(xiàn)鄉(xiāng)村中大山雀14日齡雛鳥比城市生境更重、跗跖更長[10],城鄉(xiāng)雛鳥體型上的差異可能與巢特征有密切聯(lián)系。

但另一方面,也需警惕某些城市環(huán)境可能成為家燕繁殖的生態(tài)陷阱[4,7,41]。首先,相比農(nóng)村或市郊生境,城市中較少的昆蟲資源會造成較低的雛鳥體重、更長的雛鳥生長發(fā)育期、較低的出飛率等[42]。其次,對某些人造結(jié)構(gòu)的使用不當,則會降低繁殖適合度而導(dǎo)致種群下降[6]。例如有些家燕也會選擇戶外屋檐下筑巢,而金屬屋檐的溫度條件比木質(zhì)更為極端,很容易造成繁殖在金屬屋檐下的雛鳥因高溫而死亡[43]。再者,本研究中的樓房內(nèi)筑巢繁殖的家燕保護,需要注意的是繁殖期時周圍環(huán)境中的不穩(wěn)定的因素,如樓道窗戶的隨意關(guān)閉,可能會導(dǎo)致孵化期或育雛期親鳥無法及時回巢,而導(dǎo)致蛋或雛鳥發(fā)育受到影響。此外,本研究還發(fā)現(xiàn)部分居民因衛(wèi)生條件而對家燕巢進行清理而導(dǎo)致家燕繁殖失敗[23,26]。同時,樓道中墻面往往較為光滑,多次發(fā)現(xiàn)家燕銜來的泥丸粘黏不牢而脫落[24],這或許也促使家燕不得不將已有建筑結(jié)構(gòu)作為筑巢支撐物。而鄉(xiāng)村也存在同樣的問題,鄉(xiāng)村經(jīng)濟振興促使越來越多農(nóng)舍房屋選用表面光滑的瓷磚建材,雖美觀整潔但這些材料會大大增加家燕筑巢的難度。

最后,鑒于家燕具有重要生態(tài)功能,且其種群數(shù)量下降的現(xiàn)狀[22,44—45],基于本研究結(jié)果,對城市家燕繁殖種群保護提出以下建議:(1)在城市及鄉(xiāng)村中安裝使用人工家燕巢杯[33]、巢托[24],以提供更多的巢址,降低家燕在尋找巢材、筑巢上消耗的時間及投入,提高其繁殖成功率。(2)倡導(dǎo)有家燕繁殖的居民區(qū)樓、公寓中的居民在繁殖期盡量避免隨意關(guān)閉樓道窗戶,并適當拆除紗窗,為家燕進出樓道提供順暢的通道。(3)檢查、維修、改換樓道中水管、電線、電燈,變線箱等設(shè)施時,應(yīng)避免對巢造成破壞;如有家燕在其中繁殖,應(yīng)酌情停工或盡快完成施工,避免干擾家燕繁殖。(4)通過調(diào)查當?shù)鼐用駥Ω浇敝臣已嗟膽B(tài)度,適當在巢下安裝擋板以方便清理糞便,從而減少居民因衛(wèi)生條件而破壞或干擾家燕繁殖。(5)促進野生動物保護法律法規(guī)的普及,加強城市鳥類保護的科普及宣傳活動,提高愛鳥護鳥的公共意識。