梁良，李正玲，范懷華，呂婷，戴蓉，陳明勇*

(1.云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院，昆明650500；2.云南省昭通市第一中學(xué)，云南昭通657000；3.生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學(xué)研究所，南京210042)

紅嘴鷗Larusridibundus是鷗形目Lariformes鷗科Laridae鷗屬一種世界性分布鳥類，繁殖于古北界，南遷至印度、東南亞以及菲律賓越冬(約翰·馬敬能等，2000)。紅嘴鷗在我國廣泛分布于各省區(qū)(鄭光美，2011)，繁殖于西北及東北地區(qū)，在東部沿海地區(qū)和32°N以南的所有湖泊、河流及沿海地帶越冬(周洪慶，2015)。自1985年秋季紅嘴鷗首次進(jìn)入昆明城區(qū)以來，在翠湖水域越冬30余年從未間斷，且種群數(shù)量呈現(xiàn)跳躍性增加趨勢(王紫江等，2006a)，2014—2018年翠湖越冬紅嘴鷗數(shù)量為4 000～4 429只(姜志誠等，2019a)。國內(nèi)關(guān)于紅嘴鷗越冬生態(tài)的研究多集中在生活習(xí)性(王紫江等，1987)、種群數(shù)量與分布(王紫江等，2006a)、遷徙行為(王紫江等，2006b)、食性(吳兆錄等，2008)、越冬生境選擇(趙雪冰等，2008；姜志誠等，2019a)等方面。Myers等(1987)認(rèn)為，遷徙鳥類的生存資源往往不適合連續(xù)使用，它們每年都需要在越冬地和繁殖地之間進(jìn)行長距離的遷徙活動來完成生命周期，因此，遷徙鳥類的越冬生態(tài)和繁殖生態(tài)在其生活史中占據(jù)著十分重要的地位。研究發(fā)現(xiàn)，遷徙鳥類的行為時間分配及行為節(jié)律與能量的獲取和保存密切相關(guān)(Zwartsetal.，1990；易國棟等，2010)，會對其身體肥滿度(沈嘯遠(yuǎn)，2016)和脂肪儲備(Bowler，1994)造成影響，不僅會影響鳥類在整個越冬期的生存狀態(tài)，還直接影響翌年雌鳥的產(chǎn)卵量以及雄鳥的占域行為，最終決定繁殖后代的存活率(Bowler，1994)。姜志誠等(2019b)研究了越冬紅嘴鷗的行為，但行為節(jié)律及行為時間分配未見相關(guān)研究報(bào)道。為了解紅嘴鷗越冬期的日間行為模式，掌握其活動規(guī)律，同時為其保護(hù)管理提供理論數(shù)據(jù)支持，于2017—2019年對昆明翠湖越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律及行為時間分配進(jìn)行了研究，結(jié)果報(bào)道如下。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 研究區(qū)域

翠湖位于云南省昆明市中心區(qū)域五華山西麓，水域面積約15 hm2，呈長675 m、寬500 m的橢圓形(姜志誠等，2019a)。日照長、霜期短、年均氣溫15 ℃，年均降水量1 035 mm，具有典型的溫帶氣候特點(diǎn)(謝谷艾等，2019)。翠湖是紅嘴鷗在昆明越冬的重要棲息地，每年10月底至11月初，大批紅嘴鷗會到達(dá)，直至翌年3月中旬左右，即越冬期結(jié)束前15 d左右離開。預(yù)實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，翠湖水面被許多道路和建筑物分隔成5個大小不等的水域，各個水域活動的紅嘴鷗數(shù)量差異較大。本次研究將觀察地點(diǎn)選在紅嘴鷗分布數(shù)量最多的4號和5號水域(圖1)。

圖1 昆明翠湖各水域Fig.1 Water areas of the Green Lake，Kunming

1.2 研究方法

1.2.1 行為數(shù)據(jù)采集方法2017年11月—2018年2月和2018年11月—2019年2月，借助佳能HF G50錄像機(jī)，采用瞬時掃描法(易國棟等，2010；沈嘯遠(yuǎn)，2016)對翠湖水域越冬紅嘴鷗的行為進(jìn)行觀察記錄，共24 d。根據(jù)前期對紅嘴鷗進(jìn)城、出城時間的觀察，紅嘴鷗通常會在07∶30—08∶30陸續(xù)抵達(dá)，17∶00—18∶30陸續(xù)飛離湖區(qū)，為保證數(shù)據(jù)的完整性，將每天的觀察時間設(shè)定為09∶00—17∶00，共8 h。依照群體大小，在觀察時段內(nèi)，每20 min拍攝記錄1次，每個觀察點(diǎn)每次的數(shù)據(jù)采集是從紅嘴鷗分布區(qū)的一端向另一端進(jìn)行掃描式拍攝，當(dāng)紅嘴鷗的數(shù)量較多時，隨機(jī)選擇其中一個聚集群進(jìn)行觀察和數(shù)據(jù)采集(蔣劍虹等，2015；邵明勤等，2018)。每次掃描時間10～20 s，相機(jī)轉(zhuǎn)過90°～120°，角速度6～9°/s。為避免掃描速度不同可能造成的數(shù)據(jù)誤差，所有掃描拍攝工作均由同一個研究者獨(dú)立完成。

1.2.2 紅嘴鷗越冬行為定義參考姜志誠等(2019b)將越冬紅嘴鷗的行為分為8類：覓食、休息、修整、警戒、行走、游泳、飛行和社會(表1)。

表1 昆明翠湖越冬紅嘴鷗的行為定義Table 1 Behavior definitions of Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

1.2.3 數(shù)據(jù)處理將24 d收集的行為數(shù)據(jù)資料進(jìn)行匯總整理和檢查，舍去因天氣影響較大及游客干擾較多造成數(shù)據(jù)不全的觀察日后，共獲得14 d的有效觀察日(11月4 d、12月3 d、1月4 d、2月3 d)。

拍攝記錄的數(shù)據(jù)按照1 h的間隔進(jìn)行分段，每天共分為8個時段。以各行為發(fā)生頻次占總行為頻次的百分比計(jì)算行為時間分配；以各時段內(nèi)各類行為發(fā)生頻次占總行為頻次的百分比計(jì)算日間行為節(jié)律(蔣劍虹等，2015；邵明勤等，2018)；由于野外觀測個體數(shù)在不同時間段不斷變化，因此，日間行為節(jié)律與行為時間分配均以平均值計(jì)算(易國棟等，2010)。

用Kolmogorov-Smironov單樣本檢驗(yàn)法驗(yàn)證數(shù)據(jù)的正態(tài)性，如符合正態(tài)分布，使用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗(yàn)不同時段行為時間分配的差異；如不符合，則使用Kruskal-WallisH檢驗(yàn)行為時間分配的差異；各行為發(fā)生頻率的相關(guān)性分析采用Pearson檢驗(yàn)。所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)、分析和圖表處理使用SPSS 20.0和Excel 2010。

2 結(jié)果

2.1 紅嘴鷗越冬行為的時間分配統(tǒng)計(jì)

2個越冬期內(nèi)共觀察、記錄到紅嘴鷗72 548只/次。覓食行為占全部行為的(44.01±1.70)%；休息、修整和游泳行為分別占(18.84±0.93)%、(9.44±1.00)%和(13.77±1.01)%；飛行、行走和警戒行為占比較小，依次為(8.47±0.68)%、(3.01±0.39)%和(2.45±0.57)%(圖2)。

圖2 昆明翠湖越冬紅嘴鷗行為時間分配Fig.2 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.2 越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律

紅嘴鷗的行走和飛行行為在日間各時段內(nèi)的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)；覓食、休息、修整、警戒和游泳行為之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

覓食是越冬紅嘴鷗日間最主要的活動方式，各時段均保持較高水平，一天中有2次覓食高峰，分別在11∶00—12∶00(49.79%)和13∶00—14∶00(46.95%)，低谷出現(xiàn)在12∶00—13∶00(42.69%)和飛離城區(qū)前的16∶00—17∶00(36.71%)，以12∶00—13∶00為分界線，呈現(xiàn)出上午逐漸增加，下午逐漸減少的趨勢。休息行為在一天中呈現(xiàn)緩慢上升的趨勢，高峰出現(xiàn)在12∶00—13∶00(20.52%)和16∶00—17∶00(21.35%)，低谷為09∶00—12∶00。紅嘴鷗表現(xiàn)出明顯的“上午覓食+中午休息+下午覓食”的行為模式。游泳占比僅次于覓食和休息，高峰為12∶00—13∶00(16.58%)，低谷為14∶00—15∶00(11.43%)。修整的高峰為12∶00—15∶00，比例保持在11%左右，發(fā)生頻次在一天中呈現(xiàn)先增加后減少的趨勢。飛行的高峰發(fā)生在紅嘴鷗每天上午抵達(dá)翠湖后和每天傍晚離開翠湖前的一段時間，即09∶00—10∶00(13.07%)和16∶00—17∶00(13.78%)，并呈現(xiàn)出09∶00—13∶00逐漸減少，13∶00—17∶00逐漸增加的趨勢。行走的高峰是09∶00—10∶00(5.01%)，低谷是16∶00—17∶00(1.91%)，在一天中發(fā)生頻次逐漸減少。警戒行為發(fā)生次數(shù)較少，高峰為15∶00—16∶00，其他時段發(fā)生比例較為平均，保持在2%～3%(圖3)。

圖3 昆明翠湖越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律Fig.3 Daily rhythm of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

09∶00—13∶00和13∶00—17∶00兩個時段中越冬紅嘴鷗不同行為所占比例分析結(jié)果顯示，覓食、行走和游泳行為在09∶00—13∶00發(fā)生的比例高于13∶00—17∶00，而休息、修整、警戒和飛行行為則相反，都是13∶00—17∶00的發(fā)生比例高于09∶00—13∶00(圖4)。

圖4 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同時段各行為發(fā)生頻次Fig.4 Behavior frequencies in different periods of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.3 紅嘴鷗越冬行為相關(guān)性分析

各類行為發(fā)生頻次的Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)結(jié)果表明(表2)，覓食與休息行為之間呈極顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.750，P<0.01)，覓食與修整行為之間呈極顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.504，P<0.01)，修整與行走行為之間呈極顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.277，P<0.01)，而休息與修整行為之間呈極顯著正相關(guān)(r=0.484，P<0.01)；覓食與警戒行為(r=-0.213，P<0.05)、游泳行為(r=-0.252，P<0.05)之間呈顯著負(fù)相關(guān)，休息與游泳行為之間呈顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.219，P<0.05)，修整與警戒行為(r=-0.216，P<0.05)、游泳行為(r=-0.200，P<0.05)和飛行行為(r=-0.232，P<0.05)之間均呈顯著負(fù)相關(guān)。

表2 翠湖越冬紅嘴鷗各行為相關(guān)性分析Table 2 Correlation analysis of the behaviors of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.4 越冬紅嘴鷗不同月份的行為時間分配

越冬紅嘴鷗各類行為在各月份中發(fā)生比例并不相同。11月，覓食行為占比(55.43±4.31)%，達(dá)到其日間行為的一半以上，休息和游泳行為也占有相對較高的比重。12月和翌年1月、2月中，紅嘴鷗的覓食行為占比逐漸減少，但始終保持較高水平；休息行為則與之相反，在整個越冬期呈現(xiàn)出逐漸增加的趨勢(圖5)。

圖5 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同月份行為的時間分配Fig.5 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in different months in the Green Lake，Kunming

不同月份行為時間分配的單因素方差分析結(jié)果顯示，覓食和休息行為在不同月份間均呈現(xiàn)出有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的差異(P<0.01)，而警戒行為在不同月份間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，具有明顯的月節(jié)律性變化，其他行為均不存在有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的差異(表3)。

表3 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同月份行為時間分配的單因素方差分析Table 3 One-Way ANOVA analysis of behavioral time budget in different months of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

3 討論

3.1 紅嘴鷗越冬行為的日節(jié)律變化

野生動物的行為節(jié)律既是其進(jìn)化適應(yīng)的一部分，同時又是對環(huán)境因素變化的一種響應(yīng)(Thompson，1961；Risenhoover，1986；Shietal.，2003；易國棟等，2010)，與動物的新陳代謝和能量需求密切相關(guān)(孔德軍等，2008)，每種動物都有利于自身生存最合適的行為節(jié)律。伯格曼定律(Bergman’s Rule)推測小型鳥類的日間行為節(jié)律和時間分配可能與大型鳥類不同(沈嘯遠(yuǎn)，2016)，這也符合了Sutherland和Moss在1985年的假設(shè)(Zwartsetal.，1990)，即同等大小的動物捕食較大獵物比捕食較小獵物花費(fèi)的時間要短。假設(shè)所有的動物都會隨機(jī)遇到獵物，那么捕食較大獵物的動物會面臨更高的饑餓風(fēng)險，因此它們必須生活在資源較為豐富的環(huán)境中，

這樣可以在平均水平上減少活躍度。另一方面，捕食小獵物的動物面臨更低的饑餓風(fēng)險，可以生活在惡劣的環(huán)境中，但卻需要大部分時間來覓食。也就是說，中、小型鳥類相比大型鳥類的活動性更高，需要取食更多食物來維持自身的能量消耗。紅嘴鷗屬于中等體型鳥類，在越冬期間，每天以覓食行為為主，通過獲取大量的食物來保證每天長時間、快速飛行等活動所需的能量。日間活動行為節(jié)律方面，每天的上午、下午都存在明顯的覓食高峰，中午則以休息為主，這種“上午覓食+中午休息+下午覓食”的行為模式在其他遷徙鳥類中也有發(fā)現(xiàn)(Hamiltonetal.，2002；楊延峰等，2012)。由于冬季夜間的能量消耗大，紅嘴鷗需要每天上午增加覓食活動及時補(bǔ)充能量，而中午溫度相對較高，能量消耗較少，紅嘴鷗可以吸收日光來維持體溫，覓食行為發(fā)生頻率也相應(yīng)下降，休息與修整行為適當(dāng)上升，而下午覓食高峰的出現(xiàn)以及全天候覓食行為的較高水平則是為夜間的高能量消耗做儲備。

休息、修整等行為需要一定的能量保證，一般在覓食行為結(jié)束后發(fā)生(Zwartsetal.，1990；易國棟等，2010)，因此休息與修整行為的高峰往往出現(xiàn)在覓食行為之后，二者均與覓食行為之間呈現(xiàn)極顯著的負(fù)相關(guān)性(P<0.01)。在湖區(qū)各水域覓食時，紅嘴鷗需要進(jìn)行短距離游泳到達(dá)下一個覓食點(diǎn)，因而游泳行為是主要的過渡性行為。在覓食高峰時段，游泳行為的發(fā)生頻次明顯降低，所以也和覓食行為之間存在顯著的負(fù)相關(guān)性(P<0.05)。翠湖是紅嘴鷗日間活動的主要場所，并非其夜棲地，因此在早上抵達(dá)翠湖和傍晚離開翠湖的時段紅嘴鷗的飛行行為占比最高，其他時段飛行行為均保持較低水平。飛行行為能量消耗較大，減少飛行有利于紅嘴鷗更好地儲存能量。另外，以往的研究表明，抵昆越冬的紅嘴鷗，大部分會多次回到昆明越冬(王紫江等，2006b)，它們熟悉翠湖及周邊區(qū)域的環(huán)境，對游客及過往的車輛有較好的適應(yīng)性，加之紅嘴鷗性喜群居，本研究發(fā)現(xiàn)，在沒有人為傷害的情況下，紅嘴鷗并沒有對翠湖眾多的游客表現(xiàn)出較高的警戒性，這使得其警戒行為在一天中的發(fā)生頻率可以保持較低且穩(wěn)定的水平。研究還發(fā)現(xiàn)，當(dāng)翠湖附近的昆明動物園傳來猛禽鳴叫聲，或者當(dāng)翠湖周邊有車輛發(fā)出強(qiáng)烈鳴笛聲，以及船只進(jìn)入湖區(qū)清理垃圾時，紅嘴鷗群體的警戒行為會增加，偶爾還會引發(fā)鷗群的集體遷飛。集體遷飛在本研究中視為非正常情況，不記錄和統(tǒng)計(jì)到觀測數(shù)據(jù)中。盡管在預(yù)實(shí)驗(yàn)中曾觀察到紅嘴鷗的競爭行為，但實(shí)際觀測過程中該類行為發(fā)生次數(shù)很少，僅在1月出現(xiàn)5次，其余月份均不足5次，因此社會行為不在結(jié)果中分析。

3.2 紅嘴鷗越冬行為時間分配的月變化規(guī)律

鳥類花費(fèi)在各種行為上的時間和能量都會影響其生存狀態(tài)(Orians，1961；易國棟等，2010)。紅嘴鷗在越冬期間的行為模式以覓食和休息為主，這與斑頭雁Anserindicus(楊延峰等，2012)、小天鵝Cygnuscolumbianus(楊二艷，2013)、鶴鷸Tringaerythropus(沈嘯遠(yuǎn)，2016)等鳥類的行為模式相似，也說明紅嘴鷗在越冬期間以補(bǔ)充、積累能量為主，這種模式能夠較好地滿足其能量收支平衡。食物的豐富程度以及可利用性影響著越冬鳥類的行為模式(Alonso &Alonso，1993；楊延峰等，2012)，昆明翠湖公園管理部門設(shè)置了許多越冬期鷗糧投喂站，為越冬期紅嘴鷗提供了豐富的食物資源，因此紅嘴鷗花費(fèi)在覓食行為上的時間較多，而由于對環(huán)境的適應(yīng)，也縮短了其警戒時間。在不同月份行為時間分配的比較中，11月的覓食行為占比最高，休息行為占比最低。這是因?yàn)檫w徙鳥類從繁殖地遷徙到越冬地所花費(fèi)的能量較大，加上高原地區(qū)低溫環(huán)境下會增加能量的消耗，因此需要及時補(bǔ)充體能，最直接的體現(xiàn)就是花費(fèi)盡可能多的時間覓食(Alonso &Alonso，1993；蔣劍虹等，2015)。有研究發(fā)現(xiàn)，灰鶴Grusgrus秋季從繁殖區(qū)到達(dá)越冬地后的一段時間，為盡早獲得脂肪儲備，其攝食時間和攝食率最高，但在隨后的整個冬季，所有灰鶴的攝食時間和攝食率都有所減少，僅維持適當(dāng)?shù)臄z入水平。這種減少是由當(dāng)?shù)厥澄锕?yīng)量減少決定的，但也由其產(chǎn)生的飽足感決定(Alonso &Alonso，1993)。本研究發(fā)現(xiàn)，相較于11月，昆明翠湖越冬紅嘴鷗在隨后的12月及翌年1月和2月中逐漸減少了覓食行為，同時增加休息行為，減少能量消耗，保持體能。紅嘴鷗這種行為變化發(fā)生的原因是否與灰鶴一致，還需要作進(jìn)一步研究。

致謝：感謝云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院碩士研究生王方、姚沖學(xué)、劉宇、王智紅、張恒振、湯永晶、蔣桂蓮、黃元、趙文藍(lán)、朱高凡、劉嘉琦、崔寧、張磊、何富榮在論文撰寫過程中的幫助。