梁良，李正玲，范懷華，呂婷，戴蓉，陳明勇*

(1.云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院，昆明650500；2.云南省昭通市第一中學(xué)，云南昭通657000；3.生態(tài)環(huán)境部南京環(huán)境科學(xué)研究所，南京210042)

紅嘴鷗Larusridibundus是鷗形目Lariformes鷗科Laridae鷗屬一種世界性分布鳥類，繁殖于古北界，南遷至印度、東南亞以及菲律賓越冬(約翰·馬敬能等，2000)。紅嘴鷗在我國廣泛分布于各省區(qū)(鄭光美，2011)，繁殖于西北及東北地區(qū)，在東部沿海地區(qū)和32°N以南的所有湖泊、河流及沿海地帶越冬(周洪慶，2015)。自1985年秋季紅嘴鷗首次進入昆明城區(qū)以來，在翠湖水域越冬30余年從未間斷，且種群數(shù)量呈現(xiàn)跳躍性增加趨勢(王紫江等，2006a)，2014—2018年翠湖越冬紅嘴鷗數(shù)量為4 000～4 429只(姜志誠等，2019a)。國內(nèi)關(guān)于紅嘴鷗越冬生態(tài)的研究多集中在生活習(xí)性(王紫江等，1987)、種群數(shù)量與分布(王紫江等，2006a)、遷徙行為(王紫江等，2006b)、食性(吳兆錄等，2008)、越冬生境選擇(趙雪冰等，2008；姜志誠等，2019a)等方面。Myers等(1987)認為，遷徙鳥類的生存資源往往不適合連續(xù)使用，它們每年都需要在越冬地和繁殖地之間進行長距離的遷徙活動來完成生命周期，因此，遷徙鳥類的越冬生態(tài)和繁殖生態(tài)在其生活史中占據(jù)著十分重要的地位。研究發(fā)現(xiàn)，遷徙鳥類的行為時間分配及行為節(jié)律與能量的獲取和保存密切相關(guān)(Zwartsetal.，1990；易國棟等，2010)，會對其身體肥滿度(沈嘯遠，2016)和脂肪儲備(Bowler，1994)造成影響，不僅會影響鳥類在整個越冬期的生存狀態(tài)，還直接影響翌年雌鳥的產(chǎn)卵量以及雄鳥的占域行為，最終決定繁殖后代的存活率(Bowler，1994)。姜志誠等(2019b)研究了越冬紅嘴鷗的行為，但行為節(jié)律及行為時間分配未見相關(guān)研究報道。為了解紅嘴鷗越冬期的日間行為模式，掌握其活動規(guī)律，同時為其保護管理提供理論數(shù)據(jù)支持，于2017—2019年對昆明翠湖越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律及行為時間分配進行了研究，結(jié)果報道如下。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 研究區(qū)域

翠湖位于云南省昆明市中心區(qū)域五華山西麓，水域面積約15 hm2，呈長675 m、寬500 m的橢圓形(姜志誠等，2019a)。日照長、霜期短、年均氣溫15 ℃，年均降水量1 035 mm，具有典型的溫帶氣候特點(謝谷艾等，2019)。翠湖是紅嘴鷗在昆明越冬的重要棲息地，每年10月底至11月初，大批紅嘴鷗會到達，直至翌年3月中旬左右，即越冬期結(jié)束前15 d左右離開。預(yù)實驗發(fā)現(xiàn)，翠湖水面被許多道路和建筑物分隔成5個大小不等的水域，各個水域活動的紅嘴鷗數(shù)量差異較大。本次研究將觀察地點選在紅嘴鷗分布數(shù)量最多的4號和5號水域(圖1)。

圖1 昆明翠湖各水域Fig.1 Water areas of the Green Lake，Kunming

1.2 研究方法

1.2.1 行為數(shù)據(jù)采集方法2017年11月—2018年2月和2018年11月—2019年2月，借助佳能HF G50錄像機，采用瞬時掃描法(易國棟等，2010；沈嘯遠，2016)對翠湖水域越冬紅嘴鷗的行為進行觀察記錄，共24 d。根據(jù)前期對紅嘴鷗進城、出城時間的觀察，紅嘴鷗通常會在07∶30—08∶30陸續(xù)抵達，17∶00—18∶30陸續(xù)飛離湖區(qū)，為保證數(shù)據(jù)的完整性，將每天的觀察時間設(shè)定為09∶00—17∶00，共8 h。依照群體大小，在觀察時段內(nèi)，每20 min拍攝記錄1次，每個觀察點每次的數(shù)據(jù)采集是從紅嘴鷗分布區(qū)的一端向另一端進行掃描式拍攝，當紅嘴鷗的數(shù)量較多時，隨機選擇其中一個聚集群進行觀察和數(shù)據(jù)采集(蔣劍虹等，2015；邵明勤等，2018)。每次掃描時間10～20 s，相機轉(zhuǎn)過90°～120°，角速度6～9°/s。為避免掃描速度不同可能造成的數(shù)據(jù)誤差，所有掃描拍攝工作均由同一個研究者獨立完成。

1.2.2 紅嘴鷗越冬行為定義參考姜志誠等(2019b)將越冬紅嘴鷗的行為分為8類：覓食、休息、修整、警戒、行走、游泳、飛行和社會(表1)。

表1 昆明翠湖越冬紅嘴鷗的行為定義Table 1 Behavior definitions of Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

1.2.3 數(shù)據(jù)處理將24 d收集的行為數(shù)據(jù)資料進行匯總整理和檢查，舍去因天氣影響較大及游客干擾較多造成數(shù)據(jù)不全的觀察日后，共獲得14 d的有效觀察日(11月4 d、12月3 d、1月4 d、2月3 d)。

拍攝記錄的數(shù)據(jù)按照1 h的間隔進行分段，每天共分為8個時段。以各行為發(fā)生頻次占總行為頻次的百分比計算行為時間分配；以各時段內(nèi)各類行為發(fā)生頻次占總行為頻次的百分比計算日間行為節(jié)律(蔣劍虹等，2015；邵明勤等，2018)；由于野外觀測個體數(shù)在不同時間段不斷變化，因此，日間行為節(jié)律與行為時間分配均以平均值計算(易國棟等，2010)。

用Kolmogorov-Smironov單樣本檢驗法驗證數(shù)據(jù)的正態(tài)性，如符合正態(tài)分布，使用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗不同時段行為時間分配的差異；如不符合，則使用Kruskal-WallisH檢驗行為時間分配的差異；各行為發(fā)生頻率的相關(guān)性分析采用Pearson檢驗。所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計、分析和圖表處理使用SPSS 20.0和Excel 2010。

2 結(jié)果

2.1 紅嘴鷗越冬行為的時間分配統(tǒng)計

2個越冬期內(nèi)共觀察、記錄到紅嘴鷗72 548只/次。覓食行為占全部行為的(44.01±1.70)%；休息、修整和游泳行為分別占(18.84±0.93)%、(9.44±1.00)%和(13.77±1.01)%；飛行、行走和警戒行為占比較小，依次為(8.47±0.68)%、(3.01±0.39)%和(2.45±0.57)%(圖2)。

圖2 昆明翠湖越冬紅嘴鷗行為時間分配Fig.2 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.2 越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律

紅嘴鷗的行走和飛行行為在日間各時段內(nèi)的差異有高度統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.01)；覓食、休息、修整、警戒和游泳行為之間的差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P>0.05)。

覓食是越冬紅嘴鷗日間最主要的活動方式，各時段均保持較高水平，一天中有2次覓食高峰，分別在11∶00—12∶00(49.79%)和13∶00—14∶00(46.95%)，低谷出現(xiàn)在12∶00—13∶00(42.69%)和飛離城區(qū)前的16∶00—17∶00(36.71%)，以12∶00—13∶00為分界線，呈現(xiàn)出上午逐漸增加，下午逐漸減少的趨勢。休息行為在一天中呈現(xiàn)緩慢上升的趨勢，高峰出現(xiàn)在12∶00—13∶00(20.52%)和16∶00—17∶00(21.35%)，低谷為09∶00—12∶00。紅嘴鷗表現(xiàn)出明顯的“上午覓食+中午休息+下午覓食”的行為模式。游泳占比僅次于覓食和休息，高峰為12∶00—13∶00(16.58%)，低谷為14∶00—15∶00(11.43%)。修整的高峰為12∶00—15∶00，比例保持在11%左右，發(fā)生頻次在一天中呈現(xiàn)先增加后減少的趨勢。飛行的高峰發(fā)生在紅嘴鷗每天上午抵達翠湖后和每天傍晚離開翠湖前的一段時間，即09∶00—10∶00(13.07%)和16∶00—17∶00(13.78%)，并呈現(xiàn)出09∶00—13∶00逐漸減少，13∶00—17∶00逐漸增加的趨勢。行走的高峰是09∶00—10∶00(5.01%)，低谷是16∶00—17∶00(1.91%)，在一天中發(fā)生頻次逐漸減少。警戒行為發(fā)生次數(shù)較少，高峰為15∶00—16∶00，其他時段發(fā)生比例較為平均，保持在2%～3%(圖3)。

圖3 昆明翠湖越冬紅嘴鷗日間行為節(jié)律Fig.3 Daily rhythm of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

09∶00—13∶00和13∶00—17∶00兩個時段中越冬紅嘴鷗不同行為所占比例分析結(jié)果顯示，覓食、行走和游泳行為在09∶00—13∶00發(fā)生的比例高于13∶00—17∶00，而休息、修整、警戒和飛行行為則相反，都是13∶00—17∶00的發(fā)生比例高于09∶00—13∶00(圖4)。

圖4 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同時段各行為發(fā)生頻次Fig.4 Behavior frequencies in different periods of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.3 紅嘴鷗越冬行為相關(guān)性分析

各類行為發(fā)生頻次的Pearson相關(guān)性檢驗結(jié)果表明(表2)，覓食與休息行為之間呈極顯著負相關(guān)(r=-0.750，P<0.01)，覓食與修整行為之間呈極顯著負相關(guān)(r=-0.504，P<0.01)，修整與行走行為之間呈極顯著負相關(guān)(r=-0.277，P<0.01)，而休息與修整行為之間呈極顯著正相關(guān)(r=0.484，P<0.01)；覓食與警戒行為(r=-0.213，P<0.05)、游泳行為(r=-0.252，P<0.05)之間呈顯著負相關(guān)，休息與游泳行為之間呈顯著負相關(guān)(r=-0.219，P<0.05)，修整與警戒行為(r=-0.216，P<0.05)、游泳行為(r=-0.200，P<0.05)和飛行行為(r=-0.232，P<0.05)之間均呈顯著負相關(guān)。

表2 翠湖越冬紅嘴鷗各行為相關(guān)性分析Table 2 Correlation analysis of the behaviors of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

2.4 越冬紅嘴鷗不同月份的行為時間分配

越冬紅嘴鷗各類行為在各月份中發(fā)生比例并不相同。11月，覓食行為占比(55.43±4.31)%，達到其日間行為的一半以上，休息和游泳行為也占有相對較高的比重。12月和翌年1月、2月中，紅嘴鷗的覓食行為占比逐漸減少，但始終保持較高水平；休息行為則與之相反，在整個越冬期呈現(xiàn)出逐漸增加的趨勢(圖5)。

圖5 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同月份行為的時間分配Fig.5 Behavioral time budget of wintering Larus ridibundus in different months in the Green Lake，Kunming

不同月份行為時間分配的單因素方差分析結(jié)果顯示，覓食和休息行為在不同月份間均呈現(xiàn)出有高度統(tǒng)計學(xué)意義的差異(P<0.01)，而警戒行為在不同月份間的差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)，具有明顯的月節(jié)律性變化，其他行為均不存在有統(tǒng)計學(xué)意義的差異(表3)。

表3 昆明翠湖越冬紅嘴鷗不同月份行為時間分配的單因素方差分析Table 3 One-Way ANOVA analysis of behavioral time budget in different months of wintering Larus ridibundus in the Green Lake，Kunming

3 討論

3.1 紅嘴鷗越冬行為的日節(jié)律變化

野生動物的行為節(jié)律既是其進化適應(yīng)的一部分，同時又是對環(huán)境因素變化的一種響應(yīng)(Thompson，1961；Risenhoover，1986；Shietal.，2003；易國棟等，2010)，與動物的新陳代謝和能量需求密切相關(guān)(孔德軍等，2008)，每種動物都有利于自身生存最合適的行為節(jié)律。伯格曼定律(Bergman’s Rule)推測小型鳥類的日間行為節(jié)律和時間分配可能與大型鳥類不同(沈嘯遠，2016)，這也符合了Sutherland和Moss在1985年的假設(shè)(Zwartsetal.，1990)，即同等大小的動物捕食較大獵物比捕食較小獵物花費的時間要短。假設(shè)所有的動物都會隨機遇到獵物，那么捕食較大獵物的動物會面臨更高的饑餓風(fēng)險，因此它們必須生活在資源較為豐富的環(huán)境中，

這樣可以在平均水平上減少活躍度。另一方面，捕食小獵物的動物面臨更低的饑餓風(fēng)險，可以生活在惡劣的環(huán)境中，但卻需要大部分時間來覓食。也就是說，中、小型鳥類相比大型鳥類的活動性更高，需要取食更多食物來維持自身的能量消耗。紅嘴鷗屬于中等體型鳥類，在越冬期間，每天以覓食行為為主，通過獲取大量的食物來保證每天長時間、快速飛行等活動所需的能量。日間活動行為節(jié)律方面，每天的上午、下午都存在明顯的覓食高峰，中午則以休息為主，這種“上午覓食+中午休息+下午覓食”的行為模式在其他遷徙鳥類中也有發(fā)現(xiàn)(Hamiltonetal.，2002；楊延峰等，2012)。由于冬季夜間的能量消耗大，紅嘴鷗需要每天上午增加覓食活動及時補充能量，而中午溫度相對較高，能量消耗較少，紅嘴鷗可以吸收日光來維持體溫，覓食行為發(fā)生頻率也相應(yīng)下降，休息與修整行為適當上升，而下午覓食高峰的出現(xiàn)以及全天候覓食行為的較高水平則是為夜間的高能量消耗做儲備。

休息、修整等行為需要一定的能量保證，一般在覓食行為結(jié)束后發(fā)生(Zwartsetal.，1990；易國棟等，2010)，因此休息與修整行為的高峰往往出現(xiàn)在覓食行為之后，二者均與覓食行為之間呈現(xiàn)極顯著的負相關(guān)性(P<0.01)。在湖區(qū)各水域覓食時，紅嘴鷗需要進行短距離游泳到達下一個覓食點，因而游泳行為是主要的過渡性行為。在覓食高峰時段，游泳行為的發(fā)生頻次明顯降低，所以也和覓食行為之間存在顯著的負相關(guān)性(P<0.05)。翠湖是紅嘴鷗日間活動的主要場所，并非其夜棲地，因此在早上抵達翠湖和傍晚離開翠湖的時段紅嘴鷗的飛行行為占比最高，其他時段飛行行為均保持較低水平。飛行行為能量消耗較大，減少飛行有利于紅嘴鷗更好地儲存能量。另外，以往的研究表明，抵昆越冬的紅嘴鷗，大部分會多次回到昆明越冬(王紫江等，2006b)，它們熟悉翠湖及周邊區(qū)域的環(huán)境，對游客及過往的車輛有較好的適應(yīng)性，加之紅嘴鷗性喜群居，本研究發(fā)現(xiàn)，在沒有人為傷害的情況下，紅嘴鷗并沒有對翠湖眾多的游客表現(xiàn)出較高的警戒性，這使得其警戒行為在一天中的發(fā)生頻率可以保持較低且穩(wěn)定的水平。研究還發(fā)現(xiàn)，當翠湖附近的昆明動物園傳來猛禽鳴叫聲，或者當翠湖周邊有車輛發(fā)出強烈鳴笛聲，以及船只進入湖區(qū)清理垃圾時，紅嘴鷗群體的警戒行為會增加，偶爾還會引發(fā)鷗群的集體遷飛。集體遷飛在本研究中視為非正常情況，不記錄和統(tǒng)計到觀測數(shù)據(jù)中。盡管在預(yù)實驗中曾觀察到紅嘴鷗的競爭行為，但實際觀測過程中該類行為發(fā)生次數(shù)很少，僅在1月出現(xiàn)5次，其余月份均不足5次，因此社會行為不在結(jié)果中分析。

3.2 紅嘴鷗越冬行為時間分配的月變化規(guī)律

鳥類花費在各種行為上的時間和能量都會影響其生存狀態(tài)(Orians，1961；易國棟等，2010)。紅嘴鷗在越冬期間的行為模式以覓食和休息為主，這與斑頭雁Anserindicus(楊延峰等，2012)、小天鵝Cygnuscolumbianus(楊二艷，2013)、鶴鷸Tringaerythropus(沈嘯遠，2016)等鳥類的行為模式相似，也說明紅嘴鷗在越冬期間以補充、積累能量為主，這種模式能夠較好地滿足其能量收支平衡。食物的豐富程度以及可利用性影響著越冬鳥類的行為模式(Alonso &Alonso，1993；楊延峰等，2012)，昆明翠湖公園管理部門設(shè)置了許多越冬期鷗糧投喂站，為越冬期紅嘴鷗提供了豐富的食物資源，因此紅嘴鷗花費在覓食行為上的時間較多，而由于對環(huán)境的適應(yīng)，也縮短了其警戒時間。在不同月份行為時間分配的比較中，11月的覓食行為占比最高，休息行為占比最低。這是因為遷徙鳥類從繁殖地遷徙到越冬地所花費的能量較大，加上高原地區(qū)低溫環(huán)境下會增加能量的消耗，因此需要及時補充體能，最直接的體現(xiàn)就是花費盡可能多的時間覓食(Alonso &Alonso，1993；蔣劍虹等，2015)。有研究發(fā)現(xiàn)，灰鶴Grusgrus秋季從繁殖區(qū)到達越冬地后的一段時間，為盡早獲得脂肪儲備，其攝食時間和攝食率最高，但在隨后的整個冬季，所有灰鶴的攝食時間和攝食率都有所減少，僅維持適當?shù)臄z入水平。這種減少是由當?shù)厥澄锕?yīng)量減少決定的，但也由其產(chǎn)生的飽足感決定(Alonso &Alonso，1993)。本研究發(fā)現(xiàn)，相較于11月，昆明翠湖越冬紅嘴鷗在隨后的12月及翌年1月和2月中逐漸減少了覓食行為，同時增加休息行為，減少能量消耗，保持體能。紅嘴鷗這種行為變化發(fā)生的原因是否與灰鶴一致，還需要作進一步研究。

致謝：感謝云南大學(xué)生態(tài)學(xué)與環(huán)境學(xué)院碩士研究生王方、姚沖學(xué)、劉宇、王智紅、張恒振、湯永晶、蔣桂蓮、黃元、趙文藍、朱高凡、劉嘉琦、崔寧、張磊、何富榮在論文撰寫過程中的幫助。