李雪蓮，毛熙光，張蓓

（1.西南醫(yī)科大學 臨床醫(yī)學院，四川 瀘州 646000；2.西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院，四川瀘州 646000；3.江蘇省徐州市中心醫(yī)院，江蘇 徐州 221009）

RACK-1和Twist在宮頸癌組織中的表達及其臨床意義

李雪蓮1，毛熙光2，張蓓3

（1.西南醫(yī)科大學 臨床醫(yī)學院，四川 瀘州 646000；2.西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院，四川瀘州 646000；3.江蘇省徐州市中心醫(yī)院，江蘇 徐州 221009）

目的探討RACK-1和Twist在宮頸癌中的表達及其臨床意義。方法選取2006年5月-2010年6月在該醫(yī)院手術(shù)治療的宮頸癌患者70例，選取同期因?qū)m頸良性病變行腫物剝除或附件切除的20例患者作為對照，采用免疫組織化學SP法檢測70例宮頸癌組織（宮頸癌組）、70例宮頸癌癌旁組織（癌旁組）、20例正常宮頸組織（正常組）中Twist和RACK-1蛋白的表達，分析其與宮頸癌患者臨床病理特征的關(guān)系。結(jié)果①正常組、癌旁組、宮頸癌組的Twist陽性率分別為5.0%（1/20）、22.9%（16/70）和95.7%（67/70），差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）；正常組、癌旁組、宮頸癌組的RACK-1陽性率分別為10.0%（2/20）、61.0%（43/70）和90.0%（63/70），差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。②Twist表達與腫瘤分化程度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及TNM分期有關(guān)（P＜0.05）。RACK-1表達與腫瘤分化程度、浸潤深度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及TNM分期有關(guān)（P＜0.05）。③Twist與RACK-1呈正相關(guān)（P＜0.05）。④Twist高表達者和低表達者的5年總生存率分別為51.2%和29.2%[HR=11.637（95%CI：4.351，38.213）P=0.002]；RACK-1高表達者和低表達者的5年總生存率分別為41.3%和35.3%[HR=10.143（95%CI：4.285，33.275）P=0.006]。結(jié)論Twist和RACK-1的表達升高與宮頸癌侵襲性增強關(guān)系密切，其表達水平可判斷宮頸癌患者的預后。

宮頸腫瘤；Twist；RACK-1；腫瘤浸潤

宮頸癌占我國女性生殖系統(tǒng)惡性腫瘤第1位，確診時多為晚期，預后較差，5年生存率僅為60%，有遠處轉(zhuǎn)移患者的生存率更低。近年來，雖然手術(shù)治療及放、化療方案均有改進，患者的5年生存率有所改善，但遠期生存率仍不能令人滿意。因此，針對腫瘤的增殖和侵襲性進行基因治療非常有意義[1]。最新研究認為，Twist是一種癌基因，與腫瘤細胞的凋亡關(guān)系密切，參與上皮細胞問質(zhì)轉(zhuǎn)換（epithelial-mesenchymal transition，EMT），參與腫瘤的侵襲、轉(zhuǎn)移[2]。RACK-1是新近發(fā)現(xiàn)的蛋白激酶C（protein kinase C，PKC）受體蛋白，在生物學反應，如細胞生長分化轉(zhuǎn)移侵襲方面，發(fā)揮關(guān)鍵的調(diào)節(jié)作用[3]。本實驗采用免疫組織化學法檢測Twist和RACK-1蛋白在宮頸癌組織中的表達，探討兩者表達的相關(guān)性，以及表達強弱與宮頸癌患者預后的關(guān)系，旨在了解宮頸癌可能的發(fā)病機制，探索預測宮頸癌預后新的腫瘤指標，并為宮頸癌的基因靶向治療提供新思路。

1 資料與方法

1.1 研究對象

選擇2006年5月-2010年6月在西南醫(yī)科大學附屬醫(yī)院婦產(chǎn)科首次采取經(jīng)腹宮頸癌根治手術(shù)治療的70例宮頸癌患者為研究對象。納入標準：①所有患者經(jīng)組織病理學檢查，明確宮頸癌診斷；②臨床病歷資料完整；③患者術(shù)前未接受任何放、化療；④無心、腦、肝、腎等其他器官障礙。排除標準：①合并其他惡性腫瘤；②隨訪資料不完整或失訪。納入患者年齡22～74歲，平均（42.6±13.2）歲；宮頸鱗狀細胞癌59例，腺癌11例；按國際婦產(chǎn)科聯(lián)盟分期標準：Ⅰ、Ⅱ期28例，Ⅲ、Ⅳ期42例；病理分化程度：高分化8例，中分化25例，低分化37例；有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移47例，無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移23例。本研究中所有患者簽署知情同意書，并經(jīng)本院倫理道德委員會同意。

1.2 方法

1.2.1 分組及隨訪將70例患者手術(shù)切除的宮頸癌組織作為宮頸癌組；70例患者取癌組織旁組織2 cm作為癌旁組；另取同期在本院因?qū)m頸良性腫瘤等行宮頸腫物剝除或附件切除術(shù)獲取的20例正常宮頸組織作為正常組。對70例宮頸癌患者進行隨訪，隨訪截至時間為2015年7月1日，平均隨訪時間52.1個月。

1.2.2 Twist和RACK-1蛋白的檢測將收集的宮頸癌組織、癌旁組織及正常宮頸組織標本進行石蠟包埋切片，并采用免疫組織化學SP法檢測組織中Twist和RACK-1蛋白的表達。采用兔抗人Twist和RACK-1單克隆抗體（英國Abcam公司），工作濃度為分別為1∶150和1∶100；由同一病理科人員嚴格按照免疫組織化學SP法試劑盒（北京中杉橋生物公司）說明書進行操作，用磷酸鹽緩沖液代替一抗作為陰性對照，用已知抗體陽性標本作為陽性對照。

1.2.3 陽性表達的強度判定陽性表達的強度判定：①每張切片選取連續(xù)10個高倍視野（×400），每個視野計數(shù)200個細胞，分別計數(shù)其中的所有陽性染色細胞，計算陽性細胞率，根據(jù)陽性細胞率評分，0～5%為0分，6%～25%為1分，26%～50%為2分，＞50%為3分；②根據(jù)細胞染色強度評分，細胞未著色為0分，淡黃色為1分，棕黃色為2分，棕褐色為3分。將上述2種評分結(jié)果相乘，即為綜合評分，用于判定陽性表達強度，綜合評分0～1分為陰性，2～5分為弱陽性（+），6～8分為陽性（++），9分為強陽性（+++）。

1.3 統(tǒng)計學方法

數(shù)據(jù)分析采用SPSS 17.0統(tǒng)計軟件，非正態(tài)分布的計量資料比較，采用Log-rank檢驗；計數(shù)資料以率（%）表示，用χ2檢驗或Fisher確切概率法；Twist與RACK-1蛋白的相關(guān)性分析用Pearson相關(guān)分析；采用Kaplan-Meier生存曲線計算5年生存率和中位生存時間，以P＜0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

2 結(jié)果

2.1 3組患者Twist、RACK-1陽性表達率比較

Twist蛋白陽性染色呈棕色細小顆粒，均位于細胞質(zhì)；RACK-1蛋白陽性染色呈棕黃色或棕褐色顆粒，分布于細胞核和細胞質(zhì)內(nèi)。

Twist和RACK-1蛋白主要位于細胞質(zhì)，正常組表達陰性，癌旁組呈淡黃色或黃色陽性表達，宮頸癌組呈棕褐色強陽性表達。3組患者Twist和RACK-1陽性表達率比較，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。宮頸癌組與癌旁組的Twist、RACK-1陽性表達率比較，差異有統(tǒng)計學意義（χ2=19.351和10.068，P=0.000和0.010）；宮頸癌組與正常組的Twist、RACK-1陽性表達率比較，差異有統(tǒng)計學意義（χ2=32.074和19.169，均P=0.000）；癌旁組與正常組的Twist、RACK-1陽性表達率比較，差異有統(tǒng)計學意義（χ2=15.216和17.611，P=0.010和0.000）。宮頸癌組、癌旁組及正常組的Twist、RACK-1陽性表達率依次減弱。見表1和圖1。

2.2 不同臨床病理特征的Twist、RACK-1陽性表達率比較

2.2.1 Twist宮頸癌腫瘤浸潤深度為T3、T4患者的Twist陽性表達率與T1、T2患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。宮頸癌伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者的Twist陽性表達率與不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。Twist在宮頸癌腫瘤患者年齡（＜55歲或≥55歲）、病理類型（局限型或浸潤型）、分化程度（低或高、中分化）及TNM分期（Ⅰ、Ⅱ期或Ⅲ、Ⅳ期）的陽性表達率比較，經(jīng)χ2檢驗，差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05）。見表2。

2.2.2 RACK-1宮頸癌低分化患者的RACK-1陽性表達率與高、中分化患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。宮頸癌腫瘤浸潤深度為T3、 T4患者的RACK-1陽性表達率與T1、T2患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。宮頸癌伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者的RACK-1陽性表達率與不伴淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。腫瘤TNM分期Ⅲ、Ⅳ期患者的RACK-1陽性表達率與Ⅰ、Ⅱ期患者比較，經(jīng)χ2檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）。RACK-1在宮頸癌腫瘤患者年齡（＜55歲或≥55歲）、病理類型（局限型或浸潤型）的陽性表達率比較，經(jīng)χ2檢驗，差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05）。見表2。

2.3 Twist與RACK-1蛋白表達的相關(guān)性分析

本組70例宮頸癌組織中，Twist和RACK-1蛋白同時表達陽性為67.1%（47/70），同時表達陰性為21.4%（15/70），兩者在宮頸癌組織中的表達呈正相關(guān)（r=0.271，P=0.012）。

2.4 Twist和RACK-1蛋白不同陽性表達強度患者的生存分析

本組70例宮頸癌患者均電話或門診隨訪，66例完成隨訪，1例Twist蛋白表達陽性患者失訪，3例RACK-1蛋白表達陽性患者失訪，失訪率為5.7%（4/70），失訪人群按截尾數(shù)據(jù)處理。66例完成隨訪的宮頸癌患者中，51.5%（34/66）死亡，48.5%（32/66）存活，66例患者5年生存率為39.3%，中位生存時間36.9個月。Twist和RACK-1蛋白強陽性表達者的5年生存率及中位生存時間與弱陽性和陽性表達者比較，經(jīng)Log-rank檢驗，差異有統(tǒng)計學意義（P＜0.05），Twist、RACK-1蛋白強陽性表達者的5年生存率和中位生存時間低于Twist、RACK-1弱陽性和陽性表達者。影響宮頸癌患者5年生存結(jié)局的危險因素包括Twist和RACK-1蛋白強陽性表達（P＜0.05）。見表3。

表1 3組患者Twist、RACK-1陽性表達率比較

表2 不同臨床病理特征的Twist和RACK-1陽性表達率比較

表3 Twist和RACK-1蛋白不同陽性表達強度患者的生存分析

3 討論

3.1 Twist蛋白表達與宮頸癌的關(guān)系

Twist是最近發(fā)現(xiàn)的一種細胞因子，參與腫瘤的浸潤、轉(zhuǎn)移，但關(guān)于Twist的確切機制尚不清楚[4]。近年來大量研究提示，Twist與胃癌、結(jié)直腸癌、卵巢癌的侵襲、遠處轉(zhuǎn)移及預后密切相關(guān)[5-9]。但Twist在宮頸癌中的作用鮮見報道，其作用機制尚不明確。2008年，SHIBATA等[10]對100多例子宮頸癌組織檢測Twist蛋白的表達情況，并進行生存分析，結(jié)果提示Twist是預測子宮頸癌患者預后差的獨立因素。LI等[11]對142例子宮頸組織中Twist 2表達情況進行檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，其在宮頸上皮樣瘤變和鱗狀宮頸癌組織中高表達，提示Twist 2與子宮頸癌發(fā)展密切相關(guān)，可以作為預測子宮頸惡性轉(zhuǎn)化及轉(zhuǎn)移的預后因素。李旻等[12]研究表明，Twist蛋白在宮頸癌組織高表達，可以預測子宮頸癌的惡性轉(zhuǎn)化和轉(zhuǎn)移。本研究采用免疫組織化學法檢測Twist蛋白在宮頸正常組織、宮頸癌組織中的表達，結(jié)果顯示，Twist蛋白在宮頸癌組織中的陽性表達率較癌旁組織或正常組織高；Twist蛋白在正常宮頸組織中基本不表達，而在宮頸癌組織中高表達；腫瘤浸潤度高和有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的宮頸癌患者的宮頸組織中，Twist蛋白陽性表達率更高；Twist蛋白強陽性表達是影響宮頸癌患者5年生存結(jié)局的危險因素，該類患者5年生存率更低，中位生存時間更短，提示Twist過表達可能與宮頸癌發(fā)生、發(fā)展有關(guān)。

3.2 RACK-1蛋白表達與宮頸癌的關(guān)系

RACK-1基因首次于1991年在雞的cDNA中發(fā)現(xiàn)，主要位于人類染色體5q35.3[13]。RACK-1蛋白可與細胞內(nèi)多種信號分子結(jié)合，調(diào)節(jié)細胞的生長、分化及遷徙，細胞之間異常的信號傳導。目前關(guān)于RACK-1基因調(diào)控細胞浸潤的機制尚不清楚。有學者提出RACK-1可能激活Akt信號通路，進而調(diào)節(jié)細胞周期相關(guān)蛋白的表達[14]。國外其他學者則認為，RACKI通過PKC信號通路，調(diào)節(jié)腫瘤組織中新生血管的形成，參與腫瘤的發(fā)生、發(fā)展[15]。

大量研究證實，RACK-1蛋白在多種腫瘤組織高表達。RACK-1在口腔鱗癌組織中高表達，在口腔癌前病變組織中表達也顯著增加，且表達水平與患者的預后呈負相關(guān)，可作為口腔鱗癌預后的標志物之一[16]。RACK-1蛋白在乳腺癌中高表達，且表達水平與腫瘤的浸潤、轉(zhuǎn)移等病理因素有關(guān)，是腫瘤預后的獨立危險因子[17]。但關(guān)于RACK-1蛋白在宮頸癌表達的研究不多，未來可能是一個治療宮頸癌的靶點。為明確RACK-1蛋白與宮頸癌的關(guān)系，本研究觀察RACK-1在宮頸組織中的表達及其與預后的關(guān)系。結(jié)果表明，隨著惡性程度的增加，RACK-1蛋白的表達率逐漸升高；同時研究發(fā)現(xiàn)，RACK-1與分化程度、浸潤深度、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及TNM分期有關(guān)。這提示RACK-1與宮頸癌的遠處轉(zhuǎn)移、浸潤有關(guān)，可作為宮頸癌發(fā)生、發(fā)展及轉(zhuǎn)移的預測因子。

3.3 Twist和RACK-1蛋白共同高表達在宮頸癌中的意義

在癌細胞浸潤、轉(zhuǎn)移過程中，RACK-1發(fā)揮至關(guān)重要的作用。有研究表明，在乳腺癌細胞浸潤、轉(zhuǎn)移過程中，RACK-1可能與基質(zhì)金屬蛋白酶（matrix metalloproteinases，MMPs）的活化、纖維蛋白溶酶激活有關(guān)，其可激活MMP-2、MMP-9，溶解細胞外基質(zhì)，最終引起癌細胞的浸潤、遠處轉(zhuǎn)移[18]。Twist促進腫瘤細胞轉(zhuǎn)移的機制與其能夠使細胞失去上皮性標志物，如E-鈣黏蛋白，而獲得間質(zhì)細胞的標志物，如波形蛋白和平滑肌肌動蛋白等有關(guān)[19]。本研究顯示，Twist與RACK-1蛋白表達呈正相關(guān)。這表明其在宮頸癌進展中可能發(fā)揮協(xié)同作用。聯(lián)合檢測Twist和RACK-1蛋白可協(xié)助判斷宮頸癌的預后，有望成為新的宮頸癌指標。

3.4 Twist和RACK-1蛋白表達與宮頸癌患者預后的關(guān)系

張一鳴等[20]研究表明，Twist在宮頸癌組織和血漿中高表達，且與宮頸癌的復發(fā)密切相關(guān)。鮑偉等[21]研究提示，Twist高表達與5年無瘤生存時間、總生存時間相關(guān)；多因素Cox風險回歸分析顯示，宮頸癌患者Twist高表達是一個獨立預后因素。楊丹丹等[22]研究發(fā)現(xiàn)，RACK1高表達與子宮頸癌的惡性程度、浸潤轉(zhuǎn)移呈正相關(guān)，患者的生存率更低。本研究結(jié)果顯示，Twist和RACK-1蛋白強陽性表達患者與弱陽性和陽性表達患者的死亡風險的有差異；Twist、RACK-1蛋白強陽性表達者的5年生存率和中位生存時間較弱陽性和陽性表達者低。因此推測，Twist和RACK-1蛋白的高表達可能反映宮頸癌患者的不良預后。

綜上所述，Twist和RACK-1蛋白都可能成為宮頸癌新的腫瘤標志物，兩者聯(lián)合檢測可能更有價值。兩者在宮頸癌的進展過程中具有協(xié)同作用，但其作用機制尚需要進一步探討，阻斷兩者信號傳導通路有可能成為抑制宮頸癌的新方法。

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Expressions of Twist and RACK-1 in cervical carcinoma and clinical significance

Xue-lian Li1, Xi-guang Mao2, Bei Zhang3
(1. Clinical College of Southwest Medical University, Luzhou, Sichuan 646000, China; 2. The Aff i liated Hospital of Southwest Medical University, Luzhou, Sichuan 646000, China; 3.department of Obstetrics
and Gynecology, Xuzhou Central Hospital, Xuzhou, Jiangsu 221009, China)

ObjectiveTo study Twist and RACK-1 expressions in cervical carcinoma, and analyze the clinical significance.MethodsThis study enrolled the cervical carcinoma tissues (cervical carcinoma group) and para-cancerous tissues (para-carcinoma group) of 70 patients with cervical carcinoma and the normal cervical tissues (control group) of 20 patients with benign cervical tumor from May 2006 to June 2010 in the Affiliated Hospital of Southwest Medical University. Twist and RACK-1 expressions in the three groups weredetected with immunohistochemical SP method. Their correlations with clinicopathological parameters of cervical carcinoma were analyzed.ResultsThe positive expression rates of Twist in the control group, the para-carcinoma group and the cervical carcinoma group were 5.0% (1/20), 22.9% (16/70) and 95.7% (67/70) respectively, with significant differences among them (P＜ 0.05). The positive expression rates of RACK-1 in the control, para-carcinoma and cervical carcinoma groups were 10.0% (2/20), 61.0% (43/70) and 90.0% (63/70) respectively, with significant differences among them (P＜ 0.05). The expression of Twist was correlated with TNM stage,degree of tumor differentiation and lymph node metastasis (P＜ 0.05). The expression of RACK-1 was correlated with TNM stage,degree of tumor differentiation,depth of invasion and lymph node metastasis (P＜ 0.05). There was a positive correlation between Twist and RACK-1 (P＜ 0.05). The 5-year overall survival rates for the patients with high Twist expression (+++) and low expression (+, ++) were 51.2% and 29.2% [HR = 11.637 (95% CI: 4.351, 38.213),P= 0.002]. The 5-year overall survival rates of the patients with high RACK-1 expression (+++) and low expression (+, ++) were 41.3%and 35.3% [HR = 10.143 (95% CI: 4.285, 33.275),P= 0.006].ConclusionsThe up-regulated expressions of Twist and RACK-1 are closely related to the increased malignancy and invasion of cervical carcinomas. The expressions of Twist and RACK-1 might be used as indicators for prediction of the prognosis of patients with cervical carcinomas.

cervical neoplasms; Twist; RACK-1; neoplasm invasiveness

10.3969/j.issn.1005-8982.2018.02.009

1005-8982（2018）02-0047-06

R737.33

A

2016-10-04

毛熙光，E-mail：MXG6639@163.com

（童穎丹 編輯）